Terug naar zoekresultaten

Cerebrale arterioveneuze malformatie (AVM)

Volgen
Initiatief: NVvN Aantal modules: 10
Bijlagen
Download richtlijn

Follow up na behandeling van het AVM

Beoordeeld: 28-10-2024

Uitgangsvraag

6. Wat is het belang van radiologische beeldvorming in de follow-up van patiënten met een succesvol behandeld AVM? 

 

In deze vraag is apart gekeken naar de recidief percentage, tijd tot recidief en verschillen in recidief frequentie tussen behandelmodaliteiten bij volwassenen en kinderen. Er is ook gekeken naar de klinische presentatie bij recidief.

Aanbeveling

Bij kinderen met een AVM dat behandeld is en bij wie obliteratie is aangetoond is controle met een contrast angiogram 5 jaar en 10 jaar later aangewezen.

 

Bij volwassenen met een AVM dat chirurgisch behandeld is en bij wie obliteratie is aangetoond is controle nadien gedurende de follow-up niet aangewezen.

 

Bij volwassenen met een AVM dat behandeld is middels embolisatie en bij wie obliteratie is aangetoond is eenmalig een controle angiogram aangewezen na 1 of 2 jaar.

Overwegingen

Kwaliteit van bewijs

De kwaliteit van bewijs voor de eerste twee conclusies leent zich niet voor evaluatie met GRADE. Er is gekeken naar het best beschikbare bewijs (meta-analyses van observationele studies), losse cohortstudies die zijn geëvalueerd zijn hierbij richtinggevend gebruikt.

 

Gegevens over het aantal recidief AVM’s na behandeling met bewezen complete obliteratie was wel voor volwassenen en kinderen apart te analyseren maar ook hierbij zijn kanttekeningen te plaatsen. Ten eerste hebben alle geïncludeerde studies een zeer lang inclusie interval. Hierdoor kan het zijn dat lang geleden het AVM als volledig geoblitereerd is verklaard, maar op een later tijdstip met verbeterde resolutie van de radiologische beelden er toch een AVM zichtbaar is. Mogelijk zijn hierdoor een aantal van de recidief AVM’s geen recidief, maar betreft het een rest AVM na behandeling. Daarnaast is in de studies onder kinderen een trend zichtbaar van een oplopende recidief frequentie naarmate er meer kinderen in het sample met beeldvorming worden vervolgd. Het ontbreken van follow-up met beeldvorming in de in de meta-analyse geïncludeerde studies (72) kan geleid hebben tot onderschatting van de recidief frequentie.

 

De tijd tot recidief voor volwassenen was alleen beschikbaar in een gemengde cohort van volwassenen als kinderen(67). Hierdoor is het onduidelijk wat het daadwerkelijke aantal volwassenen in dit sample is, hierdoor is de schatting voor tijd tot recidief voor volwassenen niet secuur en moet deze met voorzichtigheid worden geïnterpreteerd.

 

De conclusie betreffende de bijdrage van screening aan vroege opsporing van een recidief bij kinderen is beoordeeld met GRADE. De kwaliteit van bewijs wordt beperkt door imprecisie omdat de ‘frequentie van recidief  een te klein sample indiceerde. Echter is er wel sprake van een sterke associatie (RR >4), waardoor is gekozen om niet af te waarderen voor de imprecisie en de kwaliteit van bewijs te handhaven op het niveau van observationele studies (Laag++).

 

Professioneel perspectief

Uitgaande van de bovengenoemde literatuur concludeert de werkgroep dat er bij bewezen complete obliteratie na behandeling van een AVM er voldoende argumenten zijn voor follow-up met beeldvorming, in elk geval bij kinderen.

Bij volwassenen is het percentage patiënten met een recidief AVM na behandeling met complete obliteratie minder hoog. De tijd tot recidief is bij volwassenen niet secuur te bepalen op basis van de nu beschikbare data. Experts in de werkgroep kennen zeer weinig tot geen voorbeelden van recidief AVM’s bij volwassenen uit de praktijk. De werkgroep adviseert bij volwassenen geen routinematige controle met beeldvorming na chirurgische behandeling. Omdat het meest recente bewijs over de recidiefpercentages van volwassenen die alleen behandeld zijn met  embolisatie, aanwijzingen geeft dat de recidiefpercenteges in deze subgroep hoger is, lijkt het toch zinvol om deze volwassenen een follow-up aan te bieden.

 

Bij kinderen is de gerapporteerde recidief kans relatief hoog, tussen de 7.0%en 14%. Kinderen die gevolgd werden met beeldvorming en een recidief AVM presenteerden zich minder vaak met een bloeding vergeleken met de kinderen met een recidief AVM die niet gevolgd werden. Omdat de spreiding van de tijd tot recidief groot is, x tot y jaar, adviseert de tijd tot recidiefwerkgroep bij kinderen na behandeling van het AVM en aangetoonde obliteratie, de contrast angiografie te herhalen na 5 en na 10 jaar.

 

Haalbaarheid en aanvaardbaarheid van de aanbevelingen

Voor kinderen wordt in de meeste centra reeds herhaalde beeldvorming verricht na jaren of bij het bereiken van de volwassen leeftijd. Gezien het beperkte aantal van behandelde kinderen met een AVM acht de werkgroep ook een tweede herhaalde DSA haalbaar.

 

Patiëntenperspectief

Patiënten uit de werkgroep geven aan dat wanneer er een gebrek is aan wetenschappelijk bewijs voor een bepaald besluit, zij hier graag transparant over worden ingelicht. De keuze om wel of niet een follow-up met (invasieve) beeldvorming te ondergaan, maken zij graag in samenspraak met een arts waarbij voor en nadelen zorgvuldig kunnen worden gewogen.

Patiënten steunen de aanbeveling om niet routinematige DSA te adviseren in de follow-up van volwassen patiënten met een AVM die behandeld zijn en bij wie obliteratie is aangetoond na de behandeling.

 

Balans van gewenste en ongewenste effecten

Een DSA kan belastend zijn voor een kind, meer dan bijvoorbeeld MRI/MRA. Toch is de DSA de meest sensitieve techniek waarmee de kans een recidief AVM op te sporen bij kinderen, het grootste is. De werkgroep is van mening dat vanwege het belang van het vaststellen van een recidief AVM, een DSA is aangewezen.

 

Rationale van de aanbeveling

De kans op een recidief AVM na aangetoonde totale obliteratie in de volwassen patiënt is klein en de werkgroep adviseert daarom geen herhaalde beeldvorming. Bij een kind met een AVM dat behandeld is en bij wie obliteratie is aangetoond, is de kans op een recidief AVM en de kans op een bloeding uit een recidief AVM groter, dat de werkgroep een controle angiogram adviseert na 5 en na 10 jaar.

Onderbouwing

Bij de behandeling van een AVM is complete obliteratie het doel omdat er dan geen risico meer is op een bloeding. Een angiografie is de gouden standaard om complete obliteratie te bevestigen. Bij enkele patiënten is een nieuw dan wel recidief AVM beschreven na angiografisch bevestigde complete obliteratie. Periodieke follow-up met behulp van beeldvorming kan helpen een nieuw/recidief AVM vroegtijdig op te sporen, maar het verrichten van periodieke scans heeft ook nadelen. Veel patiënten ervaren spanning en angst in de dagen voorafgaand aan een scan en het krijgen van de uitslag. Bovendien worden de patiënten bij angiografische follow-up steeds met straling belast. Het is onduidelijk of het uitvoeren van controle beeldvorming tot een klinisch relevant resultaat leidt en kosteneffectief is. Ook is niet bekend of sommige behandelmodaliteiten een hoger risico geven op een nieuw of recidief AVM dan andere.

Kwaliteit van bewijs met GRADE: -

 

De kans op een recidief van AVMs bij volwassenen na bevestigde angiografische occlusie wordt geschat op 2.7%

De gemiddelde tijd tot recidief bij volwassenen wordt geschat op 4.2 jaar. 

 

Een recente studie indiceert dat het recifiefpercentage  bij volwassenen na behandeling met endovasculaire embolisatie mogelijk hoger is dan na bewezen chirurgische obliteratie en stijgt gedurende de eerste jaren na behandeling.

 

 

Referentie: (67,74)

  Kwaliteit van bewijs met GRADE: -

 

De recidief frequentie van AVM’s bij kinderen wordt geschat op 4.8%.

De gemiddelde tijd tot recidief bij kinderen wordt geschat op: 4.8 jaar

 

Referentie: (72)

Kwaliteit van bewijs met GRADE: Laag

 

Er zijn aanwijzingen dat periodieke beeldvorming bijdraagt aan vroege opsporing van recidief AVM’s bij kinderen (voordat zij symptomatisch worden).

 

Referentie: (68)

Volwassenen

Recidief percentage

Er is een systematische review gevonden die het recidief percentage voor volwassenen beschrijft na bevstigde angiografische occlusie. Bij 505 volwassen patiënten werden 14 nieuwe AVM’s gevonden (recidief percentage 2.7%)(67).

 

Tijd tot recidief

De tijd tot recidief is niet gerapporteerd voor een cohort met alleen volwassenen. Wel rapporteert heb bovengenoemde review (67), de tijd tot recidief over de gehele populatie met gemiddelde leeftijd 17.8 jaar (1.25- 49). Deze analyse laat een gemiddelde tijd tot recidief zien van 4.2 jaar (range 0.25-20 jaar). De tijd tot recidief was langer (gemiddeld 6.3 jaar, range 1.25 tot 20 jaar) voor symptomatische AVM’s, dan voor asymptomatische AVM’s die tijdens routinecontrole werden gevonden (gemiddeld 2.5 jaar, range 0.25 tot 7.1 jaar).

 

Kinderen

Recidief frequentie

Er zijn zeven studies, waarvan drie meta-analyses, gevonden waarin is gerapporteerd over het aantal nieuwe AVM’s bij succesvol behandelde patiënten (68–72). De recidief frequentie bij kinderen werd in een van de meta-analyses geschat op 4.8% (95% CI 3.0%–6.7%) (n=1134) (72). In een andere meta-analyse (67) was de gemiddelde recidief frequentie bij kinderen 9.5%, maar dit liep op tot 14% in studies met consequente korte termijn follow up (1 jaar). De cohortstudies rapporteren uiteenlopende percentages van 2.6% tot 13% (69–71,73).

In een van de drie  meta-analysen (72) werd de recidief frequentie per behandelmodaliteit geanalyseerd. Hierbij werd gekeken naar neurochirurgie (*inclusief behandeling gecombineerd met embolisatie), radiochirurgie (inclusief behandeling gecombineerd met embolisatie), embolisatie als monotherapie en overige multimodulaire behandelingen. Tabel 2 geeft de resultaten weer. Een mogelijke verklaring voor het lage recidief percentage bij kinderen na radiochirurgiebehandeling wordt gezien in het reduceren van neovascularisatie rond het AVM-weefsel.

 

Behandeling (n = 919)

Recidief frequentie % (95% CI)

Neurochirurgie * (n=516)

8.5% (5.0%-12.0%)

Radiochirurgie*(n=368)

0.7% (0%-1.6%)

Embolisatie (n=16)

36.4% (29.0%-70.0%)

Overig multi-modaliteit (n=19)

10.5% (0%-23.2%)

 

Tabel 2 Recidief frequentie. Recidief frequentie opgesplitst naar behandelmodaliteit.

 

Een studie waarin 70 kinderen met een angiografisch bevestigde obliteratie werden geanalyseerd wordt  recidief frequentie voor Neurochirurugie van 7.0% (95% CI 5,0-9,8), voor de andere modaliteiten zijn geen gegevens opgenomen (69). Een andere studie  van 207 patiënten waarvan 165 follow-up beeldvorming hadden waren er 5 recidieven (3%). Patiënten die een operatie ondergingen hadden een hoger recidief percentage dan patiënten met alleen radiochirurgie  (p=0.015)  (71). In een andere studie werden patiënten geanalyseerd die behandeld waren met Neurochirurgie en rapporteerde een recidief frequentie van 2,6% (2/76) (73).

 

Tijd tot recidief

De tijd tot recidief, gerapporteerd in één systematische review, was gemiddeld 4.8 jaar (SD 4.5) ((68). In dit sample werden ook groepen met en zonder beeldvorming in de follow-up vergeleken waaruit bleek dat kinderen die geen beeldvorming kregen in de follow up een vier keer grotere kans (p= 0.04) hadden op presentatie van een nieuw AVM met bloeding (RR 4.2, 95% CI 1.2–14.4). In twee retrospectieve cohortstudies betreffende 70 en 58 patiënten, wordt een vergelijkbare tijd tot recidief en spreiding waargenomen (52.27±52.65 maanden respectievelijk 5.3jaar (95%CI 2.0-9.8 jaar). Uit een subanalyse van de data van de bovengenoemde systematische review bleek een gemiddelde tijd tot recidief van 3.6 jaar (SD 3.7; mediaan 1.7 jaar) bij patiënten die gevolgd werden met beeldvorming. Bij patiënten die niet gevolgd werden met beeldvorming was de tijd tot  recidief een stuk langer, gemiddeld 8.9 jaar (SD 5.6 jaar, mediaan 8 jaar) (68).

 

Wat betreft de modaliteit in relatie tot het recidief percentage wordt bij volwassenen enkel over de chirurgische behandeling gesproken. Bij kinderen wordt onderscheid gemaakt tussen verschillende behandelmodaliteiten waarin embolisatie het laagste obliteratie percentage geeft. Een recente studie, buiten de search tijdsinterval, onderzoekt het recidief percentage na angiografisch bevestigde obliteratie in 92 patiënten (gemiddelde leeftijd 25,2 jaar, IQR 13-37) die behandeld zijn enkel door middel van embolisatie. Hier werd een recidief percentage gevonden van 4,3% 9,8% en 13% na respectievelijk 6 maanden, 1 en 2 jaar(74).  Dit artikel geeft ook een literatuur overzicht van recidief percentages na embolisatie. Hierin worden nog twee andere studies met een minimale follow-up van 6 maanden gevonden. In een studie betreffende 19 patiënten met micro AVM’s (gemiddelde leeftijd 25,5 jaar, IQR 20-37) was het recidiefpercentage 10,5% (2/19 patiënten) bij 6 maanden follow up (75).De andere studie rapporteerde over 15 patiënten (gemiddelde leeftijd 45,9 jaar, IQR 35-61) met een recidief percentage van 13% (2/15 patiënten) bij een gemiddelde follow-up van 19 maanden (76).  

 

Klinisch beeld bij recief

Het klinisch beeld is niet in alle gevallen gerapporteerd. In een studie is de klinische presentatie omschreven van 50 patiënten met een recidief AVM. 52% waren asymptomatisch, 34% presenteerde  met bloeding, 10% met epileptische aanvallen en 5% met hoofdpijnklachten (67). Een tweede studie beschrijft 55 patiënten met een recidief AVM; 64% waren asymptomatisch, 16% kwam aan het licht door een bloeding, en bij 20% waren er overige symptomen (niet nader omschreven) (72)

Een andere systematische review(68) rapporteren dat de recidieven bij kinderen zonder follow up met beeldvorming, zich presenteerden met bloeding (57%) of door ontstaan van symptomen zoals epilepsie of neurologische uitval (43%).

Bij deze uitgangsvraag is systematisch literatuuronderzoek verricht. De zoekmethode is opvraagbaar. Neem hiervoor contact op met de Richtlijnendatabase. De volgende criteria zijn gehanteerd:

 

Inclusie:

Type studies
  • Systematic Reviews
  • cohort studies

Type patiënten

Patiënten AVM die behandeld zijn en waarbij complete obliteratie is bereikt.

Interventie

Follow-up

Vergelijking

-

Uitkomstmaten
  • Recidief percentage
  • Tijd tot recidief
  • Verschil in recidief frequentie tussen behandelmodaliteiten
  • Klinische presentatie bij recidief (gebloed/niet gebloed)

Exclusie

 

sample size <10 

Gepubliceerd voor het jaar 2000

Case reports 

Editorials    

Conference abstracts    

Tabel 1: inclusie-, en exclusiecriteria.

  1. Cenzato M, Boccardi E, Beghi E, Vajkoczy P, Szikora I, Motti E, et al. European consensus conference on unruptured brain AVMs treatment (Supported by EANS, ESMINT, EGKS, and SINCH). In: Acta Neurochirurgica. Springer-Verlag Wien; 2017. p. 1059-64.
  2. Kato Y, Dong V, Chaddad F, Takizawa K, Izumo T, Fukuda H, et al. Expert consensus on the management of brain arteriovenous malformations. Asian J Neurosurg. 2019;14(04).
  3. Pan P, Weinsheimer S, Cooke D, Winkler E, Abla A, Kim H, et al. Review of treatment and therapeutic targets in brain arteriovenous malformation. Vol. 41, Journal of Cerebral Blood Flow and Metabolism. 2021.
  4. Al-Shahi R, Fang JSY, Lewis SC. Prevalence of adults with brain arteriovenous malformations: a community based study in Scotland using capture-recapture analysis [Internet]. Vol. 73, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2002. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1738119/pdf/v073p00547.pdf
  5. Brouwers MC, Kho ME, Browman GP, Burgers JS, Cluzeau F, Feder G, et al. AGREE II: advancing guideline development, reporting and evaluation in health care. Can Med Assoc J. 2010 Dec 14;182(18):E839-42.
  6. Schünemann H, BJ, GG& OA. https://gdt.gradepro.org/app/handbook/handbook.html. 2013. The GRADE Handbook.
  7. da Costa L, Wallace MC, ter Brugge KG, O'Kelly C, Willinsky RA, Tymianski M. The natural history and predictive features of hemorrhage from brain arteriovenous malformations. Stroke. 2009 Jan 1;40(1):100-5.
  8. Kim BS, Sarma D, Lee SK, Terbrugge KG. Brain edema associated with unruptured brain arteriovenous malformations. Neuroradiology. 2009 May;51(5):327-35.
  9. Kim H, Al-Shahi Salman R, McCulloch CE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation: Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors. Neurology. 2014;83(7):590-7.
  10. Stapf C, Mast ; H, Sciacca ; R R, Choi ; J H, Khaw ; A v, Connolly ; E S, et al. Predictors of hemorrhage in patients with untreated brain arteriovenous malformation [Internet]. Vol. 66, NEUROLOGY. 2006. Available from: www.neurology.org
  11. Yamada S, Takagi Y, Nozaki K, Kikuta KI, Hashimoto N. Risk factors for subsequent hemorrhage in patients with cerebral arteriovenous malformations. J Neurosurg. 2007 Nov;107(5):965-72.
  12. Stefani MA, Sgarabotto Ribeiro D, Mohr JP. Grades of brain arteriovenous malformations and risk of hemorrhage and death. Ann Clin Transl Neurol. 2019 Mar 1;6(3):508-14.
  13. Brown RD, Wiebers DO, Forbes GS. Unruptured intracranial aneurysms and arteriovenous malformations: frequency of intracranial hemorrhage and relationship of lesions. Vol. 73, J Nearosurg. 1990.
  14. Lasjaunias PL, Landrieu P, Rodesch G, Alvarez H, Ozanne A, Holmin S, et al. Cerebral proliferative angiopathy: Clinical and angiographic description of an entity different from cerebral AVMs. Stroke. 2008 Mar;39(3):878-85.
  15. Catalina Vargas M, Castillo M. Magnetic Resonance Perfusion Imaging in Proliferative Cerebral Angiopathy [Internet]. 2011. Available from: www.jcat.org
  16. Madsen PJ, Lang SS, Pisapia JM, Storm PB, Hurst RW, Heuer GG. An institutional series and literature review of pial arteriovenous fistulas in the pediatric population. J Neurosurg Pediatr. 2013 Oct;12(4):344-50.
  17. Yang WH, Lu MS, Cheng YK, Wang TC. Pial arteriovenous fistula: A review of literature. Vol. 25, British Journal of Neurosurgery. 2011. p. 580-5.
  18. Goel A, Jain S, Shah A, Rai S, Gore S, Dharurkar P. Pial Arteriovenous Fistula: A Brief Review and Report of 14 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e873-81.
  19. Hetts SW, Cooke DL, Nelson J, Gupta N, Fullerton H, Amans MR, et al. Influence of patient age on angioarchitecture of brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2014;35(7):1376-80.
  20. Zafar A, Fiani B, Hadi H, Arshad M, Cathel A, Naeem M, et al. Cerebral vascular malformations and their imaging modalities. Neurological Sciences. 2020 Sep 25;41(9):2407-21.
  21. San Millán Ruíz D, Yilmaz H, Gailloud P. Cerebral developmental venous anomalies: Current concepts. Ann Neurol. 2009 Sep;66(3):271-83.
  22. Rinaldo L, Lanzino G, Flemming KD, Krings T, Brinjikji W. Symptomatic developmental venous anomalies. Acta Neurochir (Wien). 2020 May 11;162(5):1115-25.
  23. Gross BA, Puri AS, Popp AJ, Du R. Cerebral capillary telangiectasias: a meta-analysis and review of the literature. Neurosurg Rev. 2013 Apr 29;36(2):187-94.
  24. Laakso A, Hernesniemi J. Arteriovenous Malformations: Epidemiology and Clinical Presentation. Neurosurg Clin N Am. 2012 Jan 1;23(1):1-6.
  25. Chye CL, Wang KW, Chen HJ, Yeh SA, Tang JT, Liang CL. Haemorrhage rates of ruptured and unruptured brain arteriovenous malformation after radiosurgery: A nationwide population-based cohort study. BMJ Open. 2020 Oct 13;10(10).
  26. Cenzato M, Tartara F, D'Aliberti G, Bortolotti C, Cardinale F, Ligarotti G, et al. Unruptured Versus Ruptured AVMs: Outcome Analysis from a Multicentric Consecutive Series of 545 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e374-82.
  27. Aboukaïs R, Marinho P, Baroncini M, Bourgeois P, Leclerc X, Vinchon M, et al. Ruptured cerebral arteriovenous malformations: Outcomes analysis after microsurgery. Clin Neurol Neurosurg. 2015 Nov 1;138:137-42.
  28. Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Smajda S, Ciccio G, Desilles JP, et al. Endovascular treatment for low-grade (spetzler-martin I-II) brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2019;40(4):668-72.
  29. Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Pooyan A, Mowla A, Escalard S, et al. Endovascular treatment as the main approach for Spetzler-Martin grade III brain arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Mar 1;13(3):241-6.
  30. Ding D, Yen CP, Starke RM, Xu Z, Sheehan JP. Radiosurgery for ruptured intracranial arteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2014;121(2).
  31. Chen CJ, Ding D, Wang TR, Buell TJ, Ilyas A, Ironside N, et al. Microsurgery Versus Stereotactic Radiosurgery for Brain Arteriovenous Malformations: A Matched Cohort Study. Clin Neurosurg. 2019 Mar 1;84(3):696-707.
  32. Van Beijnum J, Bart Van Der Worp H, Buis DR, Al-Shahi R, Salman E, Kappelle LJ, et al. Treatment of Brain Arteriovenous Malformations A Systematic Review and Meta-analysis [Internet]. Available from: http://jama.jamanetwork.com/
  33. Beecher JS, Lyon K, Ban VS, Vance A, McDougall CM, Whitworth LA, et al. Delayed treatment of ruptured brain AVMs: is it ok to wait? J Neurosurg. 2017;128(4).
  34. Kim H, Al-Shahi Salman R, Edin Charles McCulloch FE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors [Internet]. 2014. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4141996/pdf/NEUROLOGY2013562652.pdf.
  35. van Beijnum J, Lovelock CE, Cordonnier C, Rothwell PM, Klijn CJM, Al-Shahi Salman R, et al. Outcome after spontaneous and arteriovenous malformation-related intracerebral haemorrhage: Population-based studies. Brain. 2009 Feb;132(2):537-43.
  36. Mohr JP, Parides MK, Stapf C, Moquete E, Moy CS, Overbey JR, et al. Medical management with or without interventional therapy for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): A multicentre, non-blinded, randomised trial. The Lancet. 2014;383(9917):614-21.
  37. Mohr JP, Overbey JR, Hartmann A, Kummer R von, Al-Shahi Salman R, Kim H, et al. Medical management with interventional therapy versus medical management alone for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): final follow-up of a multicentre, non-blinded, randomised controlled trial. Lancet Neurol. 2020 Jul 1;19(7):573-81.
  38. Al-Shahi Salman R, White PM, Counsell CE, Plessis J Du, Van Beijnum J, Josephson CB, et al. Outcome after conservative management or intervention for unruptured brain arteriovenous malformations. JAMA. 2014;311(16).
  39. Zuurbier SM, Salman RAS. Interventions for treating brain arteriovenous malformations in adults. Vol. 2019, Cochrane Database of Systematic Reviews. John Wiley and Sons Ltd; 2019.
  40. Karlsson B, Jokura H, Yang HC, Yamamoto M, Martinez R, Kawagishi J, et al. The NASSAU (New ASSessment of cerebral Arteriovenous Malformations yet Unruptured) Analysis: Are the Results from the ARUBA Trial Also Applicable to Unruptured Arteriovenous Malformations Deemed Suitable for Gamma Knife Surgery? Clin Neurosurg. 2019 Jul 1;85(1):E118-24.
  41. Bharatha A, Faughnan ME, Kim H, Pourmohamad T, Krings T, Bayrak-Toydemir P, et al. Brain arteriovenous malformation multiplicity predicts the diagnosis of hereditary hemorrhagic telangiectasia: Quantitative assessment. Stroke. 2012 Jan;43(1):72-8.
  42. Woodall MN, McGettigan M, Figueroa R, R Gossage J, Alleyne CH. Cerebral vascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: Clinical article. J Neurosurg. 2014 Jan;120(1):87-92.
  43. Matsubara S, Manzia JL, ter Brugge K, Willinsky RA, Montanera W, Faughnan ME. Angiographic and Clinical Characteristics of Patients with Cerebral Arteriovenous Malformations Associated with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Vol. 21, AJNR Am J Neuroradiol.
  44. Porteous MEM, Burn J, Proctor SJ. Hereditary haemorrhagic telangiectasia: A clinical analysis. J Med Genet. 1992;29(8).
  45. Brinjikji W, Iyer VN, Sorenson T, Lanzino G. Cerebrovascular Manifestations of Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015 Nov 1;46(11):3329-37.
  46. Letteboer TGW, Mager JJ, Snijder RJ, Koeleman BPC, Lindhout D, Ploos Van Amstel JK, et al. Genotype-phenotype relationship in hereditary haemorrhagic telangiectasia. J Med Genet. 2006 Apr;43(4):371-7.
  47. Kilian A, Clancy MS, Olitsky S, Gossage JR, Faughnan ME. Screening for pulmonary and brain vascular malformations is the North American standard of care for patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT): A survey of HHT Centers of Excellence. Vascular Medicine (United Kingdom). 2021 Feb 1;26(1):53-5.
  48. Yang W, Liu A, Hung AL, Braileanu M, Wang JY, Caplan JM, et al. Lower risk of intracranial arteriovenous malformation hemorrhage in patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia. Neurosurgery. 2016 May 1;78(5):684-93.
  49. Willemse RB, Mager JJ, Westermann CJJ, Overtoom TTC, Mauser H, Wolbers JG. Bleeding risk of cerebrovascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. J Neurosurg. 2000;92(5).
  50. Kim H, Nelson J, Krings T, Terbrugge KG, McCulloch CE, Lawton MT, et al. Hemorrhage Rates from Brain Arteriovenous Malformation in Patients with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015;46(5).
  51. Wooderchak-Donahue WL, Akay G, Whitehead K, Briggs E, Stevenson DA, O'fallon B, et al. Phenotype of CM-AVM2 caused by variants in EPHB4: how much overlap with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT)? Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1098360021049911?ref=pdf_download& fr=RR-7&rr=876534956eb0b90c
  52. Orme CM, Boyden LM, Choate KA, Antaya RJ, King BA. Capillary malformation - Arteriovenous malformation syndrome: Review of the literature, proposed diagnostic criteria, and recommendations for management. Vol. 30, Pediatric Dermatology. 2013. p. 409-15.
  53. Chee D, Phillips R, Maixner W, Southwell BR, Hutson JM. The potential of capillary birthmarks as a significant marker for capillary malformation-arteriovenous malformation syndrome in children who had nontraumatic cerebral hemorrhage. J Pediatr Surg. 2010 Dec;45(12):2419-22.
  54. Krings T, Ozanne A, Chng SM, Alvarez H, Rodesch G, Lasjaunias PL. Neurovascular phenotypes in hereditary haemorrhagic telangiectasia patients according to age. Review of 50 consecutive patients aged 1 day-60 years. Vol. 47, Neuroradiology. 2005. p. 711-20.
  55. Tomarchio S, Portale A, Praticò AD, Catanzaro S, Polizzi A, Belfiore G, et al. Wyburn-Mason Syndrome. Vol. 16, Journal of Pediatric Neurology. Georg Thieme Verlag; 2018. p. 297-304.
  56. Eker OF, Boccardi E, Sure U, Patel MC, Alicante S, Alsafi A, et al. European Reference Network for Rare Vascular Diseases (VASCERN) position statement on cerebral screening in adults and children with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT). Orphanet J Rare Dis. 2020 Jun 29;15(1).
  57. Garg N, Khunger M, Gupta A, Kumar N. Optimal management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 5, Journal of Blood Medicine. Dove Medical Press Ltd; 2014. p. 191-206.
  58. Easey AJ, Wallace F, Hughes JMB, Jackson JE, Taylor WJ. Should asymptomatic patients with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT) be screened for cerebral vascular malformations? Data from 22 061 years of HHT patient life [Internet]. Vol. 74, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2003. Available from: www.jnnp.com
  59. Faughnan ME, Mager JJ, Hetts SW, Palda VA, Lang-Robertson K, Buscarini E, et al. Second international guidelines for the diagnosis and management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 173, Annals of Internal Medicine. American College of Physicians; 2020. p. 989-1001.
  60. Brinjikji W, Iyer VN, Wood CP, Lanzino G. Prevalence and characteristics of brain arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A systematic review and meta-analysis. Vol. 127, Journal of Neurosurgery. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 302-10.
  61. Latino GA, Al-Saleh S, Carpenter S, Ratjen F. The diagnostic yield of rescreening for arteriovenous malformations in children with hereditary hemorrhagic telangiectasia. In: Journal of Pediatrics. Mosby Inc.; 2014. p. 197-9.
  62. McDonald J, Bayrak-Toydemir P, Pyeritz RE. Hereditary hemorrhagic telangiectasia: An overview of diagnosis, management, and pathogenesis. Vol. 13, Genetics in Medicine. 2011. p. 607-16.
  63. Kroon S, Snijder RJ, Faughnan ME, Mager HJ. Systematic screening in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A review. Vol. 24, Current Opinion in Pulmonary Medicine. Lippincott Williams and Wilkins; 2018. p. 260-8.
  64. Beslow LA, Breimann J, Licht DJ, Waldman J, Fallacaro S, Pyeritz RE, et al. Cerebrovascular Malformations in a Pediatric Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia Cohort. Pediatr Neurol. 2020 Sep 1;110:49-54.
  65. Vella M, Alexander MD, Mabray MC, Cooke DL, Amans MR, Glastonbury CM, et al. Comparison of MRI, MRA, and DSA for detection of cerebral arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. American Journal of Neuroradiology. 2020 May 1;41(5):969-75.
  66. Valdivielso-Ramos M, Martin-Santiago A, Azaña JM, Hernández-Nuñez A, Vera A, Perez B, et al. Capillary malformation?arteriovenous malformation syndrome: a multicentre study. Clin Exp Dermatol. 2021 Mar 1;46(2):300-5.
  67. Sorenson TJ, Brinjikji W, Bortolotti C, Kaufmann G, Lanzino G. Recurrent Brain Arteriovenous Malformations (AVMs): A Systematic Review. World Neurosurg. 2018 Aug 1;116:e856-66.
  68. Jimenez JE, Gersey ZC, Wagner J, Snelling B, Ambekar S, Peterson EC. Role of follow-up imaging after resection of brain arteriovenous malformations in pediatric patients: A systematic review of the literature. Vol. 19, Journal of Neurosurgery: Pediatrics. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 149-56.
  69. Hak JF, Boulouis G, Kerleroux B, Benichi S, Stricker S, Gariel F, et al. Pediatric brain arteriovenous malformation recurrence: a cohort study, systematic review and meta-analysis. J Neurointerv Surg. 2021 Sep 28;neurintsurg-2021-017777.
  70. Lim 2021.
  71. McDowell MM, Agarwal N, Mao G, Johnson S, Kano H, Lunsford LD, et al. Long-term outcomes of pediatric arteriovenous malformations: The 30-year Pittsburgh experience. J Neurosurg Pediatr. 2020 Sep 1;26(3):275-82.
  72. Lauzier DC, Vellimana AK, Chatterjee AR, Osbun JW, Moran CJ, Zipfel GJ, et al. Return of the lesion: a meta-analysis of 1134 angiographically cured pediatric arteriovenous malformations. J Neurosurg Pediatr. 2021 Sep 10;28(6):677-84.
  73. Steinberg JA, Brandel MG, Kang KM, Rennert RC, Pannell & JS, Olson SE, et al. Arteriovenous malformation surgery in children: the Rady Children's Hospital experience (2002-2019). Available from: https://doi.org/10.1007/s00381-020-04994-9
  74. Hao Q, Zhang H, Han H, Jin H, Ma L, Li R, et al. Recurrence of Cerebral Arteriovenous Malformation Following Complete Obliteration Through Endovascular Embolization. Transl Stroke Res. 2023 Nov 13;
  75. Andreou A, Ioannidis I, Lalloo S, Nickolaos N, Byrne J V. Endovascular treatment of intracranial microarteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2008;109(6).
  76. Reig AS, Rajaram R, Simon S, Mericle RA. Complete angiographic obliteration of intracranial AVMs with endovascular embolization: incomplete embolic nidal opacification is associated with AVM recurrence. J Neurointerv Surg. 2010;2(3).
  77. Hofmeister C, Stapf C, Hartmann A, Sciacca RR, Mansmann U, TerBrugge K, et al. Demographic, morphological, and clinical characteristics of 1289 patients with brain arteriovenous malformation. Stroke. 2000;31(6).
  78. Langer DJ, Lasner TM, Hurst RW, Flamm ES, Zager EL, King JT. Hypertension, Small Size, and Deep Venous Drainage Are Associated with Risk of Hemorrhagic Presentation of Cerebral Arteriovenous Malformations [Internet]. Vol. 42. 1998. Available from: https://academic.oup.com/neurosurgery/article-abstract/42/3/481/2843342
  79. Brown RD, Wiebers DO, Forbes G, Michael O'fallon W, Piepgras DG, Marsh WR, et al. The natural history of unruptured intracranial arteriovenous malformations. Vol. 68, J Neurosurg. 1988.
  80. Davidoff CL, Lo Presti A, Rogers JM, Simons M, Assaad NNA, Stoodley MA, et al. Risk of First Hemorrhage of Brain Arteriovenous Malformations during Pregnancy: A Systematic Review of the Literature. Vol. 85, Clinical Neurosurgery. Oxford University Press; 2019. p. E806-14.
  81. Lee S, Kim Y, Navi BB, Abdelkhaleq R, Salazar-Marioni S, Blackburn SL, et al. Risk of intracranial hemorrhage associated with pregnancy in women with cerebral arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Aug 1;13(8):707-10.
  82. lo Buono V, Bonanno L, Corallo F, Sidoti A, Bramanti P, Marino S. Evaluation of Qualitative Outcomes after Surgical Intervention on Patients Affected by Arteriovenous Malformations. Journal of Stroke and Cerebrovascular Diseases. 2016 Dec 1;25(12):2947-52.
  83. Pohjola A, Oulasvirta E, Roine RP, Sintonen HP, Hafez A, Koroknay-Pál P, et al. Long-term health-related quality of life in 262 patients with brain arteriovenous malformation. Neurology. 2019 Oct 1;93(14):E1374-84.
  84. van der Schaaf IC, Brilstra EH, Rinkel GJE, Bossuyt PM, van Gijn ; J. Quality of Life, Anxiety, and Depression in Patients With an Untreated Intracranial Aneurysm or Arteriovenous Malformation [Internet]. 2002. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/hs0202.102335?url_ver=Z39.88- 2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed
  85. Rohn B, Haenggi D, Etminan N, Kunz M, Turowski B, Steiger HJ. Epilepsy, headache, and quality of life after resection of cerebral arteriovenous malformations. J Neurol Surg A Cent Eur Neurosurg. 2014;75(4):282-8.
  86. Stapf C, Moy CS, Overbey J, Moquete E, Parides M, Vicaut E, et al. INTERNATIONAL STROKE CONFERENCE ORAL ABSTRACTS SESSION TITLE: VASCULAR MALFORMATIONS ORAL ABSTRACTS Abstract 155: Health-Related Quality of Life in Patients With Unruptured Brain Avm Managed With or Without Interventional Therapy-The Aruba Trial. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/abs/10.1161/str.45.suppl_1.155
  87. Jansen O, Szikora I, Causin F, Brückmann H, Lobotesis K. Standards of practice in interventional neuroradiology. Neuroradiology. 2017 Jun 19;59(6):541-4.
  88. Choi IS, Lasjaunias P, Picard L, Bracard S, Byrne J, Feng L, et al. Standards of practice in interventional neuroradiology or endovascular neurosurgery: WFITN site conditions and technical operational guidelines. Interventional Neuroradiology. 2006;12(1).

Referentie   

Studie details   

Patiënten en inclusie   

Interventie   

Control/vergelijking   

Follow-up  

Uitkomstmaat en effect   

Opmerkingen   

Sorenson, 2018 

Systematic review van 30 included articles (casereports en case series)  

Funding and conflicts of interest : none declared.   

Articles on patients with surgically resected brain AVM and postsurgical confirmation of complete resection.  

Follow-up scan to screen for AVM recurrence.  
  •  

Average follow up unknown  

Recidief frequentie volwassenen (1), recidief frequentie kinderen (2), time to recurrence (3)  

 

(1) 2.7% (14/505) 

(2) 9.5% (60/631) 

(3) Average time to recurrence for symptomatic (hemorrhage, 
seizure, headache) AVM’s was 6.30 (range: 1.25-20) years, whereas 
time to recurrence of incidentally discovered AVMs was 2.54 (range: 
0.25-7.1) years. 

All included studies were appraised with STROBE. 6/30 had a high bias risk, other than that, 14 included articles were case reports presenting a single patient with a recurrent AVM which induces selection bias. 

 

 

Excluded for children as there are more recent SRs.  

Jiminez, 2017 

Systematic Review of case series and case reports 

Funding and conflicts of interest : none declared.    

Search results revealed 1052 articles, 13 of which described 31 cases of AVM recurrence meeting the criteria for inclusion in this study:  

Pt younger than 18, brain AVM that was resected.  

Follow-up scan to screen for AVM recurrence. 
  •  

Average follow up unknown 

(2) recurrence rate time to recurrence (3), Rupture risk in follow-up vs no follow-up (4)  

(2)  

(3) Overall, the average time to recurrence was 4.82 ± 4.49 

The average time to recurrence detection 
in patients with postoperative follow-up was 3.56 ± 3.67 
years (median 1.65 years)  

(4) RR 4.19, 95% CI 1.22–14.36, p 
= 0.0377 

 

 

 

Hak,  2021 

Cohort  

Funding and conflicts of interest : none declared.   

Children with ruptured AVM that had obtained complete obliteration and were treated either with SRS (n=15), surgery(n=40) or embolization(n=14)  

 

Multi variate analysis to reveal differences in recurrence rate and time for treatment methods and patients characteristics.  
  •  

longitudinal follow-up, not further specified  

Recurrence rate pediatric (2) 

(2) 10/70 (14,3%) overall.  
 
Per modaliteit  
EVT 43%,  microsurgery 10%, SRS 0%, 

 
 

 

 

Lauzier, 2021 

Cohort  

Funding and conflicts of interest : none declared.   

Children with  AVM that had obtained complete obliteration and were treated either with SRS, surgery or embolization or a combination  

 

Multi variate analysis to reveal differences in recurrence rate and for treatment methods and patients characteristics.  
  •  

Median follow-up imaging time was 37 months (IQR 12.5–86 months) for a combined 299.2 patient-years 

Recurrence rate pediatric (2) 

(2) 7/67 (10.4%) 

 

Meta analysis  

Funding and conflicts of interest : none declared.   

Children with  AVM that had obtained complete obliteration and were treated either with SRS, surgery or embolization or a combination  

 

Multi variate analysis to reveal differences in recurrence rate for treatment methods and patients characteristics.  
  •  

longitudinal follow-up, at least to the age of 18 years.  

Recurrence rate pediatric (2) 

(2) 4.8% (3.0%–6.7%) 
Overall  

Per modaliteit:  
Microsurgery*: 8.5% (5.0%–12.0%) Radiosurgery* 0.7% (0%–1.6%) Embolization 36.4% (29.0%–70.0%)  

Other multimodal 10.5% (0%–23.2%) 

*Inclusief combinatie met embolisatie 

Interstudy heterogenity is substanstial for microsurgery (I²=52%) and radiosurgery (I²=63%)   

 

meta-analysis suggested roughly 12-fold higher rate of recurrence following microsurgery compared to radiosurgery. This difference may be attributable to:  

-patient selection for radiosurgery compared 

to microsurgery may be influenced by lesion characteristics that also influence recurrence risk.  
- staged treatment and delayed AVM obliteration in radiosurgery may cause early recurrences to be reported as residual 

- The treatment modality itself may influence the risk of recurrence.  

 

Lim, 2021  

Retrospective case series  

 

Funding and conflicts of interest : none declared.   

Children <19 years with  bAVM and were treated either with SRS, surgery or embolization or a combination  

 

Multi variate analysis to reveal differences in recurrence rate for treatment methods and patients characteristics. 
  •  

92 maanden (SD 64 maanden)  

Recurrence rate pediatric (2) 

(2) 12.8%  

(3) Time to recurrence :  

(3) 5.3 year (2.0-9.8 year)  

Patients with recurrence were generally younger (<7.5 years: OR 15)  

 

 

All recurrent AVMs were asymptomatic and found on surveillance imaging 

Microsurgery vs radiosurgery: verschil in recurrence rate was niet significant. ‘ 

 

.  

McDowell, 2021 

Retrospective cohort study  

 

Funding and conflicts of interest : none declared.   

individuals presenting with a pAVM between the ages of 0 and 18 years. 

Univariate analysis comparing good and unfavorable outcomes  

- 

At least 6 months, mean 79.7 ± 62.1 

Recurrence rate pediatric (2) 

(2) 5/65 (3%)  

Patients who underwent craniotomy as part of their treatment had a significantly higher rate of recurrence than those undergoing radiosurgery alone (p = 0.0015) 

 

 

Steinberg, 2021 

Retrospective cohort study,  

Funding and conflicts of interest : none declared.   

patients ≤ 18 years of age with cerebral AVMs that underwent microsurgical resection 

 

Statistical analysis comparing patient characteristics and outcomes  
  •  

2.8 years (SD 3.1) 

 

Recurrence rate microchirurgie (5) 

2.6% (2/76)  

 

Lange inclusie periode 2002 – 2019 

Calculated over 211.7 patient-years, this was a 

0.9% annualized rate (95% CI 0.2–3.8%).  

There was no association between patient age and recurrence 

or rebleeding (p > 0.05) 

  

Question: Radiology scans compared to no radiology scans for follow up of children with AVM after obliteration 

Setting: outpatient clinic  

Bibliography: Jiminez, 2017 

Certainty assessment 

№ of patients 

Effect 

Certainty 

Importance 

№ of studies 

Study design 

Risk of bias 

Inconsistency 

Indirectness 

Imprecision 

Other considerations 

radiology scans  

no radiology scans  

Relative 
(95% CI) 

Absolute 
(95% CI) 

Presentation of recurrence with hemorrhage 

1 

observational studies 

not serious 

not serious 

not serious 

seriousa 

strong association 

3/22 (13.6%)  

4/7 (57.1%)  

RR 4.2 
(1.2 to 14.4) 

434 fewer per 1,000 

(95% CI  nb.) 
 

⨁⨁◯◯ 
Low 

IMPORTANT 

CI: confidence interval; RR: risk ratio 

Explanations 

a. Optimal information size not met  

 

Autorisatiedatum en geldigheid

Laatst beoordeeld  : 28-10-2024

Laatst geautoriseerd  : 28-10-2024

Geplande herbeoordeling  : 01-12-2029

De richtlijn zal worden opgenomen in een van de clusters voor modulaire herziening. Uiterlijk in 2029 bepaalt het bestuur van de Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie of de modules van deze richtlijn nog actueel zijn. De geldigheid van de richtlijn komt eerder te vervallen indien nieuwe ontwikkelingen aanleiding zijn een herzieningstraject te starten.

De Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie is regiehouder van deze richtlijn en eerstverantwoordelijke op het gebied van de actualiteitsbeoordeling van de richtlijn. De andere aan deze richtlijn deelnemende wetenschappelijke verenigingen of gebruikers van de richtlijn delen de verantwoordelijkheid en informeren de regiehouder over relevante ontwikkelingen binnen hun vakgebied.

Initiatief en autorisatie

Initiatief:
  • Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie
Geautoriseerd door:
  • Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie
  • Nederlandse Vereniging voor Neurologie
  • Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Nederlandse Vereniging voor Radiotherapie en Oncologie
  • Verpleegkundigen en Verzorgenden Nederland

Samenstelling werkgroep

De werkgroepleden zijn door hun beroepsverenigingen gemandateerd voor deelname aan de werkgroep voor de ontwikkeling van deze richtlijn. De werkgroep is verantwoordelijk voor de integrale tekst van deze richtlijn.

 

Werkgroep

  • Prof. dr. H.D.(Jeroen) Boogaarts, Neurochirurg, Radboud UMC, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Dr. R. (Rene) van den Berg, neurointerventieradioloog, Amsterdam UMC (AMC), Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Dr. A (Adriaan) van Es, neurointerventieradioloog, Leids UMC, Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Dr. O.(Otto) Meijer, Radiotherapeut, Amsterdam UMC (VU), Nederlandse Vereniging voor Radiotherapie en Oncologie
  • Dr. E. (Ernst) Smid, Radiotherapeut, UMC Utrecht, Nederlandse Vereniging voor Radiotherapie en Oncologie
  • Drs. S.M. (Saskia) Maas, Klinisch Geneticus, Amsterdam UMC (AMC), Vereniging Klinische Genetica Nederland
  • Prof. dr. C.J.M. (Karin) Klijn, Neuroloog, Radboud UMC, Nederlandse Vereniging Neurologie
  • Dr. J.E.A.(Julie) Staals, Neuroloog, Maastricht UMC, Nederlandse Vereniging Neurologie
  • Dr. J.M. (Jonathan) Coutinho, Neuroloog, Amsterdam UMC (AMC), Nerderlandse Vereniging Neurologie
  • Prof. Dr. J.M.C (Marc) van Dijk, Neurochirurg, UMC Groningen, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Prof. Dr. A. (Bart) van der Zwan, Neurochirurg, UMC Utrecht, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Drs. B. (Bram) van der Pol, Neurochirurg, Elisabeth-Twee Steden ziekenhuis, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Mevrouw. H. (Harriette) Petersen-Baltussen, Verpleegkundig specialist Neurochirurgie, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Mevrouw S. (Suzanne) Wijdeven - de Bruijn, Patiëntvertegenwoordiger, Radboud UMC  
  • Dhr. M. (Michiel) Lindhout, Patiëntvertegenwoordiger, Vereniging hersenletsel.nl

Met ondersteuning van

  • Drs. W.F.E (Willemijn) Irvine, adviseur, Qualicura, Breda

Belangenverklaringen

De KNMG-code ter voorkoming van oneigenlijke beïnvloeding door belangenverstrengeling is gevolgd. Alle werkgroepleden hebben schriftelijk verklaard of zij in de laatste drie jaar directe financiële belangen (betrekking bij een commercieel bedrijf, persoonlijke financiële belangen, onderzoeksfinanciering) of indirecte belangen (persoonlijke relaties, reputatiemanagement, kennisvalorisatie) hebben gehad bij het ontwikkelen van de richtlijn IIH. Er zijn geen conflicterende belangen gemeld.  De ondertekende belangenverklaringen zijn op te vragen bij Qualicura.

Inbreng patiëntenperspectief

Twee patiëntenvertegenwoordigers hebben namens de patiëntenvereniging ‘Hersenletsel.nl’ en het platform ‘AVM in de hersenen’ in de werkgroep geparticipeerd tijdens het gehele proces. Daarnaast is de conceptrichtlijn geaccordeerd door de patiëntenvereniging ‘Hersenletsel.nl’.

Implementatie

In de verschillende fasen van de richtlijnontwikkeling is rekening gehouden met de implementatie van de richtlijn (module) en de praktische uitvoerbaarheid van de aanbevelingen. Daarbij is uitdrukkelijk gelet op factoren die de invoering van de richtlijn in de praktijk kunnen bevorderen of belemmeren. Het implementatieplan wordt gerapporteerd in de bijlagen.  

Werkwijze

Methode richtlijnontwikkeling

AGREE

Deze richtlijn is opgesteld conform de eisen vermeld in het rapport ‘Medisch Specialistische Richtlijnen 2.0’ van de adviescommissie Richtlijnen van de Raad Kwaliteit. Dit rapport is gebaseerd op het AGREE II instrument (5)at een internationaal breed geaccepteerd instrument is. Voor een stap-voor-stap beschrijving hoe een evidence-based richtlijn tot stand komt, wordt verwezen naar het stappenplan ‘Ontwikkeling van Medisch Specialistische Richtlijnen’ van het Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten.

 

Knelpuntenanalyse

Met de voorzitter en de werkgroep is een eerste inventarisatie van bestaande knelpunten gedaan. Vervolgens is in een invitational conference het conceptraamwerk besproken om aanvullende knelpunten te inventariseren. Voor de invitational conference zijn de gebruikelijke partijen uitgenodigd (zorgverleners, patiëntenorganisatie, zorgverzekeraars, koepels van ziekenhuizen en de IGZ). Deze richtlijn is ontwikkeld op basis van knelpunten, standaard diagnostiek of behandeling is niet verder uitgewerkt.

 

Werkwijze werkgroep

Uitgangsvragen en uitkomstmaten

Strategie voor zoeken en selecteren van literatuur

Voor iedere uitgangsvraag is een literatuursearch uitgevoerd door een literatuurspecialist. De deelnemers aan de werkgroep hebben uit de literatuursearch de literatuur geselecteerd die van belang leek te zijn voor het beantwoorden van de betreffende uitgangsvraag. Na de eerste selectie zijn de geïncludeerde artikelen full tekst beoordeeld op kwaliteit en inhoud. Alleen voor de module follow-up zijn de publicaties voor kinderen en volwassen gescheiden en apart beoordeeld. Een volledige overzicht van de zoekstrategie is beschikbaar in appendix A.

 

Kwaliteitsbeoordeling individuele studies

De relevante onderzoeksgegevens van alle geselecteerde artikelen zijn overzichtelijk weergegeven in  evidence tabellen. De individuele artikelen zijn beoordeeld aan de hand van verschillende Risk of Bias-methoden. De gebruikte methode is afhankelijk van de opzet van de studie. De evidence tabellen, GRADE tabellen en de Risk of Bias-tabellen zijn als bijlage aan de modules toegevoegd.

 

Samenvatten van de literatuur

De belangrijkste bevindingen uit de literatuur werden beschreven in de samenvatting van de literatuur.
 

Beoordelen van de kracht van het wetenschappelijke bewijs

Hieronder wordt beschreven hoe de kracht van het wetenschappelijke bewijs bij interventievragen en diagnostische vragen is beoordeeld.

 

A)        Interventievragen (vragen over therapie of screening)

De kracht van het wetenschappelijke bewijs werd bepaald volgens de GRADE-methodiek. GRADE staat voor ‘Grading Recommendations Assessment, Development and Evaluation’ (zie http://www.gradeworkinggroup.org/). GRADE onderscheidt vier gradaties voor de kwaliteit van het wetenschappelijk bewijs: hoog, redelijk, laag en zeer laag. Deze gradaties verwijzen naar de mate van zekerheid die er bestaat over de literatuurconclusie .

 

GRADE

Definitie

Hoog
  • er is hoge zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • het is zeer onwaarschijnlijk dat de literatuurconclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Redelijk*
  • er is redelijke zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • het is mogelijk dat de conclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Laag
  • er is lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • er is een reële kans dat de conclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Zeer laag
  • er is zeer lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • de literatuurconclusie is zeer onzeker.

*in 2017 heeft het Dutch GRADE Network bepaald dat de voorkeursformulering voor de op een na hoogste gradering ‘redelijk’ is in plaats van ‘matig’

 

B)        Diagnostische vragen (vragen over diagnostische tests, schade of bijwerkingen, etiologie en prognose)

De kracht van het wetenschappelijke bewijs werd eveneens bepaald volgens de GRADE-methode: GRADE-diagnostiek voor diagnostische vragen (6) en een generieke GRADE-methode voor vragen over schade of bijwerkingen, etiologie en prognose. In de gehanteerde generieke GRADE-methode zijn de basisprincipes van de GRADE-methodiek toegepast: het benoemen en prioriteren van de klinisch relevante uitkomstmaten, een systematische review per uitkomstmaat, en een beoordeling van bewijskracht op basis van de vijf GRADE-criteria (startpunt kracht van bewijs hoog; downgraden voor risk of bias, inconsistentie, indirectheid, imprecisie, en publicatiebias).

 

Formuleren van de conclusies

Voor elke relevante uitkomstmaat werd het wetenschappelijke bewijs samengevat in een of meerdere literatuurconclusies, waarbij het niveau van bewijs is bepaald volgens de GRADE-methodiek. De werkgroepleden maakten de balans op van elke uitgangsvraag (uiteindelijke conclusie). De bewijskracht wordt bepaald door de laagste bewijskracht gevonden bij een van de cruciale uitkomstmaten.

 

Overwegingen (van bewijs naar aanbeveling)

Om te komen tot een aanbeveling, zijn, naast (de kwaliteit van) het wetenschappelijke bewijs, ook andere aspecten van belang om mee te wegen, zoals de expertise van de werkgroepleden, de waarden en voorkeuren van de patiënt, kosten, beschikbaarheid van voorzieningen en organisatorische zaken. Deze aspecten worden, voor zover geen onderdeel van de literatuursamenvatting, vermeld en beoordeeld (gewogen) onder het kopje ‘Overwegingen’. Hierbij is ter onderbouwing soms gebruik gemaakt van artikelen die niet zijn geïncludeerd in de literatuursamenvatting, bijvoorbeeld door het ontbreken van de juiste studie-opzet of uitkomstmaten, maar die door de werkgroep van belang worden geacht bij het beantwoorden van de uitgangsvraag.

In de overwegingen is per uitgangsvraag gedefinieerd welke uitkomstmaten voor de patiënt relevant zijn, waarbij zowel naar gewenste als ongewenste effecten werd gekeken. De werkgroep waardeerde deze uitkomstmaten volgens hun relatieve belang bij de besluitvorming rondom aanbevelingen, als cruciaal (kritiek voor de besluitvorming), belangrijk (maar niet cruciaal) en onbelangrijk. Tevens definieerde de werkgroep tenminste voor de cruciale uitkomstmaten welke verschillen zij klinisch relevant vonden.

 

Formuleren van aanbevelingen

De aanbevelingen geven antwoord op de uitgangsvraag en zijn gebaseerd op het beschikbare wetenschappelijke bewijs, de belangrijkste overwegingen en een weging van de gunstige en ongunstige effecten van de relevante interventies. De kracht van het wetenschappelijke bewijs en het gewicht dat door de werkgroep wordt toegekend aan de overwegingen bepalen samen de sterkte van de aanbeveling. Conform de GRADE-methodiek sluit een lage bewijskracht van conclusies in de systematische literatuuranalyse een sterke aanbeveling niet a priori uit en zijn bij een hoge bewijskracht ook zwakke aanbevelingen mogelijk. De sterkte van de aanbeveling wordt altijd bepaald door weging van alle relevante argumenten tezamen.

 

Randvoorwaarden (Organisatie van zorg)

In de knelpuntenanalyse en bij de ontwikkeling van de richtlijn is expliciet rekening gehouden met de organisatie van zorg; alle aspecten die randvoorwaardelijk zijn voor het verlenen van zorg, zoals coördinatie, communicatie, (financiële) middelen, menskracht en infrastructuur. Randvoorwaarden die relevant zijn voor het beantwoorden van een specifieke uitgangsvraag maken onderdeel uit van de overwegingen bij de bewuste uitgangsvraag. Meer algemene, overkoepelende, of bijkomende aspecten van de organisatie van zorg worden behandeld in de module ‘Organisatie van zorg’.

 

Kennishiaten

Tijdens de ontwikkeling van deze richtlijn is systematisch gezocht naar onderzoek waarvan de resultaten bijdragen aan een antwoord op de uitgangsvragen. Bij elke uitgangsvraag is door de werkgroep nagegaan of er (aanvullend) wetenschappelijk onderzoek gewenst is om de uitgangsvraag te kunnen beantwoorden. Onderwerpen waarvoor aanvullend wetenschappelijk onderzoek van belang worden geacht, zijn als aanbeveling beschreven onder de kopjes ‘kennishiaten’ onder de betreffende modules. 

 

Commentaar- en autorisatiefase

De conceptrichtlijn is aan de betrokken (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt)organisaties voorgelegd ter commentaar. De commentaren zijn verzameld en besproken met de werkgroep. Naar aanleiding van de commentaren is de conceptrichtlijn aangepast en definitief vastgesteld door de werkgroep. De definitieve richtlijn is aan de deelnemende (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt)organisaties voorgelegd voor autorisatie en door hen geautoriseerd dan wel geaccordeerd.

 

Referenties

 

1.           Cenzato M, Boccardi E, Beghi E, Vajkoczy P, Szikora I, Motti E, et al. European consensus conference on unruptured brain AVMs treatment (Supported by EANS, ESMINT, EGKS, and SINCH). In: Acta Neurochirurgica. Springer-Verlag Wien; 2017. p. 1059–64.

 

2.           Kato Y, Dong V, Chaddad F, Takizawa K, Izumo T, Fukuda H, et al. Expert consensus on the management of brain arteriovenous malformations. Asian J Neurosurg. 2019;14(04).

 

3.           Pan P, Weinsheimer S, Cooke D, Winkler E, Abla A, Kim H, et al. Review of treatment and therapeutic targets in brain arteriovenous malformation. Vol. 41, Journal of Cerebral Blood Flow and Metabolism. 2021.

 

4.           Al-Shahi R, Fang JSY, Lewis SC. Prevalence of adults with brain arteriovenous malformations: a community based study in Scotland using capture-recapture analysis [Internet]. Vol. 73, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2002. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1738119/pdf/v073p00547.pdf

 

5.           Brouwers MC, Kho ME, Browman GP, Burgers JS, Cluzeau F, Feder G, et al. AGREE II: advancing guideline development, reporting and evaluation in health care. Can Med Assoc J. 2010 Dec 14;182(18):E839–42.

 

6.           Schünemann H, BJ, GG& OA. https://gdt.gradepro.org/app/handbook/handbook.html. 2013. The GRADE Handbook .

 

7.           da Costa L, Wallace MC, ter Brugge KG, O’Kelly C, Willinsky RA, Tymianski M. The natural history and predictive features of hemorrhage from brain arteriovenous malformations. Stroke. 2009 Jan 1;40(1):100–5.

 

8.           Kim BS, Sarma D, Lee SK, Terbrugge KG. Brain edema associated with unruptured brain arteriovenous malformations. Neuroradiology. 2009 May;51(5):327–35.

 

9.           Kim H, Al-Shahi Salman R, McCulloch CE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation: Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors. Neurology. 2014;83(7):590–7.

 

10.        Stapf C, Mast ; H, Sciacca ; R R, Choi ; J H, Khaw ; A v, Connolly ; E S, et al. Predictors of hemorrhage in patients with untreated brain arteriovenous malformation [Internet]. Vol. 66, NEUROLOGY. 2006. Available from: www.neurology.org

 

11.        Yamada S, Takagi Y, Nozaki K, Kikuta KI, Hashimoto N. Risk factors for subsequent hemorrhage in patients with cerebral arteriovenous malformations. J Neurosurg. 2007 Nov;107(5):965–72.

 

12.        Stefani MA, Sgarabotto Ribeiro D, Mohr JP. Grades of brain arteriovenous malformations and risk of hemorrhage and death. Ann Clin Transl Neurol. 2019 Mar 1;6(3):508–14.

 

13.        Brown RD, Wiebers DO, Forbes GS. Unruptured intracranial aneurysms and arteriovenous malformations: frequency of intracranial hemorrhage and relationship of lesions. Vol. 73, J Nearosurg. 1990.

 

14.        Lasjaunias PL, Landrieu P, Rodesch G, Alvarez H, Ozanne A, Holmin S, et al. Cerebral proliferative angiopathy: Clinical and angiographic description of an entity different from cerebral AVMs. Stroke. 2008 Mar;39(3):878–85.

 

15.        Catalina Vargas M, Castillo M. Magnetic Resonance Perfusion Imaging in Proliferative Cerebral Angiopathy [Internet]. 2011. Available from: www.jcat.org

 

16.        Madsen PJ, Lang SS, Pisapia JM, Storm PB, Hurst RW, Heuer GG. An institutional series and literature review of pial arteriovenous fistulas in the pediatric population. J Neurosurg Pediatr. 2013 Oct;12(4):344–50.

 

17.        Yang WH, Lu MS, Cheng YK, Wang TC. Pial arteriovenous fistula: A review of literature. Vol. 25, British Journal of Neurosurgery. 2011. p. 580–5.

 

18.        Goel A, Jain S, Shah A, Rai S, Gore S, Dharurkar P. Pial Arteriovenous Fistula: A Brief Review and Report of 14 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e873–81.

 

19.        Hetts SW, Cooke DL, Nelson J, Gupta N, Fullerton H, Amans MR, et al. Influence of patient age on angioarchitecture of brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2014;35(7):1376–80.

 

20.        Zafar A, Fiani B, Hadi H, Arshad M, Cathel A, Naeem M, et al. Cerebral vascular malformations and their imaging modalities. Neurological Sciences. 2020 Sep 25;41(9):2407–21.

 

21.        San Millán Ruíz D, Yilmaz H, Gailloud P. Cerebral developmental venous anomalies: Current concepts. Ann Neurol. 2009 Sep;66(3):271–83.

 

22.        Rinaldo L, Lanzino G, Flemming KD, Krings T, Brinjikji W. Symptomatic developmental venous anomalies. Acta Neurochir (Wien). 2020 May 11;162(5):1115–25.

 

23.        Gross BA, Puri AS, Popp AJ, Du R. Cerebral capillary telangiectasias: a meta-analysis and review of the literature. Neurosurg Rev. 2013 Apr 29;36(2):187–94.

 

24.        Laakso A, Hernesniemi J. Arteriovenous Malformations: Epidemiology and Clinical Presentation. Neurosurg Clin N Am. 2012 Jan 1;23(1):1–6.

 

25.        Chye CL, Wang KW, Chen HJ, Yeh SA, Tang JT, Liang CL. Haemorrhage rates of ruptured and unruptured brain arteriovenous malformation after radiosurgery: A nationwide population-based cohort study. BMJ Open. 2020 Oct 13;10(10).

 

26.        Cenzato M, Tartara F, D’Aliberti G, Bortolotti C, Cardinale F, Ligarotti G, et al. Unruptured Versus Ruptured AVMs: Outcome Analysis from a Multicentric Consecutive Series of 545 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e374–82.

 

27.        Aboukaïs R, Marinho P, Baroncini M, Bourgeois P, Leclerc X, Vinchon M, et al. Ruptured cerebral arteriovenous malformations: Outcomes analysis after microsurgery. Clin Neurol Neurosurg. 2015 Nov 1;138:137–42.

 

28.        Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Smajda S, Ciccio G, Desilles JP, et al. Endovascular treatment for low-grade (spetzler-martin I–II) brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2019;40(4):668–72.

 

29.        Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Pooyan A, Mowla A, Escalard S, et al. Endovascular treatment as the main approach for Spetzler-Martin grade III brain arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Mar 1;13(3):241–6.

 

30.        Ding D, Yen CP, Starke RM, Xu Z, Sheehan JP. Radiosurgery for ruptured intracranial arteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2014;121(2).

 

31.        Chen CJ, Ding D, Wang TR, Buell TJ, Ilyas A, Ironside N, et al. Microsurgery Versus Stereotactic Radiosurgery for Brain Arteriovenous Malformations: A Matched Cohort Study. Clin Neurosurg. 2019 Mar 1;84(3):696–707.

 

32.        Van Beijnum J, Bart Van Der Worp H, Buis DR, Al-Shahi R, Salman E, Kappelle LJ, et al. Treatment of Brain Arteriovenous Malformations A Systematic Review and Meta-analysis [Internet]. Available from: http://jama.jamanetwork.com/

 

33.        Beecher JS, Lyon K, Ban VS, Vance A, McDougall CM, Whitworth LA, et al. Delayed treatment of ruptured brain AVMs: is it ok to wait? J Neurosurg. 2017;128(4).

 

34.        Kim H, Al-Shahi Salman R, Edin Charles McCulloch FE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors [Internet]. 2014. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4141996/pdf/NEUROLOGY2013562652.pdf.

 

35.        van Beijnum J, Lovelock CE, Cordonnier C, Rothwell PM, Klijn CJM, Al-Shahi Salman R, et al. Outcome after spontaneous and arteriovenous malformation-related intracerebral haemorrhage: Population-based studies. Brain. 2009 Feb;132(2):537–43.

 

36.        Mohr JP, Parides MK, Stapf C, Moquete E, Moy CS, Overbey JR, et al. Medical management with or without interventional therapy for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): A multicentre, non-blinded, randomised trial. The Lancet. 2014;383(9917):614–21.

 

37.        Mohr JP, Overbey JR, Hartmann A, Kummer R von, Al-Shahi Salman R, Kim H, et al. Medical management with interventional therapy versus medical management alone for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): final follow-up of a multicentre, non-blinded, randomised controlled trial. Lancet Neurol. 2020 Jul 1;19(7):573–81.

 

38.        Al-Shahi Salman R, White PM, Counsell CE, Plessis J Du, Van Beijnum J, Josephson CB, et al. Outcome after conservative management or intervention for unruptured brain arteriovenous malformations. JAMA. 2014;311(16).

 

39.        Zuurbier SM, Salman RAS. Interventions for treating brain arteriovenous malformations in adults. Vol. 2019, Cochrane Database of Systematic Reviews. John Wiley and Sons Ltd; 2019.

 

40.        Karlsson B, Jokura H, Yang HC, Yamamoto M, Martinez R, Kawagishi J, et al. The NASSAU (New ASSessment of cerebral Arteriovenous Malformations yet Unruptured) Analysis: Are the Results from the ARUBA Trial Also Applicable to Unruptured Arteriovenous Malformations Deemed Suitable for Gamma Knife Surgery? Clin Neurosurg. 2019 Jul 1;85(1):E118–24.

 

41.        Bharatha A, Faughnan ME, Kim H, Pourmohamad T, Krings T, Bayrak-Toydemir P, et al. Brain arteriovenous malformation multiplicity predicts the diagnosis of hereditary hemorrhagic telangiectasia: Quantitative assessment. Stroke. 2012 Jan;43(1):72–8.

 

42.        Woodall MN, McGettigan M, Figueroa R, R Gossage J, Alleyne CH. Cerebral vascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: Clinical article. J Neurosurg. 2014 Jan;120(1):87–92.

 

43.        Matsubara S, Manzia JL, ter Brugge K, Willinsky RA, Montanera W, Faughnan ME. Angiographic and Clinical Characteristics of Patients with Cerebral Arteriovenous Malformations Associated with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Vol. 21, AJNR Am J Neuroradiol.

 

44.        Porteous MEM, Burn J, Proctor SJ. Hereditary haemorrhagic telangiectasia: A clinical analysis. J Med Genet. 1992;29(8).

 

45.        Brinjikji W, Iyer VN, Sorenson T, Lanzino G. Cerebrovascular Manifestations of Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015 Nov 1;46(11):3329–37.

 

46.        Letteboer TGW, Mager JJ, Snijder RJ, Koeleman BPC, Lindhout D, Ploos Van Amstel JK, et al. Genotype-phenotype relationship in hereditary haemorrhagic telangiectasia. J Med Genet. 2006 Apr;43(4):371–7.

 

47.        Kilian A, Clancy MS, Olitsky S, Gossage JR, Faughnan ME. Screening for pulmonary and brain vascular malformations is the North American standard of care for patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT): A survey of HHT Centers of Excellence. Vascular Medicine (United Kingdom). 2021 Feb 1;26(1):53–5.

 

48.        Yang W, Liu A, Hung AL, Braileanu M, Wang JY, Caplan JM, et al. Lower risk of intracranial arteriovenous malformation hemorrhage in patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia. Neurosurgery. 2016 May 1;78(5):684–93.

 

49.        Willemse RB, Mager JJ, Westermann CJJ, Overtoom TTC, Mauser H, Wolbers JG. Bleeding risk of cerebrovascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. J Neurosurg. 2000;92(5).

 

50.        Kim H, Nelson J, Krings T, Terbrugge KG, McCulloch CE, Lawton MT, et al. Hemorrhage Rates from Brain Arteriovenous Malformation in Patients with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015;46(5).

 

51.        Wooderchak-Donahue WL, Akay G, Whitehead K, Briggs E, Stevenson DA, O’fallon B, et al. Phenotype of CM-AVM2 caused by variants in EPHB4: how much overlap with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT)? Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1098360021049911?ref=pdf_download& fr=RR-7&rr=876534956eb0b90c

 

52.        Orme CM, Boyden LM, Choate KA, Antaya RJ, King BA. Capillary malformation - Arteriovenous malformation syndrome: Review of the literature, proposed diagnostic criteria, and recommendations for management. Vol. 30, Pediatric Dermatology. 2013. p. 409–15.

 

53.        Chee D, Phillips R, Maixner W, Southwell BR, Hutson JM. The potential of capillary birthmarks as a significant marker for capillary malformation-arteriovenous malformation syndrome in children who had nontraumatic cerebral hemorrhage. J Pediatr Surg. 2010 Dec;45(12):2419–22.

 

54.        Krings T, Ozanne A, Chng SM, Alvarez H, Rodesch G, Lasjaunias PL. Neurovascular phenotypes in hereditary haemorrhagic telangiectasia patients according to age. Review of 50 consecutive patients aged 1 day-60 years. Vol. 47, Neuroradiology. 2005. p. 711–20.

 

55.        Tomarchio S, Portale A, Praticò AD, Catanzaro S, Polizzi A, Belfiore G, et al. Wyburn-Mason Syndrome. Vol. 16, Journal of Pediatric Neurology. Georg Thieme Verlag; 2018. p. 297–304.

 

56.        Eker OF, Boccardi E, Sure U, Patel MC, Alicante S, Alsafi A, et al. European Reference Network for Rare Vascular Diseases (VASCERN) position statement on cerebral screening in adults and children with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT). Orphanet J Rare Dis. 2020 Jun 29;15(1).

 

57.        Garg N, Khunger M, Gupta A, Kumar N. Optimal management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 5, Journal of Blood Medicine. Dove Medical Press Ltd; 2014. p. 191–206.

 

58.        Easey AJ, Wallace F, Hughes JMB, Jackson JE, Taylor WJ. Should asymptomatic patients with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT) be screened for cerebral vascular malformations? Data from 22 061 years of HHT patient life [Internet]. Vol. 74, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2003. Available from: www.jnnp.com

 

59.        Faughnan ME, Mager JJ, Hetts SW, Palda VA, Lang-Robertson K, Buscarini E, et al. Second international guidelines for the diagnosis and management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 173, Annals of Internal Medicine. American College of Physicians; 2020. p. 989–1001.

 

60.        Brinjikji W, Iyer VN, Wood CP, Lanzino G. Prevalence and characteristics of brain arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A systematic review and meta-analysis. Vol. 127, Journal of Neurosurgery. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 302–10.

 

61.        Latino GA, Al-Saleh S, Carpenter S, Ratjen F. The diagnostic yield of rescreening for arteriovenous malformations in children with hereditary hemorrhagic telangiectasia. In: Journal of Pediatrics. Mosby Inc.; 2014. p. 197–9.

 

62.        McDonald J, Bayrak-Toydemir P, Pyeritz RE. Hereditary hemorrhagic telangiectasia: An overview of diagnosis, management, and pathogenesis. Vol. 13, Genetics in Medicine. 2011. p. 607–16.

 

63.        Kroon S, Snijder RJ, Faughnan ME, Mager HJ. Systematic screening in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A review. Vol. 24, Current Opinion in Pulmonary Medicine. Lippincott Williams and Wilkins; 2018. p. 260–8.

 

64.        Beslow LA, Breimann J, Licht DJ, Waldman J, Fallacaro S, Pyeritz RE, et al. Cerebrovascular Malformations in a Pediatric Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia Cohort. Pediatr Neurol. 2020 Sep 1;110:49–54.

 

65.        Vella M, Alexander MD, Mabray MC, Cooke DL, Amans MR, Glastonbury CM, et al. Comparison of MRI, MRA, and DSA for detection of cerebral arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. American Journal of Neuroradiology. 2020 May 1;41(5):969–75.

 

66.        Valdivielso-Ramos M, Martin-Santiago A, Azaña JM, Hernández-Nuñez A, Vera A, Perez B, et al. Capillary malformation−arteriovenous malformation syndrome: a multicentre study. Clin Exp Dermatol. 2021 Mar 1;46(2):300–5.

 

67.        Sorenson TJ, Brinjikji W, Bortolotti C, Kaufmann G, Lanzino G. Recurrent Brain Arteriovenous Malformations (AVMs): A Systematic Review. World Neurosurg. 2018 Aug 1;116:e856–66.

 

68.        Jimenez JE, Gersey ZC, Wagner J, Snelling B, Ambekar S, Peterson EC. Role of follow-up imaging after resection of brain arteriovenous malformations in pediatric patients: A systematic review of the literature. Vol. 19, Journal of Neurosurgery: Pediatrics. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 149–56.

 

69.        Hak JF, Boulouis G, Kerleroux B, Benichi S, Stricker S, Gariel F, et al. Pediatric brain arteriovenous malformation recurrence: a cohort study, systematic review and meta-analysis. J Neurointerv Surg. 2021 Sep 28;neurintsurg-2021-017777.

 

70.        Lim 2021.

 

71.        McDowell MM, Agarwal N, Mao G, Johnson S, Kano H, Lunsford LD, et al. Long-term outcomes of pediatric arteriovenous malformations: The 30-year Pittsburgh experience. J Neurosurg Pediatr. 2020 Sep 1;26(3):275–82.

 

72.        Lauzier DC, Vellimana AK, Chatterjee AR, Osbun JW, Moran CJ, Zipfel GJ, et al. Return of the lesion: a meta-analysis of 1134 angiographically cured pediatric arteriovenous malformations. J Neurosurg Pediatr. 2021 Sep 10;28(6):677–84.

 

73.        Steinberg JA, Brandel MG, Kang KM, Rennert RC, Pannell & JS, Olson SE, et al. Arteriovenous malformation surgery in children: the Rady Children’s Hospital experience (2002-2019). Available from: https://doi.org/10.1007/s00381-020-04994-9

 

74.        Hao Q, Zhang H, Han H, Jin H, Ma L, Li R, et al. Recurrence of Cerebral Arteriovenous Malformation Following Complete Obliteration Through Endovascular Embolization. Transl Stroke Res. 2023 Nov 13;

 

75.        Andreou A, Ioannidis I, Lalloo S, Nickolaos N, Byrne J V. Endovascular treatment of intracranial microarteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2008;109(6).

 

76.        Reig AS, Rajaram R, Simon S, Mericle RA. Complete angiographic obliteration of intracranial AVMs with endovascular embolization: incomplete embolic nidal opacification is associated with AVM recurrence. J Neurointerv Surg. 2010;2(3).

 

77.        Hofmeister C, Stapf C, Hartmann A, Sciacca RR, Mansmann U, TerBrugge K, et al. Demographic, morphological, and clinical characteristics of 1289 patients with brain arteriovenous malformation. Stroke. 2000;31(6).

 

78.        Langer DJ, Lasner TM, Hurst RW, Flamm ES, Zager EL, King JT. Hypertension, Small Size, and Deep Venous Drainage Are Associated with Risk of Hemorrhagic Presentation of Cerebral Arteriovenous Malformations [Internet]. Vol. 42. 1998. Available from: https://academic.oup.com/neurosurgery/article-abstract/42/3/481/2843342

 

79.        Brown RD, Wiebers DO, Forbes G, Michael O’fallon W, Piepgras DG, Marsh WR, et al. The natural history of unruptured intracranial arteriovenous malformations. Vol. 68, J Neurosurg. 1988.

 

80.        Davidoff CL, Lo Presti A, Rogers JM, Simons M, Assaad NNA, Stoodley MA, et al. Risk of First Hemorrhage of Brain Arteriovenous Malformations during Pregnancy: A Systematic Review of the Literature. Vol. 85, Clinical Neurosurgery. Oxford University Press; 2019. p. E806–14.

 

81.        Lee S, Kim Y, Navi BB, Abdelkhaleq R, Salazar-Marioni S, Blackburn SL, et al. Risk of intracranial hemorrhage associated with pregnancy in women with cerebral arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Aug 1;13(8):707–10.

 

82.        lo Buono V, Bonanno L, Corallo F, Sidoti A, Bramanti P, Marino S. Evaluation of Qualitative Outcomes after Surgical Intervention on Patients Affected by Arteriovenous Malformations. Journal of Stroke and Cerebrovascular Diseases. 2016 Dec 1;25(12):2947–52.

 

83.        Pohjola A, Oulasvirta E, Roine RP, Sintonen HP, Hafez A, Koroknay-Pál P, et al. Long-term health-related quality of life in 262 patients with brain arteriovenous malformation. Neurology. 2019 Oct 1;93(14):E1374–84.

 

84.        van der Schaaf IC, Brilstra EH, Rinkel GJE, Bossuyt PM, van Gijn ; J. Quality of Life, Anxiety, and Depression in Patients With an Untreated Intracranial Aneurysm or Arteriovenous Malformation [Internet]. 2002. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/hs0202.102335?url_ver=Z39.88-
2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed

 

85.        Rohn B, Haenggi D, Etminan N, Kunz M, Turowski B, Steiger HJ. Epilepsy, headache, and quality of life after resection of cerebral arteriovenous malformations. J Neurol Surg A Cent Eur Neurosurg. 2014;75(4):282–8.

 

86.        Stapf C, Moy CS, Overbey J, Moquete E, Parides M, Vicaut E, et al. INTERNATIONAL STROKE CONFERENCE ORAL ABSTRACTS SESSION TITLE: VASCULAR MALFORMATIONS ORAL ABSTRACTS Abstract 155: Health-Related Quality of Life in Patients With Unruptured Brain Avm Managed With or Without Interventional Therapy-The Aruba Trial. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/abs/10.1161/str.45.suppl_1.155

 

87.        Jansen O, Szikora I, Causin F, Brückmann H, Lobotesis K. Standards of practice in interventional neuroradiology. Neuroradiology. 2017 Jun 19;59(6):541–4.

 

88.        Choi IS, Lasjaunias P, Picard L, Bracard S, Byrne J, Feng L, et al. Standards of practice in interventional neuroradiology or endovascular neurosurgery: WFITN site conditions and technical operational guidelines. Interventional Neuroradiology. 2006;12(1).

Zoekverantwoording

Zoekacties zijn opvraagbaar. Neem hiervoor contact op met de Richtlijnendatabase.

Volgende:
Bloedingsrisico en leefstijl