Risicocategorieën

Beoordeeld: 20-11-2023

Uitgangsvraag

Welke groepen in Nederland hebben een verhoogd risico op MRSA-dragerschap en moeten bij opname of bij aanvang van patiëntgebonden werkzaamheden in een ziekenhuis/zorginstelling gescreend worden op MRSA?

Aanbeveling

Screen patiënten bij voorkeur voor opname op MRSA-dragerschap wanneer ze in risicocategorie 2 of 3 vallen (zie tabel 3.1).
Screen de medewerker op MRSA-dragerschap voor de start in een functie* met patiëntgebonden werkzaamheden wanneer de medewerker in risicocategorie 2 of 3 valt (zie tabel 3.1).
Beschouw patiënten die in de twee maanden voorafgaand aan opname in een vluchtelingenopvang verbleven als hoog risico op MRSA-dragerschap (categorie 2) (zie tabel 3.1).

* Screening bij aanstelling van een functie valt onder de Wet op de medische keuringen (WMK). Deze wet stelt regels en voorwaarden voor medische keuringen in het kader van een sollicitatieprocedure. Zie voor de volledige wetgeving en voorwaarden: Wet op de medische keuringen.

Overwegingen

Voor- en nadelen van de interventie en de kwaliteit van het bewijs

Op basis van de huidige zeer beperkte literatuur is er geen goede uitspraak te doen over welke patiëntgerelateerde factoren een hoger risico op MRSA-dragerschap voorspellen. MRSA-dragerschap was gedefinieerd als cruciale uitkomstmaat. De bewijskracht hiervoor is beoordeeld als zeer laag, waardoor geen richting kan worden geven aan de besluitvorming.

Twee studies hebben gekeken naar patiëntgerelateerde factoren om het risico op MRSA-dragerschap te voorspellen. Het eerder doormaken van een MRSA-infectie, zorgafhankelijk zijn, huidige oncologische behandeling, antibioticagebruik in de afgelopen twaalf maanden, negatief gescreend zijn in een eerder MRSA-contactonderzoek, het hebben van minimaal één ouder van buitenlandse afkomst en het ontvangen van ambulante zorg zijn mogelijke factoren die van invloed zijn.

Er werd geen literatuur gevonden over welke patiëntgerelateerde factoren MRSA-infectie of MRSA-transmissie kunnen voorspellen.

Sinds enkele jaren worden patiënten die de afgelopen twaalf maanden in een vluchtelingenopvang hebben verbleven meestal ook gescreend op MRSA-dragerschap bij opname in een ziekenhuis/zorginstelling. Dit was op advies van de voormalige Werkgroep infectiepreventie (WIP). Echter deze categorie is nooit gepubliceerd in de gedefinieerde risicogroepen uit de voormalige WIP-richtlijnen. Verblijf in een vluchtelingenopvang was als risicofactor niet opgenomen in de twee bovengenoemde artikelen uit de literatuur-search.

In 2021 was van de personen verblijvend in een vluchtelingenopvang die MRSA-screening ondergingen 12% MRSA-positief (Netmap, 2022). Dit komt overeen met de resultaten van diverse Nederlandse studies waarin MRSA-percentages van 10% (Heudorf, 2016) en 8% (Ravensbergen, 2016) onder personen verblijvend in een vluchtelingenopvang werden gevonden.

Deze data bevestigen dat verblijf in een vluchtelingenopvang een verhoogd risico op MRSA-dragerschap geeft ten opzichte van de prevalentie in Nederland. Om deze reden wordt verblijf in een vluchtelingenopvang toegevoegd aan risicocategorie 2 (zie tabel 3.1).

Bij personen die gedurende langere tijd verblijven in een vluchtelingenopvang is sprake van een persisterend risico op MRSA. Net zoals dat geldt voor personen die bedrijfsmatig contact hebben met levende varkens, vleeskalveren of vleeskuikens of woonachtig zijn op bedrijven waar deze dieren worden gehouden, en bij personen met een MRSA positieve huisgenoot.

Als personen met een persisterend risico op MRSA negatieve MRSA-screeningskweken hebben, hoeven gedurende een periode van maximaal drie maanden geen maatregelen te worden genomen (zie module Opheffen van beschermende maatregelen).

In de literatuur werd onvoldoende onderbouwing gevonden om reizigers na terugkeer uit het buitenland te beschouwen als hoog risicocategorie voor MRSA-dragerschap. Het opnemen van deze groep in risicocategorie 2 zou bovendien wel nadelige gevolgen hebben zoals beschreven onder “waarden en voorkeuren van patiënten” en “kosten”.

Reizigers na terugkeer uit het buitenland worden om deze redenen niet toegevoegd aan risicocategorie 2. Bij specifieke risicogroepen is alertheid op MRSA-dragerschap bij reizigers wel aanbevolen gezien het voorkomen van MRSA-infecties gerelateerd aan intercontinentale reizen (Nurjadi, 2019).

Op indicatie kan de groep patiënten en/of medewerkers met verhoogd risico op MRSA-dragerschap worden uitgebreid indien er sprake is van specifieke, lokale risicogroepen.

Tabel 3.1: risicocategorieën voor MRSA-dragerschap

Risicocategorieën patiënt

Risicocategorie 1 MRSA-positieve patiënt

De patiënt is bewezen MRSA-positief.
Follow-up patiënt

De MRSA-positieve patiënt onderging behandeling, maar heeft nog geen drie opeenvolgende sets negatieve MRSA-testen met tussenpozen van minimaal zeven dagen (zie module Opheffen van beschermende maatregelen).

Risicocategorie 2 patiënt met hoog risico op MRSA-dragerschap

Onbeschermd contact:
De patiënt heeft in de afgelopen twee maanden onbeschermd contact gehad met een MRSA-positieve patiënt:
- De patiënt had onbeschermd contact binnen het ziekenhuis: is onderdeel van een ringonderzoek en heeft nog geen negatieve testen.
- De patiënt had onbeschermd contact buiten het ziekenhuis: huisgenoten, partners van MRSA-positieve patiënten.
- De patiënt verbleef in de afgelopen twee maanden in een andere Nederlandse zorginstelling op een afdeling of unit waar een MRSA-epidemie heerst(e) en heeft nog geen negatieve testen.
Buitenlandse zorginstelling:
De patiënt verbleef in de afgelopen twee maanden langer dan 24 uur in een buitenlandse zorginstelling.
Buitenlandse zorginstelling:
De patiënt verbleef in de afgelopen twee maanden korter dan 24 uur in een buitenlandse zorginstelling én heeft tenminste één risicofactor voor MRSA-dragerschap*.
Gastdialysant:
De buitenlandse dialysepatiënt dialyseert op de dialyseafdeling van een Nederlands ziekenhuis.
Contact levende varkens of vleeskalveren of vleeskuikens:
De patiënt heeft de afgelopen twee maanden contact gehad met bedrijfsmatig gehouden levende varkens/vleeskalveren/vleeskuikens ongeacht of dit contact beroepsmatig was of niet en/of woont op een bedrijf waar deze dieren worden gehouden.
Adoptie uit het buitenland:
Kinderen bij eerste zorgcontact na adoptie.
Vluchtelingenopvang:
De patiënt verbleef de afgelopen twee maanden in een vluchtelingenopvang.

Risicocategorie 3 patiënt met een matig verhoogd risico (laag risico) op MRSA-dragerschap

Onbeschermd contact:
De patiënt heeft in de afgelopen twee maanden intensief onbeschermd zorgcontact gehad met een MRSA-positieve medewerker ongeacht de tijdsduur.
Buitenlandse zorginstelling:
De patiënt uit Nederland onderging de afgelopen twee maanden hemodialyse in een buitenlandse zorginstelling.
De patiënt verbleef langer dan twee maanden en minder dan twaalf maanden geleden in een buitenlandse zorginstelling én heeft tenminste één risicofactor voor MRSA-dragerschap*.
Follow-up patiënt:
De MRSA-positieve patiënt heeft drie opeenvolgende negatieve MRSA-sets met tussenpozen van minimaal zeven dagen en is nog in de follow-up periode van een jaar na de eerste negatieve test (dus nog niet negatief getest na minimaal een jaar).
Patiënt met persisterende blootstelling:
De patiënt met persisterende blootstelling had minder dan de in de regio vastgestelde periode van uiterlijk drie maanden geleden een negatieve MRSA-test.

Risicocategorie 4 patiënt niet verdacht van MRSA-dragerschap

De patiënt valt niet in een van de drie bovenstaande risicocategorieën.

Risicocategorieën medewerker

Risicocategorie 1 MRSA-positieve medewerker

De medewerker is bewezen MRSA-positief.
Follow-up medewerker:
De MRSA-positieve medewerker ondergaat behandeling of heeft nog geen drie opeenvolgende negatieve MRSA-sets met tussenpozen van minimaal zeven dagen (module 4). Uitzondering hierop is de medewerker met ongecompliceerd MRSA-dragerschap die voor start behandeling al negatief was (risicocategorie 3).

Risicocategorie 2 medewerker met hoog risico op MRSA-dragerschap

Buitenlandse zorginstelling:

De medewerker verbleef als patiënt in de afgelopen twee maanden langer dan 24 uur in een buitenlandse zorginstelling.
De medewerker verbleef als patiënt in de afgelopen twee maanden korter dan 24 uur in een buitenlandse zorginstelling én heeft tenminste één risicofactor voor MRSA-dragerschap*.

Risicocategorie 3 medewerker met laag risico op MRSA-dragerschap

Onbeschermd contact:
De medewerker heeft in de afgelopen twee maanden onbeschermd zorgcontact gehad met een MRSA-positieve patiënt:
- binnen het ziekenhuis: is onderdeel van een ringonderzoek;
- buiten het ziekenhuis: verzorgenden van MRSA-positieve patiënten.
Buitenlandse zorginstelling:
- De medewerker voerde in de afgelopen twee maanden langer dan 24 uur patiëntgebonden werkzaamheden uit in een buitenlandse zorginstelling.
- De medewerker begeleidde (repatrieerde) in de afgelopen twee maanden die patiënten van een buitenlandse zorginstelling naar een Nederlandse zorginstelling en nam daarbij geen isolatiemaatregelen (onbeschermd contact).
- De medewerker verbleef als patiënt langer dan twee maanden en minder dan twaalf maanden geleden in een buitenlandse zorginstelling én heeft tenminste één risicofactor voor MRSA-dragerschap*.
Vluchtelingenopvang:
Medewerker (van een zorginstelling) die ook (medische/verpleegkundige) zorg verleent in de vluchtelingenopvang.
Follow-up medewerker:
De MRSA-positieve medewerker heeft drie opeenvolgende negatieve MRSA-sets met tussenpozen van minimaal zeven dagen én is nog in de follow-up periode van een jaar na de eerste negatieve test (dus nog niet negatief getest na minimaal een jaar).
De medewerker met ongecompliceerd MRSA-dragerschap die voor start behandeling al negatief was.
Medewerker met persisterende blootstelling:
De medewerker met persisterende blootstelling had minder dan de in de regio vastgestelde periode van uiterlijk drie maanden geleden een negatieve MRSA-test.
- Voor medewerkers met risico op LA-MRSA dragerschap volstaat éénmalig testen bij aanname. Zie module Isolatie en infectiepreventiemaatregelen voor vervolg.

Risicocategorie 4 medewerker niet verdacht van MRSA-dragerschap

De medewerker valt niet in één van de drie bovengenoemde catergorieën

* _{Risicofactoren voor MRSA-dragerschap zijn:}

_{een invasieve ingreep in een buitenlands ziekenhuis;}
_{chronische infecties of persisterende huidlaesies die in de buitenlandse zorginstelling ontstaan zijn en nog steeds aanwezig zijn bij opname in de Nederlandse zorginstelling;}
_{infectiebronnen zoals abcessen of furunkels die in de buitenlandse zorginstelling ontstaan zijn en nog steeds aanwezig zijn bij opname in de Nederlandse zorginstelling.}

Waarden en voorkeuren van patiënten (en hun verzorgers)

Patiënten met een hoog risico op MRSA-dragerschap worden gescreend en verpleegd met infectiepreventiemaatregelen (waaronder isolatie) om zo overdracht naar andere patiënten te voorkomen en veilige zorg te leveren. Screening en het toepassen van infectiepreventiemaatregelen kunnen belastend zijn voor patiënten. Derhalve is het van belang om uitsluitend de juiste groepen patiënten en medewerkers te screenen en bij de juiste groepen infectiepreventiemaatregelen toe te passen.

Waar mogelijk verdient het de voorkeur de MRSA-screening al voorafgaand aan een opname te laten plaatsvinden, zodat bij negatieve kweekuitslagen geen infectiepreventiemaatregelen nodig zijn tijdens opname.

Kosten (middelenbeslag)

In een studie van het UMCU wordt geschat dat 15 tot 18% van de MRSA-dragers gedetecteerd wordt door de risico-uitvraag in de huidige vorm (van Hout 2021). Het grootste deel van de MRSA-dragers wordt dus nog altijd niet ondervangen door de uitvraag van risicofactoren. Het verder uitbreiden van de huidige risicocategorieën kent echter ook nadelen. Zo zijn aan de huidige screeningsstrategie voor personen uit een van de genoemde risicocategorieën kosten verbonden; zowel voor de tijd die benodigd is voor het uitvragen van de risicofactoren als voor de infectiepreventiemaatregelen in afwachting van de screeningsuitslagen, en voor de screeningskweken zelf.

Daarnaast worden, als het niet haalbaar is de MRSA-screening voorafgaand aan een opname te laten plaatsvinden, de mogelijk belastende infectiepreventiemaatregelen onnodig toegepast bij de gescreende patiënten bij wie de MRSA-uitslag uiteindelijk negatief is.

Aanvaardbaarheid, haalbaarheid en implementatie

Patiënten die verblijven in een vluchtelingenopvang worden nu al bij opname in een zorginstelling gescreend op MRSA-dragerschap. Eerdergenoemde data laten een verhoogde prevalentie onder deze groep zien. Het toevoegen van deze groep aan de risicocategorieën lijkt een logische stap. Op indicatie kan de groep patiënten en/of medewerkers met verhoogd risico op MRSA-dragerschap worden uitgebreid indien er sprake is van specifieke, lokale risicogroepen.

Onderbouwing

Achtergrond

Bij personen die drager zijn van een MRSA of in een hoog risicocategorie vallen voor MRSA-dragerschap, worden aanvullende infectiepreventiemaatregelen genomen om transmissie tegen te gaan. Zonder screening op MRSA-dragerschap is niet duidelijk wie MRSA-positieve personen zijn. Het is daarom van belang om risicofactoren voor MRSA-dragerschap te identificeren, zodat patiënten en zorgmedewerkers met deze risicofactoren gericht op MRSA gescreend worden als zij in een zorginstelling worden opgenomen of patiëntgebonden werkzaamheden verrichten. Sinds 2015 wordt geadviseerd ook personen woonachtig in een vluchtelingenopvang op te nemen in risicocategorie 2. Maar dat is destijds op basis van beperkte evidence gebeurd. Verder is het op dit moment onduidelijk of reizigers aan deze categorieën moeten worden toegevoegd.

Deze module beschrijft de risicocategorieën – afhankelijk van de risicocategorie worden infectiepreventiemaatregelen geadviseerd. Voor het toepassen van infectiepreventie maatregelen wordt verwezen naar de module Isolatie en infectiepreventiemaatreglen. Voor het opheffen van infectiepreventiemaatregelen met betrekking tot MRSA bij patiënten en medewerkers wordt verwezen naar module Opheffen van beschermende maatregelen.

Voor het screenen op BRMO-dragerschap wordt verwezen naar de richtlijn BRMO.

Conclusies / Summary of Findings

Very Low

GRADE

MRSA carriage

A history of previous MRSA infection, care dependency, currently receiving cancer treatment, antibiotic use in the previous 12 months, being screened as part of a contact tracing but not found to be a MRSA carrier at the time, having at least one foreign parent and receiving ambulatory care might be factors that increase risk of MRSA carriage in patients compared to patients without these factors present.

Sources: Raschpichler (2020), Lekkerkerk (2017)

No GRADE

MRSA infection

No evidence was found on the effect of patient related factors on predicting a higher risk of MRSA infection.

Sources: -

No GRADE

MRSA Transmission

No evidence was found on the effect of patient related factors on predicting a higher risk of MRSA transmission.

Sources: -

Samenvatting literatuur

Description of studies

Raschpichler (2020) developed an externally validated prediction modelling based on two prospective studies to determine a prediction model for individual prediction of MRSA carriage at hospital admission. Eligible for inclusion were individuals aged 18 or above who were admitted between the 18^th of November and the 2^nd of December 2013. In total 1201 participants were included (mean age 63 years, 48.7% male). MRSA carrier status was determined by taking and testing a combined nasopharyngeal swab and an additional swab of chronic wounds (if present) within 48 h after hospital admission. In total, 1.3% (16/1201) had a positive mrsa-status and 98.7% (1185/1201) had a negative mrsa-status.

First, a questionnaire was used to identify risk factors amongst the population (n=1202, median age (IQR): 63.0 (18–97); 51.3% female). The questionnaire was based on the KRINKO (2008) questionnaire. In total, 34 potential factors were studied: age, sex, educational level, long-term care facility, heard about MRSA, MRSA history, decolonization attempt, MRSA in the household, MRSA currently known, diabetes mellitus, any medical diabetes treatment, currently under dialysis, dialysis in the past, chronic skin disease, inflammatory bowel disease, under cancer treatment, care dependency, burn injury, open chronic wounds, abscess/purulent skin disease, outpatient treatment abroad past 12 months, inpatient treatment past 12 months, contact to MRSA, urinary catheter currently, urinary catheter past 6 months, antibiotics currently, antibiotics past 6 months, surgery past 12 months, organ transplantation, occupational contact with livestock, pets, work in hospital or practice, work in nursing home, and working in meat processing. Missing data was handled by imputation methods. Univariate analysis was performed, and factors with p <0.25 in univariate analysis were then put into a multivariate model. The final model was build using logistic regression with backward selection. A p value of ≥ 0.05 (based on Wald tests) was selected as parameter exclusion criterion in the backward selection.

Second, the model was externally validated (spatially and temporally), by using data from a different hospital. Sensitivity, specificity, positive predictive value (PPV), negative predictive value (NPV) and area under the curve (AUC) were calculated. Furthermore, score-building was performed, and a calibration curve was plotted. The validated model was then compared to the KRINKO model.

Lekkerkerk (2017) conducted a prospective case control study in the Netherlands to determine the risk factors for MRSA of Unknown Origin (MUO). MUO was defined as any person with MRSA lacking the risk factors described in the Dutch Working party on Infection Prevention (WIP) guideline.

First, a retrospective trawling questionnaire was set-up to learn which risk factors could be involved with MUO to narrow and specify the number and kind of questions in the case control questionnaire, as well to choose the best control group for the case control study. In total, 277 reported MUO carriers were approached, of these (46% (104/227) responded. From these 104, 22 were misclassified as MUO carrier leaving 82 MUO carriers to be included in the actual analysis. None of the MUO were healthcare workers. Sixty-six percent (54/82) of MUO were patients detected in the hospital. However, the other MUO carriers were detected by general practitioners or community-based healthcare institutions other than hospitals.

Second, a case control study was conducted. Cases included were MUO carriers reported by participating medical microbiological laboratories to the RIVM from September 1^st, 2011, until September 1^st, 2013. Controls were randomly selected from the community during the same time period. Between September 1^st 2011 and September 1^st 2013 1,455 MUO were reported to the RIVM and 767 MUO were approached by questionnaire. The response rate among cases was 49% (376/767) and33% (667/2,000) among controls. Of the 376 returned questionnaires by cases, 38% (144/376) turned out to be misclassified as MUO, leaving 232 cases for analyses. None of these 232 cases were healthcare workers. 232 cases were compared to 667 controls. The following risk factors were included in the case control study: ST398 but without professional contact with pigs/veal calves or other farm animals, hospitalization within household, chronic disease, antibiotic use in last 12 months, screened as part of a contact tracing but not found to be a MRSA carrier at the time, at least one foreign parent, ambulatory care received. Questionnaire data were analyzed using descriptive, univariate and multivariate logistic regression analysis. Outcomes were risk factors for MUO.

Results

MRSA carriage

The final model built by Raschpichler (2020) resulted in three included variables: MRSA history: aOR 28.8 (95% CI 7.13 to116.3), Care dependency: aOR 6.1 (95% CI 2.0 to 16.6), and Under cancer treatment: aOR 3.3 (95% CI 1.1to 9.4). These results are clinically relevant and statistically significant. The total number of events was n=16 (1.3%; 95% CI 0.8 to 2.2%). Score building was tested on the model, which means each variable was dichotomized, so a total score of 3 could be reached. This simplified the usage of the model but showed no effect on the performance of the model. The sensitivity was 78.4% (95% CI 64.7 to 88.7%), the specificity was 70.3% (95% CI 65.0 to 75.2%), the PPV was 5.1% (95% CI 2.9 to 7.3%), the NPV was 99.4% (95% CI 98.6 to 100%) and the AUC was 0.82 (95% CI 0.75 to 0.89). The calibration slope was 0.9 (95% CI 0.7 to 1.1), which means the model is well calibrated. Furthermore, the model reaches diagnostic prediction accuracy after screening 25.4%. The classification measures of the model were compared to those of the KRINKO score. The KRINKO score resulted in a sensitivity of 80.4% (66.9-90.2%), a specificity of 41.8% (36.4-47.4%), a percentage of 49.2% that needs to be screened in order to achieve diagnostic accuracy, and an AUC of 0.61 (0.55-0.67). Overall, the new proposed model performed better than the KRINKO model.

Lekkerkerk (2017) found that using Logistic regression model with backward elimination containing the following factors: no professional contact with pigs/veal calves or other farm animals, antibiotic use in the preceding 12 months, chronic disease, not detected with contact tracing, at least one foreign parent, hospitalization within the household and ambulatory care resulted in the following statistically significant risk factors (see table 1) antibiotic use in last 12 months aOR 8.1 (95% CI 5.6 to 11.7); screened as part of a contact tracing but not found to be a MRSA carrier at the time aOR 4.3 (95% CI 2.1 to 8.8); at least one foreign parent aOR 2.4 (95% CI 1.2 to 3.9); and ambulatory care received aOR 2.2 (95% CI 1.4 to 3.7). This model was not validated.

Table 1: Multivariate logistic regression for MUO risk factors (Lekkerkerk, 2017).

Risk factor	MUO (n=232)	Controls (n = 667)	p-value	aOR	95% CI
Antibiotic use in the last 12 months	150 (65%)	139 (21%)	<0.001	8.1	(5.6-11.7)
Screened as part of contact tracing, but negative for MRSA	24 (10%)	23 (3%)	<0.001	4.3	(2.1-8.8)
At least one foreign parent	48 (21%)	71 (11%)	<0.001	2.4	(1.4-3.9)
Ambulatory care	55 (24%)	66 (10%)	<0.001	2.2	(1.4-3.7)

MRSA infection

There are no studies available that assessed the effect of patient related factors on predicting a higher risk of MRSA infection.

MRSA transmission

There are no studies available that assessed the effect of patient related factors on predicting a higher risk of MRSA transmission.

Level of evidence of the literature

The level of evidence for prognostic studies starts ‘high’ the quality of evidence regarding outcome measure ’MRSA carriage’ at GRADE high and was downgraded by 3 levels to GRADE very low because of risk of bias (risk of bias, -1), imprecision (due to very low number of events, -1) and inconsistency (confidence intervals cross cut-offs for clinical relevance, -1). The level of evidence for the outcomes ‘MRSA infection’ and ‘MRSA transmission’ could not be assessed due to the absence of relevant studies.

Zoeken en selecteren

A systematic review of the literature was performed to answer the following question: what patient related factors predict a higher risk of MRSA carriage?

P: Patients with confirmed MRSA carriage

I: Presence of predicting factors

C: Absence of predicting factors

O: MRSA-carriage, MRSA infection, MRSA transmission

Relevant outcome measures

The guideline development group considered MRSA carriage as a critical outcome measure for decision making; and MRSA infection and MRSA transmission as an important outcome measure for decision making.

A priori, the working group did not define the outcome measures listed above but used the definitions used in the studies.

The working group defined the GRADE-standard limit of 25% difference for dichotomous outcomes (RR < 0.8 or > 1.25), and 10% for continuous outcomes as a minimal clinically (patient) important difference.

Search and select (methods)

The databases Medline (via OVID) and Embase (via Embase.com) were searched with relevant search 1 January 2000 until 31 March 2022. The detailed search strategy is available upon reasonable request via info@sri-richtlijnen.nl. The systematic literature search resulted in 648 hits. Studies were selected based on the following criteria: a multivariate analysis of prognostic factors predicting an increased risk of MRSA carriage, performed in the Netherlands or Scandinavia. One-hundred four studies were initially selected based on title and abstract screening. After reading the full text, 102 studies were excluded (see the table with reasons for exclusion under the tab Methods), and 2 studies were included (Raschpichler, 2020; Lekkerkerk, 2017).

Results

Two studies were included in the analysis of the literature. Important study characteristics and results are summarized in the evidence tables. The assessment of the risk of bias is summarized in the risk of bias tables.

Referenties

Heudorf U, Albert-Braun S, Hunfeld KP, Birne FU, Schulze J, Strobel K, Petscheleit K, Kempf VA, Brandt C. Multidrug-resistant organisms in refugees: prevalences and impact on infection control in hospitals. GMS Hyg Infect Control. 2016 Aug 9;11:Doc16. doi: 10.3205/dgkh000276. PMID: 27579250; PMCID: PMC4987489.
van Hout D, Bruijning-Verhagen PCJ, Blok HEM, Troelstra A, Bonten MJM. Universal risk assessment upon hospital admission for screening of carriage with multidrug-resistant micro-organisms in a Dutch tertiary care centre. J Hosp Infect. 2021 Mar;109:32-39. doi: 10.1016/j.jhin.2020.12.007. Epub 2020 Dec 24. PMID: 33347938.
Khawaja T, Kirveskari J, Johansson S, Väisänen J, Djupsjöbacka A, Nevalainen A, Kantele A. Patients hospitalized abroad as importers of multiresistant bacteria-a cross-sectional study. Clin Microbiol Infect. 2017 Sep;23(9):673.e1-673.e8. doi: 10.1016/j.cmi.2017.02.003. Epub 2017 Feb 11. PMID: 28196696.
KRINKO: Kommission für Krankenhaushygiene und Infektionsprävention (KRINKO) beim Robert Koch-Institut. Empfehlungen zur Prävention und Kontrolle von Methicillin-resistenten Staphylococcus aureus-Stämmen (MRSA) in medizinischen und pflegerischen Einrichtungen: Empfehlung der Kommission für Krankenhaushygiene und Infektionsprävention (KRINKO). Bundesgesundheitsblatt57, 695732 (2014).
Lekkerkerk WSN, Haenen A, van der Sande MAB, Leenstra T, de Greeff S, Timen A, Tjon-A-Tsien A, Richardus JH, van de Sande-Bruinsma N, Vos MC. Newly identified risk factors for MRSA carriage in The Netherlands. PLoS One. 2017 Nov 30;12(11):e0188502. doi: 10.1371/journal.pone.0188502. PMID: 29190731; PMCID: PMC5708665.
Nurjadi D, Fleck R, Lindner A, Schäfer J, Gertler M, Mueller A, Lagler H, Van Genderen PJJ, Caumes E, Boutin S, Kuenzli E, Gascon J, Kantele A, Grobusch MP, Heeg K, Zanger P; StaphTrav Network. Import of community-associated, methicillin-resistant Staphylococcus aureus to Europe through skin and soft-tissue infection in intercontinental travellers, 2011-2016. Clin Microbiol Infect. 2019 Jun;25(6):739-746. doi: 10.1016/j.cmi.2018.09.023. Epub 2018 Oct 11. PMID: 30315958.
Raschpichler G, Raupach-Rosin H, Akmatov MK, Castell S, Rübsamen N, Feier B, Szkopek S, Bautsch W, Mikolajczyk R, Karch A. Development and external validation of a clinical prediction model for MRSA carriage at hospital admission in Southeast Lower Saxony, Germany. Sci Rep. 2020 Oct 22;10(1):17998. doi: 10.1038/s41598-020-75094-6. PMID: 33093607; PMCID: PMC7582828.
Ravensbergen SJ, Lokate M, Cornish D, Kloeze E, Ott A, Friedrich AW, van Hest R, Akkerman OW, de Lange WC, van der Werf TS, Bathoorn E, Stienstra Y. High Prevalence of Infectious Diseases and Drug-Resistant Microorganisms in Asylum Seekers Admitted to Hospital; No Carbapenemase Producing Enterobacteriaceae until September 2015. PLoS One. 2016 May 4;11(5):e0154791. doi: 10.1371/journal.pone.0154791. PMID: 27144599; PMCID: PMC4856320.

Evidence tabellen

Evidence table for prediction modelling studies (based on CHARMS checklist)

Study reference

Study characteristics

Patient characteristics

Candidate predictors

Model development, performance and evaluation

Outcome measures and results

Comments

Interpretation of model

Raschpichler, 2020

Source of data and date: 2 prospective studies, 18 November 2013 – 2 December 2013. Validation: 7 September 2015 – 9 March 2016

Setting/ number of centres and country: Germany, 2 hospitals, 4 locations,

Funding and conflicts of interest: This research did not receive any specific grant from funding agencies in the public, commercial, or not-for-profit sectors. No conflicts of interest reported.

Recruitment method:

Admitted patients

Inclusion criteria:

- >18 years old

- admitted to the hospital

Exclusion criteria:

None mentioned

Treatment received?

Participants:

Training set:

N=1201

Median age (IQR): 63.0 (18–97)

Sex:

Male: 566 (48.7%)

Female: 597 (51.3%)

Validation:

N=374

Median age (IQR): 68.0 (19-100)

Sex:

Male: 189 (51.1%)

Female: 181 (48.9%)

Other important characteristics: none mentioned.

Describe candidate predictors and method and timing of measurement:

Via questionnaire (based on the KRANKO, 2008 questionnaire):

Age
Sex
Educational level
Long-term care facility
Heard about MRSA
MRSA history
Decolonization attempt
MRSA in the household
MRSA currently known
Diabetes mellitus
Any medical diabetes treatment
Currently under dialysis
Dialysis in the past
Chronic skin disease
Inflammatory bowel disease
Under cancer treatment
Care dependency
Burn injury
Open chronic wounds
Abscess/purulent skin disease
Outpatient treatment abroad past 12 months
Inpatient treatment past 12 months
Contact to MRSA
Urinary catheter currently
Urinary catheter past 6 months
Antibiotics currently
Antibiotics past 6 months
Surgery past 12 months
Organ transplantation
Occupational contact with livestock
Pets
Work in hospital or practice
Work in nursing home
Working in meat processing

Number of participants with any missing value?

Sex: n=38

Education level: n=60

How were missing data handled?

Imputation

Development

Modelling method:

Logistic regression analysis, based on univariate analysis, then backward selection.

‘MRSA currently known’ and ‘decolonization attempt’ were removed due to high collinearity

with ‘MRSA history’

Performance

Calibration measures and 95%CI:

Calibration slope was 0.9 (0.7–1.1)

Discrimination measures and 95%CI: not reported.

Classification measures:

Sensitivity: 75.0% (95% CI: 47.6–92.7%)

Specificity: 78.8% (95% CI: 76.4–81.1%)

PPV: 4.6% (95% CI: 3.4–6.1%)

NPV: 99.6% (95% CI: 99.0–99.8%)

AUC: 0.81 (95% CI: 0.68–0.93)

After adding the score-building (see score building, right)

Sensitivity: 78.4% (95% CI: 64.7–88.7%)

Specificity: 70.3% (95% CI: 65.0–75.2%)

PPV: 5.1% (95% CI: 2.9–7.3%)

NPV: 99.4% (95% CI: 98.6–100%)

Evaluation

Method for testing model performance: external, subjects from another hospital were recruited

Type of outcome: single

Definition and method for measurement of outcome:

MRSA carrier status was determined by nasopharyngeal swabs and positive cultures.

Endpoint or duration of follow-up: not applicable

Number of events/outcomes:

N=16 (1.3%, 95%CI: 0.8-2.2%)

RESULTS

Multivariable model:

MRSA history: 28.8 (7.13–116.3)

Care dependency: 6.1 (2.0–16.6)

Under cancer treatment: 3.3 (1.1–9.4)

Alternative presentation of final model:

Score building: using a simplified score (0/1, total 0-3) for all variables resulted in similar results.

21.9% (263/1201) of admitted

patients had to be screened microbiologically to reach the reported diagnostic prediction accuracy

Interpretation: confirmatory, i.e. model useful for practice versus exploratory, i.e. more research needed.

Comparison with other studies?

Yes, compared with the KRINKO score. KRINKI reported a higher sensitivity, lower specificity, higher percentage to be screened, and a lower AUC. Overall, the model developed in this study performed better than the KRINKO score model.

Generalizability?

The training model was derived from a standard hospital population, while the validation model was based on a higher prevalence of MRSA.

Evidence table for prognostic factor studies

Study reference

Study characteristics

Patient characteristics

Prognostic factor(s)

Follow-up

Estimates of prognostic effect

Comments

Lekkerkerk, 2017

Type of study: prospective case control study

Setting and country: Netherlands, general population

Funding and conflicts of interest: This study was financed by The Netherlands Organisation for Health Research and Development (ZonMw; 125020010). The funders had no role in study design, data collection and analysis, decision to publish, or preparation of the manuscript. No conflicts of interest reported.

Inclusion criteria:

- MRSA carriers with unknown origin (MOU)

Exclusion criteria:

- non-responders

- the deceased

- potential cases that lacked an address or were misclassified as MKO for various reasons

Controls: from general population

Cases: n=232

Controls: n=667

Mean age: not mentioned

Sex: not mentioned

Potential confounders or effect modifiers:

None mentioned

Describe prognostic factor(s) and method of measurement:

1. Trawling study

Using a questionnaire to determine possible risk factors to be included in the case-control study questionnaire

2. Case control study

Questionnaire was used to determine new risk factors for MRSA carriage

Risk factors:

- ST398 but without professional contact with pigs/veal calves or other farm animals

- Hospitalization within household

- Chronic disease

- Antibiotic use in last 12 months

- Screened as part of a contact tracing but not found to be a MRSA carrier at the time

- At least one foreign parent

- Ambulatory care received

Duration or endpoint of follow-up: not applicable

For how many participants were no complete outcome data available?

N (%): not applicable, incomplete cases were excluded

Multivariate logistic regression (aOR, 95% CI):

- ST398 but without professional contact with pigs/veal calves or other farm animals

1.8 (0.6-5.2)

- Hospitalization within household

1.1 (0.7-1.7)

- Chronic disease

1.4 (0.9-2.0)

- Antibiotic use in last 12 months

8.1 (5.6-11.7)

- Screened as part of a contact tracing but not found to be a MRSA carrier at the time

4.3 (2.1-8.8)

- At least one foreign parent

2.4 (1.2-3.9)

- Ambulatory care received

2.2 (1.4-3.7)

Incremental predictive value¹: not mentioned

¹ Incremental predictive value is the predictive value beyond standard demographic factors and the established risk factors (e.g. smoking, blood pressure, lipid levels, diabetes, cancer stage, etc.), for example change in c-statistic

Exclusie-tabel

Reference	Reason voor exclusion
Young BE, Lye DC, Krishnan P, Chan SP, Leo YS. A prospective observational study of the prevalence and risk factors for colonization by antibiotic resistant bacteria in patients at admission to hospital in Singapore. BMC Infect Dis. 2014 Jun 2;14:298. Doi: 10.1186/1471-2334-14-298. PMID: 24889720; PMCID: PMC4057577.	Wrong setting (wrong country)
Mody L, Krein SL, Saint S, Min LC, Montoya A, Lansing B, McNamara SE, Symons K, Fisch J, Koo E, Rye RA, Galecki A, Kabeto MU, Fitzgerald JT, Olmsted RN, Kauffman CA, Bradley SF. A targeted infection prevention intervention in nursing home residents with indwelling devices: a randomized clinical trial. JAMA Intern Med. 2015 May;175(5):714-23. Doi: 10.1001/jamainternmed.2015.132. Erratum in: JAMA Intern Med. 2015 Jul;175(7):1247. PMID: 25775048; PMCID: PMC4420659.	Wrong population
Batina NG, Crnich CJ, Döpfer D. Acquisition and persistence of strain-specific methicillin-resistant Staphylococcus aureus and their determinants in community nursing homes. BMC Infect Dis. 2017 Dec 6;17(1):752. Doi: 10.1186/s12879-017-2837-3. PMID: 29212459; PMCID: PMC5719525.	Wrong setting (wrong country)
Yaacoub S, Truppa C, Pedersen TI, Abdo H, Rossi R. Antibiotic resistance among bacteria isolated from war-wounded patients at the Weapon Traumatology Training Center of the International Committee of the Red Cross from 2016 to 2019: a secondary analysis of WHONET surveillance data. BMC Infect Dis. 2022 Mar 14;22(1):257. Doi: 10.1186/s12879-022-07253-1. PMID: 35287597; PMCID: PMC8922823.	Wrong population
Verhoef L, Roukens M, de Greeff S, Meessen N, Natsch S, Stobberingh E. Carriage of antimicrobial-resistant commensal bacteria in Dutch long-term-care facilities. J Antimicrob Chemother. 2016 Sep;71(9):2586-92. Doi: 10.1093/jac/dkw183. Epub 2016 May 30. PMID: 27246237.	Wrong population
Bilavsky E, Lerman Y, Rabinovich A, Salomon J, Lawrence C, Rossini A, Salvia A, Samso JV, Fierro J, Hochman M, Kazma M, Klein A, Schwaber MJ, Carmeli Y; MOSAR WP5 study team. Carriage of methicillin-resistant Staphylococcus aureus on admission to European rehabilitation centres a prospective study. Clin Microbiol Infect. 2012 Jun;18(6):E164-9. Doi: 10.1111/j.1469-0691.2012.03851.x. Epub 2012 Apr 18. PMID: 22512722.	Wrong setting (wrong country)
Bilavsky E, Lerman Y, Rabinovich A, Salomon J, Lawrence C, Rossini A, Salvia A, Samso JV, Fierro J, Hochman M, Kazma M, Klein A, Schwaber MJ, Carmeli Y; MOSAR WP5 study team. Carriage of methicillin-resistant Staphylococcus aureus on admission to European rehabilitation centres–a prospective study. Clin Microbiol Infect. 2012 Jun;18(6):E164-9. Doi: 10.1111/j.1469-0691.2012.03851.x. Epub 2012 Apr 18. PMID: 22512722.	Double
Melo EC, Fortaleza CM. Case-case-control study of risk factors for nasopharyngeal colonization with methicillin-resistant Staphylococcus aureus in a medical-surgical intensive care unit. Braz J Infect Dis. 2009 Dec;13(6):398-402. Doi: 10.1590/s1413-86702009000600002. PMID: 20464328.	Wrong setting (wrong country)
Lo WT, Wang CC, Lin WJ, Wang SR, Teng CS, Huang CF, Chen SJ. Changes in the nasal colonization with methicillin-resistant Staphylococcus aureus in children: 2004-2009. PloS One. 2010 Dec 29;5(12):e15791. Doi: 10.1371/journal.pone.0015791. PMID: 21209954; PMCID: PMC3012095.	Wrong setting (wrong country)
Packer S, Pichon B, Thompson S, Neale J, Njoroge J, Kwiatkowska RM, Oliver I, Telfer M, Doumith M, Buunaaisie C, Heinsbroek E, Hopewell-Kelly N, Desai M, Hope V, Williams OM, Kearns A, Hickman M, Gobin M. Clonal expansion of community-associated meticillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) in people who inject drugs (PWID): prevalence, risk factors and molecular epidemiology, Bristol, United Kingdom, 2012 to 2017. Euro Surveill. 2019 Mar;24(13):1800124. Doi: 10.2807/1560-7917.ES.2019.24.13.1800124. PMID: 30940316; PMCID: PMC6446509.	Wrong outcome (univariate analysis)
Brans R, Kolomanski K, Mentzel F, Vollmer U, Kaup O, John SM. Colonisation with methicillin-resistant Staphylococcus aureus and associated factors among nurses with occupational skin diseases. Occup Environ Med. 2016 Oct;73(10):670-5. Doi: 10.1136/oemed-2016-103632. Epub 2016 Jun 29. PMID: 27358469.	Wrong population
Giufrè M, Ricchizzi E, Accogli M, Barbanti F, Monaco M, Pimentel de Araujo F, Farina C, Fazii P, Mattei R, Sarti M, Barozzi A, Buttazzi R, Cosentino M, Nardone M, Savini V, Spigaglia P, Pantosti A, Moro ML, Cerquetti M. Colonization by multidrug-resistant organisms in long-term care facilities in Italy: a point-prevalence study. Clin Microbiol Infect. 2017 Dec;23(12):961-967. Doi: 10.1016/j.cmi.2017.04.006. Epub 2017 Apr 12. PMID: 28412380.	Wrong setting (wrong country)
Donkor ES, Kotey FCN, Dayie NTKD, Duodu S, Tetteh-Quarcoo PB, Osei MM, Tette EMA. Colonization of HIV-Infected Children with Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus. Pathogens. 2019 Mar 17;8(1):35. Doi: 10.3390/pathogens8010035. PMID: 30884909; PMCID: PMC6470964.	Wrong population
Popovich KJ, Smith KY, Khawcharoenporn T, Thurlow CJ, Lough J, Thomas G, Aroutcheva A, Zawitz C, Beavis KG, Weinstein RA, Hota B. Community-associated methicillin-resistant Staphylococcus aureus colonization in high-risk groups of HIV-infected patients. Clin Infect Dis. 2012 May;54(9):1296-303. Doi: 10.1093/cid/cis030. Epub 2012 Feb 21. PMID: 22354926; PMCID: PMC3404690.	Wrong setting (wrong country)
Knox J, Van Rijen M, Uhlemann AC, Miller M, Hafer C, Vavagiakis P, Shi Q, Johnson PD, Coombs G, Kluytmans-Van Den Bergh M, Kluytmans J, Bennett CM, Lowy FD. Community-associated methicillin-resistant Staphylococcus aureus transmission in households of infected cases: a pooled analysis of primary data from three studies across international settings. Epidemiol Infect. 2015 Jan;143(2):354-65. Doi: 10.1017/S0950268814000983. Epub 2014 Apr 24. PMID: 24763185; PMCID: PMC4981654.	Wrong population
Chow A, Htun HL, Hon PY, Ang B, Kanagasabai K, Koh J, Holden MTG, Hsu LY. Comparative epidemiology and factors associated with major healthcare-associated methicillin-resistant Staphylococcus aureus clones among interconnected acute-, intermediate- and long-term healthcare facilities in Singapore. Clin Microbiol Infect. 2020 Jul 29:S1198-743X(20)30442-0. Doi: 10.1016/j.cmi.2020.07.034. Epub ahead of print. PMID: 32738480.	Wrong setting (wrong country)
Furuno JP, Shurland SM, Zhan M, Johnson JK, Venezia RA, Harris AD, Roghmann MC. Comparison of the methicillin-resistant Staphylococcus aureus acquisition among rehabilitation and nursing home residents. Infect Control Hosp Epidemiol. 2011 Mar;32(3):244-9. Doi: 10.1086/658667. PMID: 21460509; PMCID: PMC3677603.	Wrong setting (wrong country)
King T, Schindler R, Chavda S, Conly J. Dimensions of poverty as risk factors for antimicrobial resistant organisms in Canada: a structured narrative review. Antimicrob Resist Infect Control. 2022 Jan 24;11(1):18. Doi: 10.1186/s13756-022-01059-1. PMID: 35074013; PMCID: PMC8785485.	Wrong intervention
Tsao FY, Kou HW, Huang YC. Dissemination of methicillin-resistant Staphylococcus aureus sequence type 45 among nursing home residents and staff in Taiwan. Clin Microbiol Infect. 2015 May;21(5):451-8. Doi: 10.1016/j.cmi.2014.12.019. Epub 2014 Dec 31. PMID: 25677257.	Wrong setting (wrong country)
Landelle C, Iten A, Uçkay I, Sax H, Camus V, Cohen G, Renzi G, Schrenzel J, Pittet D, Perrier A, Harbarth S. Does colonization with methicillin-susceptible Staphylococcus aureus protect against nosocomial acquisition of methicillin-resistant S. aureus? Infect Control Hosp Epidemiol. 2014 May;35(5):527-33. Doi: 10.1086/675825. Epub 2014 Mar 19. PMID: 24709721.	Wrong population
van Cleef BA, van Benthem BH, Verkade EJ, van Rijen M, Kluytmans-van den Bergh MF, Schouls LM, Duim B, Wagenaar JA, Graveland H, Bos ME, Heederik D, Kluytmans JA. Dynamics of methicillin-resistant Staphylococcus aureus and methicillin-susceptible Staphylococcus aureus carriage in pig farmers: a prospective cohort study. Clin Microbiol Infect. 2014 Oct;20(10):O764-71. Doi: 10.1111/1469-0691.12582. Epub 2014 May 15. PMID: 24494859.	Wrong population
Daneman N, Sarwar S, Fowler RA, Cuthbertson BH; SuDDICU Canadian Study Group. Effect of selective decontamination on antimicrobial resistance in intensive care units: a systematic review and meta-analysis. Lancet Infect Dis. 2013 Apr;13(4):328-41. Doi: 10.1016/S1473-3099(12)70322-5. Epub 2013 Jan 25. PMID: 23352693.	Wrong study design
Jans B, Schoevaerdts D, Huang TD, Berhin C, Latour K, Bogaerts P, Nonhoff C, Denis O, Catry B, Glupczynski Y. Epidemiology of multidrug-resistant microorganisms among nursing home residents in Belgium. PloS One. 2013 May 30;8(5):e64908. Doi: 10.1371/journal.pone.0064908. PMID: 23738011; PMCID: PMC3667831.	Wrong setting (wrong country)
Tosas Auguet O, Betley JR, Stabler RA, Patel A, Ioannou A, Marbach H, Hearn P, Aryee A, Goldenberg SD, Otter JA, Desai N, Karadag T, Grundy C, Gaunt MW, Cooper BS, Edgeworth JD, Kypraios T. Evidence for Community Transmission of Community-Associated but Not Health-Care-Associated Methicillin-Resistant Staphylococcus Aureus Strains Linked to Social and Material Deprivation: Spatial Analysis of Cross-sectional Data. PloS Med. 2016 Jan 26;13(1):e1001944. Doi: 10.1371/journal.pmed.1001944. PMID: 26812054; PMCID: PMC4727805.	Wrong outcome (univariate analysis)
Couderc C, Jolivet S, Thiébaut AC, Ligier C, Remy L, Alvarez AS, Lawrence C, Salomon J, Herrmann JL, Guillemot D; Antibiotic Use and Staphylococcus aureus Resistant to Antibiotics (ASAR) Study Group. Fluoroquinolone use is a risk factor for methicillin-resistant Staphylococcus aureus acquisition in long-term care facilities: a nested case-case-control study. Clin Infect Dis. 2014 Jul 15;59(2):206-15. Doi: 10.1093/cid/ciu236. Epub 2014 Apr 11. PMID: 24729496.	Wrong setting (wrong country)
Ye X, Liu W, Fan Y, Wang X, Zhou J, Yao Z, Chen S. Frequency-risk and duration-risk relations between occupational livestock contact and methicillin-resistant Staphylococcus aureus carriage among workers in Guangdong, China. Am J Infect Control. 2015 Jul 1;43(7):676-81. Doi: 10.1016/j.ajic.2015.03.026. Epub 2015 Apr 29. PMID: 25934060.	Wrong population
Popovich KJ, Snitkin ES, Zawitz C, Aroutcheva A, Payne D, Thiede SN, Schoeny M, Green SJ, Hayden MK, Hota B, Weinstein RA. Frequent Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus Introductions Into an Inner-city Jail: Indications of Community Transmission Networks. Clin Infect Dis. 2020 Jul 11;71(2):323-331. Doi: 10.1093/cid/ciz818. PMID: 31425575; PMCID: PMC7353325.	Wrong setting (wrong country)
Popovich KJ, Thiede SN, Zawitz C, Payne D, Aroutcheva A, Schoeny M, Green SJ, Snitkin ES, Weinstein RA, Payne D. Genomic Analysis of Community Transmission Networks for MRSA Among Females Entering a Large Inner-city Jail. Open Forum Infect Dis. 2022 Jan 31;9(3):ofac049. Doi: 10.1093/ofid/ofac049. PMID: 35211635; PMCID: PMC8863081.	Wrong setting (wrong country)
Aliberti S, Reyes LF, Faverio P, Sotgiu G, Dore S, Rodriguez AH, Soni NJ, Restrepo MI; GLIMP investigators. Global initiative for meticillin-resistant Staphylococcus aureus pneumonia (GLIMP): an international, observational cohort study. Lancet Infect Dis. 2016 Dec;16(12):1364-1376. Doi: 10.1016/S1473-3099(16)30267-5. Epub 2016 Sep 1. Erratum in: Lancet Infect Dis. 2016 Dec;16(12):1324. PMID: 27593581.	Wrong population
Chalmers JD, Rother C, Salih W, Ewig S. Healthcare-associated pneumonia does not accurately identify potentially resistant pathogens: a systematic review and meta-analysis. Clin Infect Dis. 2014 Feb;58(3):330-9. Doi: 10.1093/cid/cit734. Epub 2013 Nov 22. Erratum in: Clin Infect Dis. 2015 Apr 1;60(7):1143. PMID: 24270053.	Wrong setting (wrong country)
Abad ED, Ferreira DC, Cavalcante FS, Saintive S, Goudouris E, Prado EA, Hofer C, Ribeiro M, da Silva AMP, Rosado AS, van Elsas JD, Dos Santos KRN. High incidence of acquiring methicillin-resistant Staphylococcus aureus in Brazilian children with Atopic Dermatitis and associated risk factors. J Microbiol Immunol Infect. 2020 Oct;53(5):724-730. Doi: 10.1016/j.jmii.2018.12.014. Epub 2019 Mar 21. PMID: 30956127.	Wrong population
Dahlman D, Jalalvand F, Blomé MA, Håkansson A, Janson H, Quick S, Nilsson AC. High Perineal and Overall Frequency of Staphylococcus aureus in People Who Inject Drugs, Compared to Non-Injectors. Curr Microbiol. 2017 Feb;74(2):159-167. Doi: 10.1007/s00284-016-1165-y. Epub 2016 Nov 28. PMID: 27896481; PMCID: PMC5243900.	Wrong population
Casey JA, Shopsin B, Cosgrove SE, Nachman KE, Curriero FC, Rose HR, Schwartz BS. High-density livestock production and molecularly characterized MRSA infections in Pennsylvania. Environ Health Perspect. 2014 May;122(5):464-70. Doi: 10.1289/ehp.1307370. Epub 2014 Feb 7. PMID: 24509131; PMCID: PMC4014753.	Wrong study design
Befus MB, Miko BA, Herzig CT, Keleekai N, Mukherjee DV, Larson E, Lowy FD. HIV and colonization with Staphylococcus aureus in two maximum-security prisons in New York State. J Infect. 2016 Dec;73(6):568-577. Doi: 10.1016/j.jinf.2016.08.016. Epub 2016 Sep 1. PMID: 27592264.	Wrong population
Gómez-Alonso B, Rodríguez-Álvarez C, Castro Hernández B, Arias Rodríguez Á, Aguirre-Jaime A, Lecuona Fernández M. El servicio de urgencias hospitalario como factor de riesgo de colonización por Staphylococcus aureus resistente a meticilina de los residentes en centros de larga estancia [Hospital emergency health service care as a risk factor for methicillin-resistant Staphylococcus aureus in residents of long-term care facilities]. Emergencias. 2016 Dic;28(6):381-386. Spanish. PMID: 29106082.	Wrong setting (wrong country)
Shuping LL, Kuonza L, Musekiwa A, Iyaloo S, Perovic O. Hospital-associated methicillin-resistant Staphylococcus aureus: A cross-sectional analysis of risk factors in South African tertiary public hospitals. PloS One. 2017 Nov 16;12(11):e0188216. Doi: 10.1371/journal.pone.0188216. PMID: 29145465; PMCID: PMC5690649.	Wrong setting (wrong country)
Otter JA, Tosas-Auguet O, Herdman MT, Williams B, Tucker D, Edgeworth JD, French GL. Implications of targeted versus universal admission screening for meticillin-resistant Staphylococcus aureus carriage in a London hospital. J Hosp Infect. 2014 Jul;87(3):171-4. Doi: 10.1016/j.jhin.2014.04.005. Epub 2014 May 10. PMID: 24928784.	Wrong population
Mutters NT, Günther F, Sander A, Mischnik A, Frank U. Influx of multidrug-resistant organisms by country-to-country transfer of patients. BMC Infect Dis. 2015 Oct 28;15:466. Doi: 10.1186/s12879-015-1173-8. PMID: 26508038; PMCID: PMC4624670.	Wrong population
Derde LPG, Cooper BS, Goossens H, Malhotra-Kumar S, Willems RJL, Gniadkowski M, Hryniewicz W, Empel J, Dautzenberg MJD, Annane D, Aragão I, Chalfine A, Dumpis U, Esteves F, Giamarellou H, Muzlovic I, Nardi G, Petrikkos GL, Tomic V, Martí AT, Stammet P, Brun-Buisson C, Bonten MJM; MOSAR WP3 Study Team. Interventions to reduce colonisation and transmission of antimicrobial-resistant bacteria in intensive care units: an interrupted time series study and cluster randomised trial. Lancet Infect Dis. 2014 Jan;14(1):31-39. Doi: 10.1016/S1473-3099(13)70295-0. Epub 2013 Oct 23. Erratum in: Lancet Infect Dis. 2014 Jan;14(1):11. PMID: 24161233; PMCID: PMC3895323.	Wrong study design
Loke HY, Kyaw WM, Chen MIC, Lim JW, Ang B, Chow A. Length of stay and odds of MRSA acquisition: a dose-response relationship? Epidemiol Infect. 2019 Jan;147:e223. Doi: 10.1017/S0950268819001110. PMID: 31364542; PMCID: PMC6625199.	D [RB2] ouble
Loke HY, Kyaw WM, Chen MIC, Lim JW, Ang B, Chow A. Length of stay and odds of MRSA acquisition: a dose-response relationship? Epidemiol Infect. 2019 Jan;147:e223. Doi: 10.1017/S0950268819001110. PMID: 31364542; PMCID: PMC6625199.	Wrong setting (wrong country)
Feingold BJ, Silbergeld EK, Curriero FC, van Cleef BA, Heck ME, Kluytmans JA. Livestock density as risk factor for livestock-associated methicillin-resistant Staphylococcus aureus, the Netherlands. Emerg Infect Dis. 2012 Nov;18(11):1841-9. Doi: 10.3201/eid1811.111850. PMID: 23092646; PMCID: PMC3559158.	Wrong study design
Olson R, Donnenfeld E, Bucci FA Jr, Price FW Jr, Raizman M, Solomon K, Devgan U, Trattler W, Dell S, Wallace RB, Callegan M, Brown H, McDonnell PJ, Conway T, Schiffman RM, Hollander DA. Methicillin resistance of Staphylococcus species among health care and nonhealth care workers undergoing cataract surgery. Clin Ophthalmol. 2010 Dec 10;4:1505-14. Doi: 10.2147/OPTH.S14333. PMID: 21191448; PMCID: PMC3009999.	Wrong study design
Lemma MT, Zenebe Y, Tulu B, Mekonnen D, Mekonnen Z. Methicillin Resistant Staphylococcus aureus among HIV Infected Pediatric Patients in Northwest Ethiopia: Carriage Rates and Antibiotic Co-Resistance Profiles. PloS One. 2015 Sep 30;10(9):e0137254. Doi: 10.1371/journal.pone.0137254. PMID: 26421927; PMCID: PMC4589400.	Wrong setting (wrong country)
Alizadeh N, Oskuee ABE, Golchai J, Sadre-Eshkevari S, Darjani A, Kazemnejad E, Mohtasham-Amiri Z. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) an important microorganism: determination of its prevalence and evaluation of its associated factors in hospitalized dermatologic patients. Iranian Journal of Dermatology. 2014; 17(2), 54-58.	Wrong setting (wrong country)
Stone ND, Lewis DR, Johnson TM 2nd, Hartney T, Chandler D, Byrd-Sellers J, McGowan JE Jr, Tenover FC, Jernigan JA, Gaynes RP; Southeast Veterans Affairs Long-Term Care Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus Cooperative. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) nasal carriage in residents of Veterans Affairs long-term care facilities: role of antimicrobial exposure and MRSA acquisition. Infect Control Hosp Epidemiol. 2012 Jun;33(6):551-7. Doi: 10.1086/665711. Epub 2012 Apr 13. PMID: 22561709.	Wrong setting (wrong country)
Rrapi R, Chand S, Song S, Gabel CK, Shah R, El Saleeby C, Kroshinsky D. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) nasal colonization predicts MRSA infection in inpatient paediatric cellulitis. Br J Dermatol. 2021 Oct;185(4):842-844. Doi: 10.1111/bjd.20439. Epub 2021 Jul 5. PMID: 33959941.	Wrong population
Bellmann M, Rößler M, Scheibe M, Dietrich U, Fauler J. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus in German hospitals: individual- and regional-level predictors. Journal of Public Health. 2015 Feb 24;23(2):103-9	wrong setting (wrong country)
Orellana RC, Hoet AE, Bell C, Kelley C, Lu B, Anderson SE, Stevenson KB. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus in Ohio EMS Providers: A Statewide Cross-sectional Study. Prehosp Emerg Care. 2016;20(2):184-90. Doi: 10.3109/10903127.2015.1076098. Epub 2015 Oct 30. PMID: 26516797.	Wrong setting (wrong country)
Nillius D, von Müller L, Wagenpfeil S, Klein R, Herrmann M. Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus in Saarland, Germany: The Long-Term Care Facility Study. PloS One. 2016 Apr 13;11(4):e0153030. Doi: 10.1371/journal.pone.0153030. PMID: 27073899; PMCID: PMC4830541.	Wrong setting (wrong country)
Abie S, Tiruneh M, Abebe W. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus nasal carriage among janitors working in hospital and non-hospital areas: a comparative cross-sectional study. Ann Clin Microbiol Antimicrob. 2020 Oct 19;19(1):47. Doi: 10.1186/s12941-020-00391-x. PMID: 33076913; PMCID: PMC7574208.	Wrong study design
Lu SY, Chang FY, Cheng CC, Lee KD, Huang YC. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus nasal colonization among adult patients visiting emergency department in a medical center in Taiwan. PloS One. 2011;6(6):e18620. Doi: 10.1371/journal.pone.0018620. Epub 2011 Jun 13. PMID: 21695178; PMCID: PMC3113794.	Wrong setting (wrong country)
Baroja I, Guerra S, Coral-Almeida M, Ruíz A, Galarza JM, de Waard JH, Bastidas-Caldes C. Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus Nasal Colonization Among Health Care Workers of a Tertiary Hospital in Ecuador and Associated Risk Factors. Infect Drug Resist. 2021 Aug 25;14:3433-3440. Doi: 10.2147/IDR.S326148. PMID: 34471363; PMCID: PMC8403571.	Wrong setting (wrong country)
Hsu YY, Wu D, Hung CC, Huang SS, Yuan FH, Lee MH, Huang CT, Shie SS, Huang PY, Yang CC, Cheng CW, Leu HS, Wu TS, Huang YC. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus nasal colonization among HIV-infected patients in Taiwan: prevalence, molecular characteristics and associated factors with nasal carriage. BMC Infect Dis. 2020 Mar 30;20(1):254. Doi: 10.1186/s12879-020-04979-8. PMID: 32228480; PMCID: PMC7106609.	Wrong setting (wrong country)
Bunnell KL, Zullo AR, Collins C, Adams CA Jr. Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus Pneumonia in Critically Ill Trauma and Burn Patients: A Retrospective Cohort Study. Surg Infect (Larchmt). 2017 Feb/Mar;18(2):196-201. Doi: 10.1089/sur.2016.115. Epub 2016 Dec 22. PMID: 28004983.	Wrong setting (wrong country)
Pasricha J, Harbarth S, Koessler T, Camus V, Schrenzel J, Cohen G, Pittet D, Perrier A, Iten A. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus risk profiling: who are we missing? Antimicrob Resist Infect Control. 2013 May 30;2(1):17. Doi: 10.1186/2047-2994-2-17. PMID: 23721630; PMCID: PMC3672049.	Wrong study design
Gleeson A, Larkin P, Walsh C, O'Sullivan N. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus: Prevalence, incidence, risk factors, and effects on survival of patients in a specialist palliative care unit: A prospective observational study. Palliat Med. 2016 Apr;30(4):374-81. Doi: 10.1177/0269216315595158. Epub 2015 Jul 31. PMID: 26231420.	Wrong setting (wrong country)
van Kleef E, Robotham JV, Jit M, Deeny SR, Edmunds WJ. Modelling the transmission of healthcare associated infections: a systematic review. BMC Infect Dis. 2013 Jun 28;13:294. Doi: 10.1186/1471-2334-13-294. PMID: 23809195; PMCID: PMC3701468.	Wrong study design
Batina NG, Crnich CJ, Anderson DF, Döpfer D. Models to predict prevalence and transition dynamics of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in community nursing homes. Am J Infect Control. 2016 May 1;44(5):507-14. Doi: 10.1016/j.ajic.2015.10.042. Epub 2016 Jan 14. PMID: 26777286; PMCID: PMC4851896.	Wrong setting (wrong country)
Nair N, Kourbatova E, Poole K, Huckabee CM, Murray P, Huskins WC, Blumberg HM. Molecular epidemiology of methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) among patients admitted to adult intensive care units: the STAR*ICU trial. Infect Control Hosp Epidemiol. 2011 Nov;32(11):1057-63. Doi: 10.1086/662178. Epub 2011 Sep 20. PMID: 22011531; PMCID: PMC4149749.	Wrong setting (wrong country)
Zomer TP, Wielders CC, Veenman C, Hengeveld P, van der Hoek W, de Greeff SC, Smit LA, Heederik DJ, Yzermans CJ, Bosch T, Maassen CB, van Duijkeren E. MRSA in persons not living or working on a farm in a livestock-dense area: prevalence and risk factors. J Antimicrob Chemother. 2017 Mar 1;72(3):893-899. Doi: 10.1093/jac/dkw483. PMID: 27999031.	Wrong population
Di Ruscio F, Bjørnholt JV, Leegaard TM, Moen AEF, de Blasio BF. MRSA infections in Norway: A study of the temporal evolution, 2006-2015. PloS One. 2017 Jun 22;12(6):e0179771. Doi: 10.1371/journal.pone.0179771. PMID: 28640901; PMCID: PMC5480993.	Wrong study design
Gupta K, Martinello RA, Young M, Strymish J, Cho K, Lawler E. MRSA nasal carriage patterns and the subsequent risk of conversion between patterns, infection, and death. PloS One. 2013;8(1):e53674. Doi: 10.1371/journal.pone.0053674. Epub 2013 Jan 10. PMID: 23326483; PMCID: PMC3542362.	Wrong study design
Chen H, Au KM, Hsu KE, Lai CK, Myint J, Mak YF, Lee SY, Wong TY, Tsang NC. Multidrug-resistant organism carriage among residents from residential care homes for the elderly in Hong Kong: a prevalence survey with stratified cluster sampling. Hong Kong Med J. 2018 Aug;24(4):350-360. Doi: 10.12809/hkmj176949. Epub 2018 Jul 30. PMID: 30065121.	Wrong setting (wrong country)
van Dulm E, Klok S, Boyd A, Joore IK, Prins M, van Dam AP, Tramper-Stranders GA, van Duijnhoven YTHP. Nasal carriage of methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) among undocumented migrants and uninsured legal residents in Amsterdam, the Netherlands: a cross-sectional study. Antimicrob Resist Infect Control. 2020 Jul 29;9(1):118. Doi: 10.1186/s13756-020-00785-8. PMID: 32727560; PMCID: PMC7391596.	Wrong outcome (univariate analysis)
van Dulm E, Klok S, Boyd A, Joore IK, Prins M, van Dam AP, Tramper-Stranders GA, van Duijnhoven YTHP. Nasal carriage of methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) among undocumented migrants and uninsured legal residents in Amsterdam, the Netherlands: a cross-sectional study. Antimicrob Resist Infect Control. 2020 Jul 29;9(1):118. Doi: 10.1186/s13756-020-00785-8. PMID: 32727560; PMCID: PMC7391596.	D [RB3] ouble
da Silveira M, da Cunha MLRS, de Souza CSM, Correa AAF, Fortaleza CMCB. Nasal colonization with methicillin-resistant Staphylococcus aureus among elderly living in nursing homes in Brazil: risk factors and molecular epidemiology. Ann Clin Microbiol Antimicrob. 2018 May 4;17(1):18. Doi: 10.1186/s12941-018-0271-z. PMID: 29728115; PMCID: PMC5934845.	Wrong setting (wrong country)
Azarbal AF, Harris S, Mitchell EL, Liem TK, Landry GJ, McLafferty RB, Edwards J, Moneta GL. Nasal methicillin-resistant Staphylococcus aureus colonization is associated with increased wound occurrence after major lower extremity amputation. J Vasc Surg. 2015 Aug;62(2):401-5. Doi: 10.1016/j.jvs.2015.02.052. Epub 2015 Apr 30. PMID: 25935268.	Wrong setting (wrong country)
Khawaja T, Kirveskari J, Johansson S, Väisänen J, Djupsjöbacka A, Nevalainen A, Kantele A. Patients hospitalized abroad as importers of multiresistant bacteria-a cross-sectional study. Clin Microbiol Infect. 2017 Sep;23(9):673.e1-673.e8. doi: 10.1016/j.cmi.2017.02.003. Epub 2017 Feb 11. PMID: 28196696.	Wrong study design
Khawaja T, Kirveskari J, Johansson S, Väisänen J, Djupsjöbacka A, Nevalainen A, Kantele A. Patients hospitalized abroad as importers of multiresistant bacteria-a cross-sectional study. Clin Microbiol Infect. 2017 Sep;23(9):673.e1-673.e8. doi: 10.1016/j.cmi.2017.02.003. Epub 2017 Feb 11. PMID: 28196696.	Doublel
Khawaja T, Kirveskari J, Johansson S, Väisänen J, Djupsjöbacka A, Nevalainen A, Kantele A. Patients hospitalized abroad as importers of multiresistant bacteria-a cross-sectional study. Clin Microbiol Infect. 2017 Sep;23(9):673.e1-673.e8. doi: 10.1016/j.cmi.2017.02.003. Epub 2017 Feb 11. PMID: 28196696.	Doublel
Wakatake H, Fujitani S, Kodama T, Kawamoto E, Yamada H, Yanai M, Morisawa K, Takemura H, Lefor AT, Taira Y. Positive clinical risk factors predict a high rate of methicillin-resistant Staphylococcus aureus colonization in emergency department patients. Am J Infect Control. 2012 Dec;40(10):988-91. Doi: 10.1016/j.ajic.2012.01.017. Epub 2012 May 23. PMID: 22627097.	Wrong study design
Murphy CR, Hudson LO, Spratt BG, Quan V, Kim D, Peterson E, Tan G, Evans K, Meyers H, Cheung M, Lee BY, Mukamel DB, Enright MC, Whealon M, Huang SS. Predicting high prevalence of community methicillin-resistant Staphylococcus aureus strains in nursing homes. Infect Control Hosp Epidemiol. 2013 Mar;34(3):325-6. Doi: 10.1086/669519. Epub 2013 Jan 23. PMID: 23388372; PMCID: PMC4151251.	Wrong setting (wrong country)
Xue Y, Gyi AA. Predictive Risk Factors for Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus (MRSA) Colonisation among Adults in Acute Care Settings: A Systematic Review. JBI Libr Syst Rev. 2012;10(54):3487-3560. Doi: 10.11124/jbisrir-2012-16. PMID: 27820009.	Wrong setting (wrong country)
Torres K, Sampathkumar P. Predictors of methicillin-resistant Staphylococcus aureus colonization at hospital admission. Am J Infect Control. 2013 Nov;41(11):1043-7. Doi: 10.1016/j.ajic.2013.02.013. Epub 2013 May 21. PMID: 23706830.	Wrong study design
Bebell LM, Ayebare A, Boum Y 2nd, Siedner MJ, Bazira J, Schiff SJ, Metlay JP, Bangsberg DR, Ttendo S, Firth PG. Prevalence and correlates of MRSA and MSSA nasal carriage at a Ugandan regional referral hospital. J Antimicrob Chemother. 2017 Mar 1;72(3):888-892. Doi: 10.1093/jac/dkw472. PMID: 27999030; PMCID: PMC5890783.	Wrong setting (wrong country)
Leung W, Malhi G, Willey BM, McGeer AJ, Borgundvaag B, Thanabalan R, Gnanasuntharam P, Le B, Weizman AV, Croitoru K, Silverberg MS, Steinhart AH, Nguyen GC. Prevalence and predictors of MRSA, ESBL, and VRE colonization in the ambulatory IBD population. J Crohns Colitis. 2012 Aug;6(7):743-9. Doi: 10.1016/j.crohns.2011.12.005. Epub 2012 Jan 9. PMID: 22398097.	Wrong setting (wrong country)
Schechter-Perkins EM, Mitchell PM, Murray KA, Rubin-Smith JE, Weir S, Gupta K. Prevalence and predictors of nasal and extranasal staphylococcal colonization in patients presenting to the emergency department. Ann Emerg Med. 2011 May;57(5):492-9. Doi: 10.1016/j.annemergmed.2010.11.024. Epub 2011 Jan 15. PMID: 21239081.	Wrong setting (wrong country)
Kutlu SS, Cevahir N, Akalin S, Akin F, Dirgen Caylak S, Bastemir M, Tekin K. Prevalence and risk factors for methicillin-resistant Staphylococcus aureus colonization in a diabetic outpatient population: a prospective cohort study. Am J Infect Control. 2012 May;40(4):365-8. Doi: 10.1016/j.ajic.2011.05.009. Epub 2011 Aug 23. PMID: 21864943.	Wrong setting (wrong country)
Barrufet MP, Vendrell E, Force L, Sauca G, Rodríguez S, Martínez E, Palomera E, Serra-Prat M, Capdevila JA, Cornudella J, Llopis A, Robledo MA, Vázquez C. Prevalence and risk factors for meticillin-resistant Staphylococcus aureus in an acute care hospital and long-term care facilities located in the same geographic area. Rev Esp Quimioter. 2014 Sep;27(3):190-5. PMID: 25229374.	Wrong setting (wrong country)
Choi SW, Lee JC, Kim J, Kim JE, Baek MJ, Park SY, Park S, Shin BJ. Prevalence and Risk Factors for Positive Nasal Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus Carriage Among Orthopedic Patients in Korea. J Clin Med. 2019 May 8;8(5):631. Doi: 10.3390/jcm8050631. PMID: 31072048; PMCID: PMC6572060.	Wrong setting (wrong country)
García-García JA, Santos-Morano J, Castro C, Bayoll-Serradilla E, Martín-Ponce ML, Vergara-López S, Martín-Rodríguez LM, Mateos-Gómez A, de la Cueva J, Martín-Mazuelos E, Gómez-Mateos JM, Corzo-Delgado JE. Prevalencia y factores asociados a la colonización por Staphylococcus aureus resistente a meticilina en centros de larga estancia en el sur de España [Prevalence and risk factors of methicillin-resistant Staphylococcus aureus colonization among residents living in long-term care facilities in southern Spain]. Enferm Infecc Microbiol Clin. 2011 Jun-Jul;29(6):405-10. Spanish. Doi: 10.1016/j.eimc.2010.12.010. Epub 2011 Feb 24. PMID: 21349606.	Wrong setting (wrong country)
McKinnell JA, Miller LG, Singh R, Kleinman K, Peterson EM, Evans KD, Dutciuc TD, Heim L, Gombosev A, Estevez M, Launer B, Tjoa T, Tam S, Bolaris MA, Huang SS. Prevalence of and Factors Associated With Multidrug Resistant Organism (MDRO) Colonization in 3 Nursing Homes. Infect Control Hosp Epidemiol. 2016 Dec;37(12):1485-1488. Doi: 10.1017/ice.2016.215. Epub 2016 Sep 27. PMID: 27671022.	Wrong setting (wrong country)
Wu CJ, Ko WC, Ho MW, Lin HH, Yang YL, Lin JN, Huang IW, Wang HY, Lai JF, Shiau YR, Hsieh LY, Chen HT, Lin CC, Chu WL, Lo HJ, Lauderdale TL. Prevalence of and risk factors for methicillin-resistant Staphylococcus aureus colonization among human immunodeficient virus-infected outpatients in Taiwan: oral Candida colonization as a comparator. J Oral Microbiol. 2017 May 9;9(1):1322446. Doi: 10.1080/20002297.2017.1322446. PMID: 28748029; PMCID: PMC5508359.	Double
Wu CJ, Ko WC, Ho MW, Lin HH, Yang YL, Lin JN, Huang IW, Wang HY, Lai JF, Shiau YR, Hsieh LY, Chen HT, Lin CC, Chu WL, Lo HJ, Lauderdale TL. Prevalence of and risk factors for methicillin-resistant Staphylococcus aureus colonization among human immunodeficient virus-infected outpatients in Taiwan: oral Candida colonization as a comparator. J Oral Microbiol. 2017 May 9;9(1):1322446. Doi: 10.1080/20002297.2017.1322446. PMID: 28748029; PMCID: PMC5508359.	Wrong setting (wrong country)
Wu M, Tong X, Liu S, Wang D, Wang L, Fan H. Prevalence of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in healthy Chinese population: A system review and meta-analysis. PloS One. 2019 Oct 24;14(10):e0223599. Doi: 10.1371/journal.pone.0223599. PMID: 31647842; PMCID: PMC6812772.	Wrong setting (wrong country)
Jeong H, Kang S, Cho HJ. Prevalence of Multidrug-Resistant Organisms and Risk Factors for Carriage among Patients Transferred from Long-Term Care Facilities. Infect Chemother. 2020 Jun;52(2):183-193. Doi: 10.3947/ic.2020.52.2.183. Epub 2020 May 29. PMID: 32468740; PMCID: PMC7335643.	Wrong setting (wrong country)
Luk S, Ho AY, Ng TK, Tsang IH, Chan EH, Choi KW, Tsang NC, Lee RA, Cheng VC, Fung SC, Lai WM, Que TL, Wong AT. Prevalence, prediction, and clonality of methicillin-resistant Staphylococcus aureus carriage at admission to medical units in Hong Kong, China. Infect Control Hosp Epidemiol. 2014 Jan;35(1):42-8. Doi: 10.1086/674393. Epub 2013 Nov 26. PMID: 24334797.	Wrong setting (wrong country)
Mossong J, Gelhausen E, Decruyenaere F, Devaux A, Perrin M, Even J, Heisbourg E. Prevalence, risk factors and molecular epidemiology of methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) colonization in residents of long-term care facilities in Luxembourg, 2010. Epidemiol Infect. 2013 Jun;141(6):1199-206. Doi: 10.1017/S0950268812001999. Epub 2012 Sep 7. PMID: 22953727; PMCID: PMC9151855.	Wrong setting (wrong country)
Almeida ST, Nunes S, Paulo AC, Faria NA, de Lencastre H, Sá-Leão R. Prevalence, risk factors, and epidemiology of methicillin-resistant Staphylococcus aureus carried by adults over 60 years of age. Eur J Clin Microbiol Infect Dis. 2015 Mar;34(3):593-600. Doi: 10.1007/s10096-014-2267-8. Epub 2014 Oct 31. PMID: 25359581.	Wrong setting (wrong country)
Chen CC, Pass SE. Risk factors for and impact of methicillin-resistant Staphylococcus aureus nasal colonization in patients in a medical intensive care unit. Am J Infect Control. 2013 Nov;41(11):1100-1. Doi: 10.1016/j.ajic.2013.01.035. Epub 2013 May 8. PMID: 23663856.	Wrong setting (wrong country)
Tsiodras S, Daikos GL, Lee A, Plachouras D, Antoniadou A, Ploiarchopoulou F, Psichogiou M, Petrikkos G, Harbarth S. Risk factors for community-associated methicillin-resistant Staphylococcus aureus colonisation in a large metropolitan area in Greece: An epidemiological study using two case definitions. J Glob Antimicrob Resist. 2014 Mar;2(1):27-33. Doi: 10.1016/j.jgar.2013.10.001. Epub 2013 Oct 26. PMID: 27873634.	Wrong setting (wrong country)
Epstein L, Mu Y, Belflower R, Scott J, Ray S, Dumyati G, Felsen C, Petit S, Yousey-Hindes K, Nadle J, Pasutti L, Lynfield R, Warnke L, Schaffner W, Leib K, Kallen AJ, Fridkin SK, Lessa FC. Risk Factors for Invasive Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus Infection After Recent Discharge From an Acute-Care Hospitalization, 2011-2013. Clin Infect Dis. 2016 Jan 1;62(1):45-52. Doi: 10.1093/cid/civ777. Epub 2015 Sep 3. PMID: 26338787; PMCID: PMC6557163.	Wrong setting (wrong country)
Catry B, Latour K, Jans B, Vandendriessche S, Preal R, Mertens K, Denis O. Risk factors for methicillin resistant Staphylococcus aureus: a multi-laboratory study. PloS One. 2014 Feb 26;9(2):e89579. Doi: 10.1371/journal.pone.0089579. PMID: 24586887; PMCID: PMC3935888.	Wrong setting (wrong country)
Callejo-Torre F, Eiros Bouza JM, Olaechea Astigarraga P, Coma Del Corral MJ, Palomar Martínez M, Alvarez-Lerma F, López-Pueyo MJ. Risk factors for methicillin-resistant Staphylococcus aureus colonisation or infection in intensive care units and their reliability for predicting MRSA on ICU admission. Infez Med. 2016 Sep 1;24(3):201-9. PMID: 27668900.	Wrong setting (wrong country)
Anesi JA, Blumberg EA, Han JH, Lee DH, Clauss H, Climaco A, Hasz R, Molnar E, Alimenti D, West S, Bilker WB, Tolomeo P, Lautenbach E; CDC Prevention Epicenters Program. Risk factors for multidrug-resistant organisms among deceased organ donors. Am J Transplant. 2019 Sep;19(9):2468-2478. Doi: 10.1111/ajt.15488. Epub 2019 Jun 26. PMID: 31162785; PMCID: PMC6711782.	Wrong study design
Balamohan A, Beachy J, Kohn N, Rubin LG. Risk factors for nosocomial methicillin resistant Staphylococcus aureus (MRSA) colonization in a neonatal intensive care unit: A Case-control study. Am J Infect Control. 2021 Nov;49(11):1408-1413. Doi: 10.1016/j.ajic.2021.04.082. Epub 2021 May 1. PMID: 33940064.	Wrong study design
Pan A, Lee A, Cooper B, Chalfine A, Daikos GL, Garilli S, Goossens H, Malhotra-Kumar S, Martínez JA, Patroni A, Harbarth S; SURF study group (MRSA colonisation on admission to surgical wards in Europe: identification of risk factors), in collaboration with the MOSAR-04 Study Team. Risk factors for previously unknown meticillin-resistant Staphylococcus aureus carriage on admission to 13 surgical wards in Europe. J Hosp Infect. 2013 Feb;83(2):107-13. Doi: 10.1016/j.jhin.2012.09.020. Epub 2012 Nov 30. PMID: 23201397.	Wrong setting (wrong country)
Schaps D, Godfrey AW, Anderson DJ. Risk of methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) and vancomycin-resistant Enterococcus (VRE) acquisition during ambulance transport: A retrospective propensity-score-matched cohort analysis. Infect Control Hosp Epidemiol. 2022 Apr;43(4):442-447. Doi: 10.1017/ice.2021.272. Epub 2021 Jul 21. PMID: 34284846.	Wrong study design
Butler-Laporte G, Cheng MP, McDonald EG, Lee TC. Screening swabs surpass traditional risk factors as predictors of MRSA bacteremia. BMC Infect Dis. 2018 Jun 11;18(1):270. Doi: 10.1186/s12879-018-3182-x. PMID: 29890954; PMCID: PMC5996459.	Wrong study design
Pérez-Eslava M, López-Ruíz N, Flores-Cebada EM, Rodríguez-Iglesias M, Galán-Sánchez F. Staphylococcus aureus colonization in an institutionalized elderly population in the Bay of Cadiz area, Spain: prevalence and associated risk factors. Med Clin (Barc). 2019 Feb 15;152(4):141-144. English, Spanish. Doi: 10.1016/j.medcli.2018.03.009. Epub 2018 Apr 30. PMID: 29716725.	Wrong setting (wrong country)
Beresin GA, Wright JM, Rice GE, Jagai JS. Swine exposure and methicillin-resistant Staphylococcus aureus infection among hospitalized patients with skin and soft tissue infections in Illinois: A ZIP code-level analysis. Environ Res. 2017 Nov;159:46-60. Doi: 10.1016/j.envres.2017.07.037. Epub 2017 Jul 31. PMID: 28772149; PMCID: PMC5862075.	Wrong study design
Elstrøm P, Astrup E, Hegstad K, Samuelsen Ø, Enger H, Kacelnik O. The fight to keep resistance at bay, epidemiology of carbapenemase producing organisms (CPOs), vancomycin resistant enterococci (VRE) and methicillin resistant Staphylococcus aureus (MRSA) in Norway, 2006 - 2017. PloS One. 2019 Feb 4;14(2):e0211741. Doi: 10.1371/journal.pone.0211741. PMID: 30716133; PMCID: PMC6361454.	Wrong study design
Lee AS, Pan A, Harbarth S, Patroni A, Chalfine A, Daikos GL, Garilli S, Martínez JA, Cooper BS; MOSAR-04 Study Team. Variable performance of models for predicting methicillin-resistant Staphylococcus aureus carriage in European surgical wards. BMC Infect Dis. 2015 Feb 27;15:105. Doi: 10.1186/s12879-015-0834-y. PMID: 25880328; PMCID: PMC4347652.	Wrong setting (wrong country)

Risk-of-bias-tabel

Table of quality assessment – prediction modelling studies

Study reference

(first author, year of publication)

Classification¹

Participant selection

1) Appropriate data sources?²

2) Appropriate in- and exclusion?

Risk of bias: low/high/unclear

Predictors

1) Assessed similar for all participants?

2) Assessed without knowledge of outcome?

3) Available at time the model is intended to be used?

Risk of bias: low/high/unclear

Outcome

1) Pre-specified or standard outcome definition?

2) Predictors excluded from definition?

3) Assessed similar for all participants?

4) Assessed without knowledge of predictors?

5) Time interval between predictor and outcome measurement appropriate?

Risk of bias: low/high/unclear

Analysis

1) Reasonable number of participants with event/outcome?

2) All enrolled participants included in analysis?

3) Missing data handled appropriately?

4) No selection of predictors based on univariate analysis?

5) Relevant model performance measures evaluated appropriately?³

6) Accounted for model overfitting⁴ and optimism?

7) Predictors and weights correspond to results from multivariate analysis?

Risk of bias: low/high/unclear

Overall judgment

High risk of bias: at least one domain judged to be at high risk of bias.

Model development only: high risk of bias.

Risk of bias: low/high/unclear

Raschpichler, 2020

Development and external validation of the model

1) Yes, data obtained from 2 prospective cohorts

2) Yes

Risk of bias: LOW

1) yes

2) yes

3) yes

Risk of bias: LOW

1) yes

2) yes

3) yes

4) unclear, not mentioned, but assumed to be blinded

5) not applicable

Risk of bias: LOW

1) No, n=16 (1.3%)

2) Yes

3) Yes, imputation

4) Yes

5) No, discrimination measures are not reported

6) Yes, using the Youden index

7) Yes

Risk of bias: HIGH

Risk of bias: High

Some concerns due to very low number of events, and no discrimination measures reported.

^A Wolff RF, Moons KGM, Riley RD, Whiting PF, Westwood M, Collins GS, Reitsma JB, Kleijnen J, Mallett S; PROBAST Group. PROBAST: A Tool to Assess the Risk of Bias and Applicability of Prediction Model Studies. Ann Intern Med. 20191;170(1):51-58. Doi: 10.7326/M18-1376. PubMed PMID: 30596875.

¹ Development of model only/Development and external validation of model/External validation of model

²Cohort, RCT or nested case-control study

³ E.g. calibration (total O:E ratio; expected outcome probabilities versus observed outcome frequencies) and discrimination (range 0.5 (no discriminative ability) to 1.0 (perfect discriminative ability)

⁴Overfitting: for low Ors the predicted probability is too low, for high Ors the predicted probability is too high. Correcting is possible with shrinkage.

Quality-assessment-tabel

Based on: QUIPS* (Haydn, 2006; Haydn 2013)

Study reference

(first author, year of publication)

Study participation

Study sample represents the population of interest on key characteristics?

(high/moderate/low risk of selection bias)

Study Attrition

Loss to follow-up not associated with key characteristics (i.e., the study data adequately represent the sample)?

(high/moderate/low risk of attrition bias)

Prognostic factor measurement

Was the PF of interest defined and adequately measured?

(high/moderate/low risk of measurement bias related to PF)

Outcome measurement

Was the outcome of interest defined and adequately measured?

(high/moderate/low risk of measurement bias related to outcome)

Study confounding

Important potential confounders are appropriately accounted for?

(high/moderate/low risk of bias due to confounding)

Statistical Analysis and Reporting

Statistical analysis appropriate for the design of the study?

(high/moderate/low risk of bias due to statistical analysis)

Overall risk of bias

Lekkerkerk, 2017

Yes

Risk of bias: LOW

Yes

Risk of bias: LOW

Yes

Risk of bias: LOW

Yes

Risk of bias: LOW

Risk of bias: HIGH

Yes

Risk of bias: LOW

HIGH

^*www.methods.cochrane.org

Verantwoording

Beoordelingsdatum en geldigheid

Laatst beoordeeld : 20-11-2023

Initiatief en autorisatie

Initiatief:

Samenwerkingsverband Richtlijnen Infectiepreventie

Geautoriseerd door:

Nederlands Oogheelkundig Gezelschap
Nederlandse Internisten Vereniging
Nederlandse Orthopaedische Vereniging
Nederlandse Vereniging van Artsen voor Longziekten en Tuberculose
Nederlandse Vereniging van Artsen voor Verstandelijk Gehandicapten
Nederlandse Vereniging van Maag-Darm-Leverartsen
Nederlandse Vereniging van Revalidatieartsen
Nederlandse Vereniging voor Anesthesiologie
Nederlandse Vereniging voor Dermatologie en Venereologie
Nederlandse Vereniging voor Heelkunde
Nederlandse Vereniging voor Klinische Geriatrie
Nederlandse Vereniging voor Medische Microbiologie
Nederlandse Vereniging voor Pathologie
Nederlandse Vereniging voor Plastische Chirurgie
Nederlandse Vereniging voor Radiologie
Nederlandse Vereniging voor Reumatologie
Vereniging Klinische Genetica Nederland
Vereniging van Specialisten Ouderengeneeskunde
Vereniging voor Sportgeneeskunde
Nederlandse Vereniging van Ziekenhuisapothekers
Nederlandse Vereniging voor Arbeids- en Bedrijfsgeneeskunde
Nederlandse Vereniging voor Intensive Care
Vereniging voor Hygiëne en Infectiepreventie in de Gezondheidszorg
Patiëntenfederatie Nederland
Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu
Samenwerkingsverband Richtlijnen Infectiepreventie

Algemene gegevens

De ontwikkeling/herziening van deze richtlijnmodule werd ondersteund door het Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten en werd gefinancierd door het ministerie van VWS. De financier heeft geen enkele invloed gehad op de inhoud van de richtlijnmodule.

Samenstelling werkgroep

Voor het ontwikkelen van de richtlijnmodule is in 2021 een multidisciplinaire werkgroep ingesteld, bestaande uit vertegenwoordigers van alle relevante specialismen die betrokken zijn bij de zorg voor patiënten met MRSA.

Werkgroep:

Dr. A.L.M. Vlek (voorzitter), arts-microbioloog, Nederlandse Vereniging voor Medische Microbiologie (NVMM)
Dr. K.A. Heemstra, arts-microbioloog, Nederlandse Vereniging voor Medische Microbiologie (NVMM)
Dr. E.M. Mascini, arts-microbioloog, Nederlandse Vereniging voor Medische Microbiologie (NVMM)
Dr. H. Ammerlaan, internist-infectioloog, Nederlandse Vereniging van Internist-Infectiologen (NIV/NVII)
Dr. R. Bakx, kinderchirurg, Nederlandse Vereniging voor Heelkunde (NVvH)
P. Voermans, deskundige infectiepreventie, Vereniging voor Hygiëne & Infectiepreventie in de Gezondheidszorg (VHIG)
M.B.R. Seijger, deskundige infectiepreventie, Vereniging voor Hygiëne & Infectiepreventie in de Gezondheidszorg (VHIG)
P. Molenaar, deskundige infectiepreventie, Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu (RIVM)
Drs. G.M.J. Vlasveld, arts verstandelijk gehandicapten, Nederlandse Vereniging Artsen Verstandelijk Gehandicapten (NVAVG)
Drs. R.J. Naber, bedrijfsarts, Nederlandse Vereniging voor Arbeids- en Bedrijfsgeneeskunde (NVAB)

Meelezers:

Drs. M. Loogman, Huisarts, Nederlands Huisartsen Genootschap (NHG)

Met ondersteuning van:

Dr. I. van Dusseldorp, literatuurspecialist, Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten
Dr. A.J. Versteeg, adviseur, Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten
Dr. H. Graveland, senior adviseur, Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten

Belangenverklaringen

De Code ter voorkoming van oneigenlijke beïnvloeding door belangenverstrengeling is gevolgd. Alle werkgroepleden hebben schriftelijk verklaard of zij in de laatste drie jaar geen directe financiële belangen (betrekking bij een commercieel bedrijf, persoonlijke financiële belangen, onderzoeksfinanciering) of indirecte belangen (persoonlijke relaties, reputatiemanagement) hebben gehad. Gedurende de ontwikkeling of herziening van een module worden wijzigingen in belangen aan de voorzitter doorgegeven. De belangenverklaring wordt opnieuw bevestigd tijdens de commentaarfase.

Een overzicht van de belangen van werkgroepleden en het oordeel over het omgaan met eventuele belangen vindt u in onderstaande tabel. De ondertekende belangenverklaringen zijn op te vragen bij het secretariaat van het Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten.

Werkgroeplid	Functie	Nevenfuncties	Gemelde belangen	Ondernomen actie
Dr. A.L.M. Vlek	Arts-microbioloog Diakonessenhuis	Voorzitter stuurgroep ISIS AR	geen	Geen actie vereist
Dr. K.A. Heemstra	Arts-microbioloog Alrijne Zorggroep, MSB Alrijne (laboratorium eigendom van Eurofins clinical diagnostics)	geen	geen	Geen actie vereist
Dr. E. Mascini	Arts-microbioloog ziekenhuis Rijnstate	Lid RCT ABR Zorgnetwerk GAIN.	Geen	Geen actie vereist
Dr. H. Ammerlaan	Internist-infectioloog Catharina Ziekenhuis, lid coöperatie MSB	geen	geen	Geen actie vereist
Dr. R. Bakx	Kinderchirurg, Amsterdam	CAPP studie, ZonMW behandeling complexe appendicitis. Voorzitter Adviescommissie Richtlijnen FMS, voorzitter Richtlijnencommissie NVvH, Bestuurslid Stichting Spoedeisende Hulp Bij Kinderen, Course Director APLS.	Geen	Geen actie vereist
P. Voermans	Deskundige infectiepreventie	geen	geen	Geen actie vereist
M.B.R. Seijger	Deskundige infectiepreventie	Geen	Geen	Geen actie vereist
P. Molenaar	Deskundige infectiepreventie -RIVM- LCI / GGD Amsterdam en ABR zorgnetwerk Noord-Holland	geen	geen	Geen actie vereist
Drs. G.M.J. Vlasveld	Arts verstandelijk gehandicapten, Amerpoort/Sherpa	Bestuurslid NVAVG (onbetaald)	geen	Geen actie vereist
Drs. R.J. Naber	Bedrijfsarts, arbodienst Amsterdam UMC	Secretaris NVAB werkgroep BaZ. Lid NVAB commissie richtlijnontwikkeling en wetenschap. Lid NVAB commissie Intercollegiale toetsing en deskundigheidsbevordering.	Geen	Geen actie vereist

Inbreng patiëntenperspectief

Er werd aandacht besteed aan het patiëntenperspectief door uitnodigen van Patiëntfederatie Nederland (PFNL) voor de invitational conference. De verkregen input is meegenomen bij het opstellen van de uitgangsvragen, de keuze voor de uitkomstmaten en bij het opstellen van de overwegingen. De conceptrichtlijn is tevens voor commentaar voorgelegd aan PFNL en de eventueel aangeleverde commentaren zijn bekeken en verwerkt.

Wkkgz & kwalitatieve raming van mogelijke substantiële financiële gevolgen

Bij de richtlijn is conform de Wet kwaliteit, klachten en geschillen zorg (Wkkgz) een kwalitatieve raming uitgevoerd of de aanbevelingen mogelijk leiden tot substantiële financiële gevolgen. Bij het uitvoeren van deze beoordeling zijn richtlijnmodules op verschillende domeinen getoetst (zie het stroomschema op de Richtlijnendatabase).

Uit de kwalitatieve raming blijkt dat er geen substantiële financiële gevolgen zijn. Zie onderstaande tabel.

Module	Uitkomst raming	Toelichting
Module Risicocategorieën	Geen substantiële financiële gevolgen	Hoewel uit de toetsing volgt dat de aanbeveling(en) breed toepasbaar zijn (5.000-40.000 patiënten), volgt ook uit de toetsing dat het geen nieuwe manier van zorgverlening of andere organisatie van zorgverlening betreft. Er wordt geen toename in voltijdsequivalenten dan wel opleidingsniveau verwacht. Er worden daarom geen substantiële financiële gevolgen verwacht.

Werkwijze

AGREE

Deze richtlijnmodule is opgesteld conform de eisen vermeld in het rapport Medisch Specialistische Richtlijnen 2.0 van de adviescommissie Richtlijnen van de Raad Kwaliteit. Dit rapport is gebaseerd op het AGREE II-instrument (Appraisal of Guidelines for Research & Evaluation II; Brouwers, 2010).

Knelpuntenanalyse en uitgangsvragen

Tijdens de voorbereidende fase inventariseerde de werkgroep de knelpunten in de zorg voor patiënten met MRSA. De werkgroep beoordeelde de aanbeveling(en) uit de eerdere richtlijn (MRSA) ziekenhuizen’, ‘MRSA, thuiszorg’, ‘MRSA verpleeghuizen’, MRSA verzorgingshuizen’ en ‘MRSA revalidatiecentra’ op noodzaak tot revisie. Tevens zijn er knelpunten aangedragen door RIVM, VHIG, IGJ, NVZ, VDSMH, en PFNL via de invitational conference. Een verslag hiervan is opgenomen onder aanverwante producten. Op basis van de uitkomsten van de knelpuntenanalyse zijn door de werkgroep concept-uitgangsvragen opgesteld en definitief vastgesteld.

Uitkomstmaten

Na het opstellen van de zoekvraag behorende bij de uitgangsvraag inventariseerde de werkgroep welke uitkomstmaten voor de patiënt relevant zijn, waarbij zowel naar gewenste als ongewenste effecten werd gekeken. Hierbij werd een maximum van acht uitkomstmaten gehanteerd. De werkgroep waardeerde deze uitkomstmaten volgens hun relatieve belang bij de besluitvorming rondom aanbevelingen, als cruciaal (kritiek voor de besluitvorming), belangrijk (maar niet cruciaal) en onbelangrijk. Tevens definieerde de werkgroep tenminste voor de cruciale uitkomstmaten welke verschillen zij klinisch (patiënt) relevant vonden.

Methode literatuursamenvatting

Een uitgebreide beschrijving van de strategie voor zoeken en selecteren van literatuur is te vinden onder ‘Zoeken en selecteren’ onder ‘Onderbouwing’. Indien mogelijk werden de data uit verschillende studies gepoold in een random-effects-model. Review Manager 5.4 werd gebruikt voor de statistische analyses. De beoordeling van de kracht van het wetenschappelijke bewijs wordt hieronder toegelicht.

Beoordelen van de kracht van het wetenschappelijke bewijs

De kracht van het wetenschappelijke bewijs werd bepaald volgens de GRADE-methode. GRADE staat voor ‘Grading Recommendations Assessment, Development and Evaluation’ (zie https://www.gradeworkinggroup.org). De basisprincipes van de GRADE-methodiek zijn: het benoemen en prioriteren van de klinisch (patiënt)relevante uitkomstmaten, een systematische review per uitkomstmaat, en een beoordeling van de bewijskracht per uitkomstmaat op basis van de acht GRADE-domeinen. (De domeinen voor downgraden zijn: risk of bias, inconsistentie, indirectheid, imprecisie, en publicatiebias. De domeinen voor upgraden zijn: dosis-effect relatie, groot effect, en residuele plausibele confounding).

GRADE onderscheidt vier gradaties voor de kwaliteit van het wetenschappelijk bewijs: hoog, redelijk, laag en zeer laag. Deze gradaties verwijzen naar de mate van zekerheid die er bestaat over de literatuurconclusie, in het bijzonder de mate van zekerheid dat de literatuurconclusie de aanbeveling adequaat ondersteunt (Schünemann, 2013; Hultcrantz, 2017).

GRADE	Definitie
Hoog	Er is hoge zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt; Het is zeer onwaarschijnlijk dat de literatuurconclusie klinisch relevant verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.
Redelijk	Er is redelijke zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt; Het is mogelijk dat de conclusie klinisch relevant verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.
Laag	Er is lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt; Er is een reële kans dat de conclusie klinisch relevant verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.
Zeer laag	Er is zeer lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt; De literatuurconclusie is zeer onzeker.

Bij het beoordelen (graderen) van de kracht van het wetenschappelijk bewijs in richtlijnen volgens de GRADE-methodiek spelen grenzen voor klinische besluitvorming een belangrijke rol (Hultcrantz, 2017). Dit zijn de grenzen die bij overschrijding aanleiding zouden geven tot een aanpassing van de aanbeveling. Om de grenzen voor klinische besluitvorming te bepalen moeten alle relevante uitkomstmaten en overwegingen worden meegewogen. De grenzen voor klinische besluitvorming zijn daarmee niet één op één vergelijkbaar met het minimaal klinisch relevant verschil (Minimal Clinically Important Difference, MCID). Met name in situaties waarin een interventie geen belangrijke nadelen heeft en de kosten relatief laag zijn, kan de grens voor klinische besluitvorming met betrekking tot de effectiviteit van de interventie bij een lagere waarde (dichter bij het nuleffect) liggen dan de MCID (Hultcrantz, 2017).

Overwegingen (van bewijs naar aanbeveling)

Om te komen tot een aanbeveling zijn naast (de kwaliteit van) het wetenschappelijke bewijs ook andere aspecten belangrijk en worden meegewogen, zoals aanvullende argumenten uit bijvoorbeeld de biomechanica of fysiologie, waarden en voorkeuren van patiënten, kosten (middelenbeslag), aanvaardbaarheid, haalbaarheid en implementatie. Deze aspecten zijn systematisch vermeld en beoordeeld (gewogen) onder het kopje ‘Overwegingen’ en kunnen (mede) gebaseerd zijn op expert opinion. Hierbij is gebruik gemaakt van een gestructureerd format gebaseerd op het evidence-to-decision framework van de internationale GRADE Working Group (Alonso-Coello, 2016a; Alonso-Coello 2016b). Dit evidence-to-decision framework is een integraal onderdeel van de GRADE methodiek.

Formuleren van aanbevelingen

De aanbevelingen geven antwoord op de uitgangsvraag en zijn gebaseerd op het beschikbare wetenschappelijke bewijs en de belangrijkste overwegingen, en een weging van de gunstige en ongunstige effecten van de relevante interventies. De kracht van het wetenschappelijk bewijs en het gewicht dat door de werkgroep wordt toegekend aan de overwegingen, bepalen samen de sterkte van de aanbeveling. Conform de GRADE-methodiek sluit een lage bewijskracht van conclusies in de systematische literatuuranalyse een sterke aanbeveling niet a priori uit, en zijn bij een hoge bewijskracht ook zwakke aanbevelingen mogelijk (Agoritsas, 2017; Neumann, 2016). De sterkte van de aanbeveling wordt altijd bepaald door weging van alle relevante argumenten tezamen. De werkgroep heeft bij elke aanbeveling opgenomen hoe zij tot de richting en sterkte van de aanbeveling zijn gekomen.

In de GRADE-methodiek wordt onderscheid gemaakt tussen sterke en zwakke (of conditionele) aanbevelingen. De sterkte van een aanbeveling verwijst naar de mate van zekerheid dat de voordelen van de interventie opwegen tegen de nadelen (of vice versa), gezien over het hele spectrum van patiënten waarvoor de aanbeveling is bedoeld. De sterkte van een aanbeveling heeft duidelijke implicaties voor patiënten, behandelaars en beleidsmakers (zie onderstaande tabel). Een aanbeveling is geen dictaat, zelfs een sterke aanbeveling gebaseerd op bewijs van hoge kwaliteit (GRADE gradering HOOG) zal niet altijd van toepassing zijn, onder alle mogelijke omstandigheden en voor elke individuele patiënt.

Implicaties van sterke en zwakke aanbevelingen voor verschillende richtlijngebruikers

	Sterke aanbeveling	Zwakke (conditionele) aanbeveling
Voor patiënten	De meeste patiënten zouden de aanbevolen interventie of aanpak kiezen en slechts een klein aantal niet.	Een aanzienlijk deel van de patiënten zouden de aanbevolen interventie of aanpak kiezen, maar veel patiënten ook niet.
Voor behandelaars	De meeste patiënten zouden de aanbevolen interventie of aanpak moeten ontvangen.	Er zijn meerdere geschikte interventies of aanpakken. De patiënt moet worden ondersteund bij de keuze voor de interventie of aanpak die het beste aansluit bij zijn of haar waarden en voorkeuren.
Voor beleidsmakers	De aanbevolen interventie of aanpak kan worden gezien als standaardbeleid.	Beleidsbepaling vereist uitvoerige discussie met betrokkenheid van veel stakeholders. Er is een grotere kans op lokale beleidsverschillen.

Organisatie van zorg

In de knelpuntenanalyse en bij de ontwikkeling van de richtlijnmodule is expliciet aandacht geweest voor de organisatie van zorg: alle aspecten die randvoorwaardelijk zijn voor het verlenen van zorg (zoals coördinatie, communicatie, (financiële) middelen, mankracht en infrastructuur). Randvoorwaarden die relevant zijn voor het beantwoorden van deze specifieke uitgangsvraag zijn genoemd bij de overwegingen. Meer algemene, overkoepelende, of bijkomende aspecten van de organisatie van zorg worden behandeld in de module Organisatie van zorg.

Commentaar- en autorisatiefase

De conceptrichtlijnmodule werd aan de betrokken (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt)organisaties voorgelegd ter commentaar. De commentaren werden verzameld en besproken met de werkgroep. Naar aanleiding van de commentaren werd de conceptrichtlijnmodule aangepast en definitief vastgesteld door de werkgroep. De definitieve richtlijnmodule werd aan de deelnemende (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt)organisaties voorgelegd voor autorisatie en door hen geautoriseerd dan wel geaccordeerd.

Literatuur

Agoritsas T, Merglen A, Heen AF, Kristiansen A, Neumann I, Brito JP, Brignardello-Petersen R, Alexander PE, Rind DM, Vandvik PO, Guyatt GH. UpToDate adherence to GRADE criteria for strong recommendations: an analytical survey. BMJ Open. 2017 Nov 16;7(11):e018593. doi: 10.1136/bmjopen-2017-018593. PubMed PMID: 29150475; PubMed Central PMCID: PMC5701989.

Alonso-Coello P, Schünemann HJ, Moberg J, Brignardello-Petersen R, Akl EA, Davoli M, Treweek S, Mustafa RA, Rada G, Rosenbaum S, Morelli A, Guyatt GH, Oxman AD; GRADE Working Group. GRADE Evidence to Decision (EtD) frameworks: a systematic and transparent approach to making well informed healthcare choices. 1: Introduction. BMJ. 2016 Jun 28;353:i2016. doi: 10.1136/bmj.i2016. PubMed PMID: 27353417.

Alonso-Coello P, Oxman AD, Moberg J, Brignardello-Petersen R, Akl EA, Davoli M, Treweek S,Mustafa RA, Vandvik PO, Meerpohl J, Guyatt GH, Schünemann HJ; GRADE Working Group. GRADE Evidence to Decision (EtD) frameworks: a systematic and transparent approach to making well informed healthcare choices. 2: Clinical practice guidelines. BMJ. 2016 Jun 30;353:i2089. doi: 10.1136/bmj.i2089. PubMed PMID: 27365494.

Brouwers MC, Kho ME, Browman GP, Burgers JS, Cluzeau F, Feder G, Fervers B, Graham ID, Grimshaw J, Hanna SE, Littlejohns P, Makarski J, Zitzelsberger L; AGREE Next Steps Consortium. AGREE II: advancing guideline development, reporting and evaluation in health care. CMAJ. 2010 Dec 14;182(18):E839-42. doi: 10.1503/cmaj.090449. Epub 2010 Jul 5. Review. PubMed PMID: 20603348; PubMed Central PMCID: PMC3001530.

Hultcrantz M, Rind D, Akl EA, Treweek S, Mustafa RA, Iorio A, Alper BS, Meerpohl JJ, Murad MH, Ansari MT, Katikireddi SV, Östlund P, Tranæus S, Christensen R, Gartlehner G, Brozek J, Izcovich A, Schünemann H, Guyatt G. The GRADE Working Group clarifies the construct of certainty of evidence. J Clin Epidemiol. 2017 Jul;87:4-13. doi: 10.1016/j.jclinepi.2017.05.006. Epub 2017 May 18. PubMed PMID: 28529184; PubMed Central PMCID: PMC6542664.

Medisch Specialistische Richtlijnen 3.0 (2023). Adviescommissie Richtlijnen van de Raad Kwaliteit. https://richtlijnendatabase.nl/werkwijze/richtlijnen_3_0.html

Neumann I, Santesso N, Akl EA, Rind DM, Vandvik PO, Alonso-Coello P, Agoritsas T, Mustafa RA, Alexander PE, Schünemann H, Guyatt GH. A guide for health professionals to interpret and use recommendations in guidelines developed with the GRADE approach. J Clin

Epidemiol. 2016 Apr;72:45-55. doi: 10.1016/j.jclinepi.2015.11.017. Epub 2016 Jan 6. Review. PubMed PMID: 26772609.

Schünemann H, Brożek J, Guyatt G, et al. GRADE handbook for grading quality of evidence and strength of recommendations. Updated October 2013. The GRADE Working Group, 2013. Available from gdt.gradepro.org/app/handbook/handbook.html

Zoekverantwoording

Zoekacties zijn opvraagbaar. Neem hiervoor contact op met de Richtlijnendatabase.

Richtlijnendatabase

Infectiepreventie meticilline-resistente Staphylococcus aureus (MRSA)

Infectiepreventie meticilline-resistente Staphylococcus aureus (MRSA)

Risicocategorieën

Uitgangsvraag

Aanbeveling

Overwegingen

Onderbouwing

Achtergrond

Conclusies / Summary of Findings

Samenvatting literatuur

Zoeken en selecteren

Relevant outcome measures

Search and select (methods)

Results

Referenties

Evidence tabellen

Exclusie-tabel

Risk-of-bias-tabel

Quality-assessment-tabel

Verantwoording

Beoordelingsdatum en geldigheid

Initiatief en autorisatie

Algemene gegevens

Samenstelling werkgroep

Belangenverklaringen

Inbreng patiëntenperspectief

Wkkgz & kwalitatieve raming van mogelijke substantiële financiële gevolgen

Werkwijze

Zoekverantwoording

Bijlagen