Cerebrale arterioveneuze malformatie (AVM)

Initiatief: NVvN Aantal modules: 10

Diagnostiek risicofactoren

Uitgangsvraag

1.1a Welke factoren zijn indicatief voor een verhoogd risico op bloeding van een nog ongebloed AVM?

 

1.1b Welke aanvullende diagnostiek heeft de voorkeur bij een patiënt met een AVM in de hersenen, om risicofactoren voor bloeding in beeld te kunnen brengen?

Aanbeveling

Er is geen overtuigend bewijs dat bepaalde AVM-kenmerken  geassocieerd zijn met een verhoogde kans op bloeding. Behandel dan ook niet op basis van deze kenmerken.

 

Aanvullende diagnostiek na identificatie van een AVM is niet aangewezen.

Overwegingen

Kwaliteit van bewijs

De literatuur over risicofactoren voor bloeding bij patiënten met enkel AVM’s die niet gebloed hebben is gedateerd en zeer beperkt. Kwaliteit van bewijs voor de geïncludeerde data daalde in dit geval wegens een hoog risico op bias door confounding en imprecisie (kleine sample size en klein aantal events.

 

Professioneel perspectief

Tijdens een consensus development conference in 2016, heeft een grote groep experts uit de hele wereld aanbevelingen opgesteld over de behandeling en follow-up van patiënten met een AVM dat niet gebloed heeft (1). In een systematische review die hieraan voorafging, hebben ook zij geen duidelijke aanwijzingen voor specifieke risicofactoren voor bloeding kunnen identificeren. Wel bleek uit een survey, dat deze experts aneurysma (95%) ‘venous patterns’ (75%) en locatie (diepe lokalisatie) (35%) associeerde met een verhoogd risico op bloeding. Echter was er geen algemene overeenstemming en het panel concludeerde daarom dat er op dit moment geen duidelijke risicofactoren voor bloedingen zijn geïdentificeerd. De beschikbare data zoals hierboven vermeld geeft enkel aan dat er gering bewijs is dat een geassocieerd aneurysma een mogelijk verhoogd risico op bloeding geeft (13). Het bewijs is echter zeer beperkt waardoor terughoudendheid geboden is hier behandelconsequenties aan te verbinden (zie hiervoor ook hoofdstuk 3).

 

Omdat er geen duidelijke risicofactoren voor bloeding konden worden aangetoond, is vervolg/follow-up beeldvorming niet geïndiceerd.

 

1.1b

Diagnostiek risicofactoren

Omdat er geen overtuigend bewijs is voor het bestaan van risicofactoren is er geen vervolg gegeven aan vraag 1b.


Overwegingen

Kwaliteit van bewijs

Hoewel verschillende angioarchitecturele kenmerken van het cerebraal AVM genoemd worden als een mogelijke risicofactor op toekomstige bloeding is er enkel zeer beperkt bewijs voor het geassocieerde aneurysma.

 

Professioneel perspectief

In hoofdstuk 4 worden de overwegingen ten aanzien van behandelen van een AVM dat niet gebloed heeft besproken. Er is geen onderzoek gedaan naar de effecten op de uitkomst door middel van het selectief behandelen van het geassocieerd aneurysma. Het is tevens niet bekend of bij een groeiend aneurysma behandeling hiervan gerechtvaardigd is. Bij de aanwezigheid van een aneurysma zal  individueel moeten worden afgewogen of behandeling gerechtvaardigd is, waarbij zowel angioarchiteturele kenmerken van het AVM, patiënt factoren alsmede wens van de patiënt meegenomen dienen te worden. 

 

Balans van gewenste en ongewenste effecten

Terughoudendheid ten aanzien van behandeling van het geassocieerde aneurysma kan onzekerheid bij de patiënt geven. Goede uitleg is daarom essentieel om lijdensdruk te voorkomen of te verminderen.

 

Rationale van de aanbeveling

Hoewel er zwak bewijs is dat een AVM geassocieerd aneurysma een verhoogde kans op een bloeding kan geven is er geen bewijs dat het preventief behandelen tot een betere uitkomst leidt. Derhalve moet een terughoudendheid geadviseerd worden ten aanzien van behandeling. Hoewel het aneurysma op niet invasieve wijze en zonder stralingsbelasting met MRI in beeld gebracht kan worden, moet follow-up beeldvorming na het vaststellen van de diagnose AVM met geassocieerd aneurysma slechts op indicatie gebruikt worden.

Onderbouwing

Ongebloede cerebrale AVM’s worden soms als toevalsbevinding gevonden op een CT-of MRI scan bij patiënten die deze scan ondergaan voor klachten zoals hoofdpijn of epileptische insulten. Er is geen duidelijke aanbeveling ten behoeve van aanvullende diagnostiek bij een AVM dat niet gebloed heeft.  Er kan een indicatie zijn tot aanvullende diagnostiek om de karakteristieken van het AVM beter te kunnen beoordelen, en vast te stellen of er een behandelindicatie is. Een Digitale Subtractie Angiografie (DSA) is hierbij de referentietest voor het bepalen van de vascularisatie, nidus en veneuze afvloed van het AVM, echter dit is een invasief onderzoek. Mogelijk geven niet-invasieve onderzoeken (MRI of CT) al voldoende informatie hierover, daarnaast kan een MRI scan belangrijke informatie geven over eventuele doorgemaakte (stille) bloedingen. Het is belangrijk om op een zo min mogelijk invasieve manier informatie te verzamelen over potentiële risicofactoren voor een bloeding.

GRADE

Laag ++

Er is geen overtuigend bewijs dat bepaalde angiografische kenmerken geassocieerd zijn met een hogere kans op bloeding bij patiënten met een ongebloed AVM.

Referentie: (13)

Op basis van literatuur zijn de volgende karakteristieken geïdentificeerd die mogelijk een relatie met het risico op bloeding hebben: diepe locatie van de nidus, grootte van de nidus, aanwezigheid van (exlcusief) diepe veneuze drainage, Spetzler-Martin graad, aanwezigheid van een geassocieerd aneurysma (intranidaal of flow-gerelateerd), veneuze stenose, veneuze ectasie en bewijzen van doorgemaakte microbloeding.

 

Literatuurstudie

Bij deze uitgangsvraag welke risicofactoren er zijn voor het ontstaan van een bloeding is systematisch literatuuronderzoek verricht. De zoekmethode is opgenomen in appendix b. De volgende criteria zijn gehanteerd:

Inclusie:

Type studies

  • Systematic Reviews
  • Prospectieve cohort studies
  • Retrospectieve cohort studies

Type patiënten

Patiënten >16 jaar met een niet - gebloed AVM

Exposure

  • Tijd

Vergelijking

  •  

Uitkomstmaten

Associatie tussen verhoogd bloedingsrisico en:

  • Diepe locatie van de nidus
  • Grootte van de nidus
  • (Exclusief) diepe veneuze drainage
  • AVM Spetzler-Martin gradering
  • Geassocieerd aneurysma
  • Veneuze stenose
  • Veneuze ectasie
  • Microbloeding

Exclusie

 

Studies enkel over patiënten met een gebloed AVM of studies waarin de resultaten/data  van patiënten met gebloed en ongebloed AVM zijn gepoold tot één uitkomst. 

Sample size <10 

Gepubliceerd voor het jaar 2000

Onderzoek uitgevoerd in ziekenhuizen in ontwikkelingslanden

Research onder populaties in ontwikkelingslanden

Niet vergelijkende studies

Case reports 

Editorials    

Conference abstracts    

 

Na screening van titel en abstract zijn 29 studies full tekst beoordeeld. Verschillende prospectieve cohorten (7–10) combineren data van AVM’s die wel en niet gebloed hebben in een multivariate analyse zonder het gebruik van interactietermen. Twee studies (11,12) voldoen aan de inclusiecriteria.

 

Omdat er buiten de genoemde studies geen andere artikelen konden worden geïncludeerd, zijn de literatuurlijsten uit gescreende artikelen nagelopen. Hiermee is nog 1 studie gevonden (13). Deze viel eerder buiten onze selectie wegens het publicatiejaar. Om voor de richtlijn het best beschikbare bewijs te kunnen includeren is besloten dit artikel toch te includeren.

 

Samenvatting literatuur

1.1a

Patiëntkarakteristieken

Yamada et al. (11) onderzochten de associatie tussen verschillende patiëntkarakteristieken en bloeding in een groep AVM patiënten waarbij onderscheid gemaakt werd tussen patiënten die zich presenteerden met zonder een bloeding. Bij de 146 patiënten zonder bloeding bij presentatie werd bij univariate analyse naar leeftijd bij initiële diagnose, geslacht, grootte van het AVM, diepe AVM locatie, en diep veneuze drainage geen associatie gevonden met het krijgen van een bloeding.

 

Spetzler-Martin graad

Stefani et al. (12) onderzocht in de conservatief behandelde arm van de ARUBA studie de relatie tussen Spetzler-Martin gradering laag (I en II) versus hoog (III en IV) (er waren geen graad V AVM patiënten) en bloeding. De conservatieve behandelgroep had 123 patiënten (“as treated” analyse). 71 (57.7%) patiënten hadden een lage graad en 52 (42.2%) een hoge graad. Van de totaal 10 (8.13%) patienten met een bloeding kwamen er 3 (4.22%) in de lage graad en zeven (13.46%) in de hoge graad AVM’s (p = 0.09).

 

Geassocieerd aneurysma

Brown et al. (13) onderzochten een groep onbehandelde patiënten met een AVM zonderbloeding bij start van de studie. In deze studie werden 91 patiënten opgevolgd tot behandeling, tot overlijden of voor een minimum van 4,5 jaar. Er werden 26 aneurysmata gezien bij 16 van deze patiënten, het ging hierbij om proximale of distale aneurysmata op arteriële takken. In de follow-up periode kregen 6 (38%) patiënten met aneurysma (gemiddelde follow-up 4.5 jaar) een intracraniële bloeding vergeleken met 13 (17%) van de patiënten zonder aneurysma (gemiddelde follow-up 7.1 jaar). Van de patiënten die een bloeding kregen, was bij 1 patiënt het AVM de bron van de bloeding, bij 1 patiënt het aneurysma en bij 4 patiënten kon de bron niet achterhaald worden. Ondanks het kleine aantal events bleek de bloedingsvrije overleving significant langer in de groep zonder aneurysma (p<0.0001).

 

Er is geen data gevonden over de associatie tussen grootte van de nidus, locatie van de nidus, (exclusief) diepe veneuze drainage, veneuze stenose, veneuze ectasie of microbloeding en de kans op een toekomstige eerste bloeding.

  1. Cenzato M, Boccardi E, Beghi E, Vajkoczy P, Szikora I, Motti E, et al. European consensus conference on unruptured brain AVMs treatment (Supported by EANS, ESMINT, EGKS, and SINCH). In: Acta Neurochirurgica. Springer-Verlag Wien; 2017. p. 1059-64.
  2. Kato Y, Dong V, Chaddad F, Takizawa K, Izumo T, Fukuda H, et al. Expert consensus on the management of brain arteriovenous malformations. Asian J Neurosurg. 2019;14(04).
  3. Pan P, Weinsheimer S, Cooke D, Winkler E, Abla A, Kim H, et al. Review of treatment and therapeutic targets in brain arteriovenous malformation. Vol. 41, Journal of Cerebral Blood Flow and Metabolism. 2021.
  4. Al-Shahi R, Fang JSY, Lewis SC. Prevalence of adults with brain arteriovenous malformations: a community based study in Scotland using capture-recapture analysis [Internet]. Vol. 73, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2002. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1738119/pdf/v073p00547.pdf
  5. Brouwers MC, Kho ME, Browman GP, Burgers JS, Cluzeau F, Feder G, et al. AGREE II: advancing guideline development, reporting and evaluation in health care. Can Med Assoc J. 2010 Dec 14;182(18):E839-42.
  6. Schünemann H, BJ, GG& OA. https://gdt.gradepro.org/app/handbook/handbook.html. 2013. The GRADE Handbook.
  7. da Costa L, Wallace MC, ter Brugge KG, O'Kelly C, Willinsky RA, Tymianski M. The natural history and predictive features of hemorrhage from brain arteriovenous malformations. Stroke. 2009 Jan 1;40(1):100-5.
  8. Kim BS, Sarma D, Lee SK, Terbrugge KG. Brain edema associated with unruptured brain arteriovenous malformations. Neuroradiology. 2009 May;51(5):327-35.
  9. Kim H, Al-Shahi Salman R, McCulloch CE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation: Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors. Neurology. 2014;83(7):590-7.
  10. Stapf C, Mast ; H, Sciacca ; R R, Choi ; J H, Khaw ; A v, Connolly ; E S, et al. Predictors of hemorrhage in patients with untreated brain arteriovenous malformation [Internet]. Vol. 66, NEUROLOGY. 2006. Available from: www.neurology.org
  11. Yamada S, Takagi Y, Nozaki K, Kikuta KI, Hashimoto N. Risk factors for subsequent hemorrhage in patients with cerebral arteriovenous malformations. J Neurosurg. 2007 Nov;107(5):965-72.
  12. Stefani MA, Sgarabotto Ribeiro D, Mohr JP. Grades of brain arteriovenous malformations and risk of hemorrhage and death. Ann Clin Transl Neurol. 2019 Mar 1;6(3):508-14.
  13. Brown RD, Wiebers DO, Forbes GS. Unruptured intracranial aneurysms and arteriovenous malformations: frequency of intracranial hemorrhage and relationship of lesions. Vol. 73, J Nearosurg. 1990.
  14. Lasjaunias PL, Landrieu P, Rodesch G, Alvarez H, Ozanne A, Holmin S, et al. Cerebral proliferative angiopathy: Clinical and angiographic description of an entity different from cerebral AVMs. Stroke. 2008 Mar;39(3):878-85.
  15. Catalina Vargas M, Castillo M. Magnetic Resonance Perfusion Imaging in Proliferative Cerebral Angiopathy [Internet]. 2011. Available from: www.jcat.org
  16. Madsen PJ, Lang SS, Pisapia JM, Storm PB, Hurst RW, Heuer GG. An institutional series and literature review of pial arteriovenous fistulas in the pediatric population. J Neurosurg Pediatr. 2013 Oct;12(4):344-50.
  17. Yang WH, Lu MS, Cheng YK, Wang TC. Pial arteriovenous fistula: A review of literature. Vol. 25, British Journal of Neurosurgery. 2011. p. 580-5.
  18. Goel A, Jain S, Shah A, Rai S, Gore S, Dharurkar P. Pial Arteriovenous Fistula: A Brief Review and Report of 14 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e873-81.
  19. Hetts SW, Cooke DL, Nelson J, Gupta N, Fullerton H, Amans MR, et al. Influence of patient age on angioarchitecture of brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2014;35(7):1376-80.
  20. Zafar A, Fiani B, Hadi H, Arshad M, Cathel A, Naeem M, et al. Cerebral vascular malformations and their imaging modalities. Neurological Sciences. 2020 Sep 25;41(9):2407-21.
  21. San Millán Ruíz D, Yilmaz H, Gailloud P. Cerebral developmental venous anomalies: Current concepts. Ann Neurol. 2009 Sep;66(3):271-83.
  22. Rinaldo L, Lanzino G, Flemming KD, Krings T, Brinjikji W. Symptomatic developmental venous anomalies. Acta Neurochir (Wien). 2020 May 11;162(5):1115-25.
  23. Gross BA, Puri AS, Popp AJ, Du R. Cerebral capillary telangiectasias: a meta-analysis and review of the literature. Neurosurg Rev. 2013 Apr 29;36(2):187-94.
  24. Laakso A, Hernesniemi J. Arteriovenous Malformations: Epidemiology and Clinical Presentation. Neurosurg Clin N Am. 2012 Jan 1;23(1):1-6.
  25. Chye CL, Wang KW, Chen HJ, Yeh SA, Tang JT, Liang CL. Haemorrhage rates of ruptured and unruptured brain arteriovenous malformation after radiosurgery: A nationwide population-based cohort study. BMJ Open. 2020 Oct 13;10(10).
  26. Cenzato M, Tartara F, D'Aliberti G, Bortolotti C, Cardinale F, Ligarotti G, et al. Unruptured Versus Ruptured AVMs: Outcome Analysis from a Multicentric Consecutive Series of 545 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e374-82.
  27. Aboukaïs R, Marinho P, Baroncini M, Bourgeois P, Leclerc X, Vinchon M, et al. Ruptured cerebral arteriovenous malformations: Outcomes analysis after microsurgery. Clin Neurol Neurosurg. 2015 Nov 1;138:137-42.
  28. Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Smajda S, Ciccio G, Desilles JP, et al. Endovascular treatment for low-grade (spetzler-martin I-II) brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2019;40(4):668-72.
  29. Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Pooyan A, Mowla A, Escalard S, et al. Endovascular treatment as the main approach for Spetzler-Martin grade III brain arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Mar 1;13(3):241-6.
  30. Ding D, Yen CP, Starke RM, Xu Z, Sheehan JP. Radiosurgery for ruptured intracranial arteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2014;121(2).
  31. Chen CJ, Ding D, Wang TR, Buell TJ, Ilyas A, Ironside N, et al. Microsurgery Versus Stereotactic Radiosurgery for Brain Arteriovenous Malformations: A Matched Cohort Study. Clin Neurosurg. 2019 Mar 1;84(3):696-707.
  32. Van Beijnum J, Bart Van Der Worp H, Buis DR, Al-Shahi R, Salman E, Kappelle LJ, et al. Treatment of Brain Arteriovenous Malformations A Systematic Review and Meta-analysis [Internet]. Available from: http://jama.jamanetwork.com/
  33. Beecher JS, Lyon K, Ban VS, Vance A, McDougall CM, Whitworth LA, et al. Delayed treatment of ruptured brain AVMs: is it ok to wait? J Neurosurg. 2017;128(4).
  34. Kim H, Al-Shahi Salman R, Edin Charles McCulloch FE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors [Internet]. 2014. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4141996/pdf/NEUROLOGY2013562652.pdf.
  35. van Beijnum J, Lovelock CE, Cordonnier C, Rothwell PM, Klijn CJM, Al-Shahi Salman R, et al. Outcome after spontaneous and arteriovenous malformation-related intracerebral haemorrhage: Population-based studies. Brain. 2009 Feb;132(2):537-43.
  36. Mohr JP, Parides MK, Stapf C, Moquete E, Moy CS, Overbey JR, et al. Medical management with or without interventional therapy for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): A multicentre, non-blinded, randomised trial. The Lancet. 2014;383(9917):614-21.
  37. Mohr JP, Overbey JR, Hartmann A, Kummer R von, Al-Shahi Salman R, Kim H, et al. Medical management with interventional therapy versus medical management alone for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): final follow-up of a multicentre, non-blinded, randomised controlled trial. Lancet Neurol. 2020 Jul 1;19(7):573-81.
  38. Al-Shahi Salman R, White PM, Counsell CE, Plessis J Du, Van Beijnum J, Josephson CB, et al. Outcome after conservative management or intervention for unruptured brain arteriovenous malformations. JAMA. 2014;311(16).
  39. Zuurbier SM, Salman RAS. Interventions for treating brain arteriovenous malformations in adults. Vol. 2019, Cochrane Database of Systematic Reviews. John Wiley and Sons Ltd; 2019.
  40. Karlsson B, Jokura H, Yang HC, Yamamoto M, Martinez R, Kawagishi J, et al. The NASSAU (New ASSessment of cerebral Arteriovenous Malformations yet Unruptured) Analysis: Are the Results from the ARUBA Trial Also Applicable to Unruptured Arteriovenous Malformations Deemed Suitable for Gamma Knife Surgery? Clin Neurosurg. 2019 Jul 1;85(1):E118-24.
  41. Bharatha A, Faughnan ME, Kim H, Pourmohamad T, Krings T, Bayrak-Toydemir P, et al. Brain arteriovenous malformation multiplicity predicts the diagnosis of hereditary hemorrhagic telangiectasia: Quantitative assessment. Stroke. 2012 Jan;43(1):72-8.
  42. Woodall MN, McGettigan M, Figueroa R, R Gossage J, Alleyne CH. Cerebral vascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: Clinical article. J Neurosurg. 2014 Jan;120(1):87-92.
  43. Matsubara S, Manzia JL, ter Brugge K, Willinsky RA, Montanera W, Faughnan ME. Angiographic and Clinical Characteristics of Patients with Cerebral Arteriovenous Malformations Associated with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Vol. 21, AJNR Am J Neuroradiol.
  44. Porteous MEM, Burn J, Proctor SJ. Hereditary haemorrhagic telangiectasia: A clinical analysis. J Med Genet. 1992;29(8).
  45. Brinjikji W, Iyer VN, Sorenson T, Lanzino G. Cerebrovascular Manifestations of Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015 Nov 1;46(11):3329-37.
  46. Letteboer TGW, Mager JJ, Snijder RJ, Koeleman BPC, Lindhout D, Ploos Van Amstel JK, et al. Genotype-phenotype relationship in hereditary haemorrhagic telangiectasia. J Med Genet. 2006 Apr;43(4):371-7.
  47. Kilian A, Clancy MS, Olitsky S, Gossage JR, Faughnan ME. Screening for pulmonary and brain vascular malformations is the North American standard of care for patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT): A survey of HHT Centers of Excellence. Vascular Medicine (United Kingdom). 2021 Feb 1;26(1):53-5.
  48. Yang W, Liu A, Hung AL, Braileanu M, Wang JY, Caplan JM, et al. Lower risk of intracranial arteriovenous malformation hemorrhage in patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia. Neurosurgery. 2016 May 1;78(5):684-93.
  49. Willemse RB, Mager JJ, Westermann CJJ, Overtoom TTC, Mauser H, Wolbers JG. Bleeding risk of cerebrovascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. J Neurosurg. 2000;92(5).
  50. Kim H, Nelson J, Krings T, Terbrugge KG, McCulloch CE, Lawton MT, et al. Hemorrhage Rates from Brain Arteriovenous Malformation in Patients with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015;46(5).
  51. Wooderchak-Donahue WL, Akay G, Whitehead K, Briggs E, Stevenson DA, O'fallon B, et al. Phenotype of CM-AVM2 caused by variants in EPHB4: how much overlap with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT)? Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1098360021049911?ref=pdf_download& fr=RR-7&rr=876534956eb0b90c
  52. Orme CM, Boyden LM, Choate KA, Antaya RJ, King BA. Capillary malformation - Arteriovenous malformation syndrome: Review of the literature, proposed diagnostic criteria, and recommendations for management. Vol. 30, Pediatric Dermatology. 2013. p. 409-15.
  53. Chee D, Phillips R, Maixner W, Southwell BR, Hutson JM. The potential of capillary birthmarks as a significant marker for capillary malformation-arteriovenous malformation syndrome in children who had nontraumatic cerebral hemorrhage. J Pediatr Surg. 2010 Dec;45(12):2419-22.
  54. Krings T, Ozanne A, Chng SM, Alvarez H, Rodesch G, Lasjaunias PL. Neurovascular phenotypes in hereditary haemorrhagic telangiectasia patients according to age. Review of 50 consecutive patients aged 1 day-60 years. Vol. 47, Neuroradiology. 2005. p. 711-20.
  55. Tomarchio S, Portale A, Praticò AD, Catanzaro S, Polizzi A, Belfiore G, et al. Wyburn-Mason Syndrome. Vol. 16, Journal of Pediatric Neurology. Georg Thieme Verlag; 2018. p. 297-304.
  56. Eker OF, Boccardi E, Sure U, Patel MC, Alicante S, Alsafi A, et al. European Reference Network for Rare Vascular Diseases (VASCERN) position statement on cerebral screening in adults and children with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT). Orphanet J Rare Dis. 2020 Jun 29;15(1).
  57. Garg N, Khunger M, Gupta A, Kumar N. Optimal management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 5, Journal of Blood Medicine. Dove Medical Press Ltd; 2014. p. 191-206.
  58. Easey AJ, Wallace F, Hughes JMB, Jackson JE, Taylor WJ. Should asymptomatic patients with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT) be screened for cerebral vascular malformations? Data from 22 061 years of HHT patient life [Internet]. Vol. 74, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2003. Available from: www.jnnp.com
  59. Faughnan ME, Mager JJ, Hetts SW, Palda VA, Lang-Robertson K, Buscarini E, et al. Second international guidelines for the diagnosis and management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 173, Annals of Internal Medicine. American College of Physicians; 2020. p. 989-1001.
  60. Brinjikji W, Iyer VN, Wood CP, Lanzino G. Prevalence and characteristics of brain arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A systematic review and meta-analysis. Vol. 127, Journal of Neurosurgery. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 302-10.
  61. Latino GA, Al-Saleh S, Carpenter S, Ratjen F. The diagnostic yield of rescreening for arteriovenous malformations in children with hereditary hemorrhagic telangiectasia. In: Journal of Pediatrics. Mosby Inc.; 2014. p. 197-9.
  62. McDonald J, Bayrak-Toydemir P, Pyeritz RE. Hereditary hemorrhagic telangiectasia: An overview of diagnosis, management, and pathogenesis. Vol. 13, Genetics in Medicine. 2011. p. 607-16.
  63. Kroon S, Snijder RJ, Faughnan ME, Mager HJ. Systematic screening in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A review. Vol. 24, Current Opinion in Pulmonary Medicine. Lippincott Williams and Wilkins; 2018. p. 260-8.
  64. Beslow LA, Breimann J, Licht DJ, Waldman J, Fallacaro S, Pyeritz RE, et al. Cerebrovascular Malformations in a Pediatric Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia Cohort. Pediatr Neurol. 2020 Sep 1;110:49-54.
  65. Vella M, Alexander MD, Mabray MC, Cooke DL, Amans MR, Glastonbury CM, et al. Comparison of MRI, MRA, and DSA for detection of cerebral arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. American Journal of Neuroradiology. 2020 May 1;41(5):969-75.
  66. Valdivielso-Ramos M, Martin-Santiago A, Azaña JM, Hernández-Nuñez A, Vera A, Perez B, et al. Capillary malformation?arteriovenous malformation syndrome: a multicentre study. Clin Exp Dermatol. 2021 Mar 1;46(2):300-5.
  67. Sorenson TJ, Brinjikji W, Bortolotti C, Kaufmann G, Lanzino G. Recurrent Brain Arteriovenous Malformations (AVMs): A Systematic Review. World Neurosurg. 2018 Aug 1;116:e856-66.
  68. Jimenez JE, Gersey ZC, Wagner J, Snelling B, Ambekar S, Peterson EC. Role of follow-up imaging after resection of brain arteriovenous malformations in pediatric patients: A systematic review of the literature. Vol. 19, Journal of Neurosurgery: Pediatrics. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 149-56.
  69. Hak JF, Boulouis G, Kerleroux B, Benichi S, Stricker S, Gariel F, et al. Pediatric brain arteriovenous malformation recurrence: a cohort study, systematic review and meta-analysis. J Neurointerv Surg. 2021 Sep 28;neurintsurg-2021-017777.
  70. Lim 2021.
  71. McDowell MM, Agarwal N, Mao G, Johnson S, Kano H, Lunsford LD, et al. Long-term outcomes of pediatric arteriovenous malformations: The 30-year Pittsburgh experience. J Neurosurg Pediatr. 2020 Sep 1;26(3):275-82.
  72. Lauzier DC, Vellimana AK, Chatterjee AR, Osbun JW, Moran CJ, Zipfel GJ, et al. Return of the lesion: a meta-analysis of 1134 angiographically cured pediatric arteriovenous malformations. J Neurosurg Pediatr. 2021 Sep 10;28(6):677-84.
  73. Steinberg JA, Brandel MG, Kang KM, Rennert RC, Pannell & JS, Olson SE, et al. Arteriovenous malformation surgery in children: the Rady Children's Hospital experience (2002-2019). Available from: https://doi.org/10.1007/s00381-020-04994-9
  74. Hao Q, Zhang H, Han H, Jin H, Ma L, Li R, et al. Recurrence of Cerebral Arteriovenous Malformation Following Complete Obliteration Through Endovascular Embolization. Transl Stroke Res. 2023 Nov 13;
  75. Andreou A, Ioannidis I, Lalloo S, Nickolaos N, Byrne J V. Endovascular treatment of intracranial microarteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2008;109(6).
  76. Reig AS, Rajaram R, Simon S, Mericle RA. Complete angiographic obliteration of intracranial AVMs with endovascular embolization: incomplete embolic nidal opacification is associated with AVM recurrence. J Neurointerv Surg. 2010;2(3).
  77. Hofmeister C, Stapf C, Hartmann A, Sciacca RR, Mansmann U, TerBrugge K, et al. Demographic, morphological, and clinical characteristics of 1289 patients with brain arteriovenous malformation. Stroke. 2000;31(6).
  78. Langer DJ, Lasner TM, Hurst RW, Flamm ES, Zager EL, King JT. Hypertension, Small Size, and Deep Venous Drainage Are Associated with Risk of Hemorrhagic Presentation of Cerebral Arteriovenous Malformations [Internet]. Vol. 42. 1998. Available from: https://academic.oup.com/neurosurgery/article-abstract/42/3/481/2843342
  79. Brown RD, Wiebers DO, Forbes G, Michael O'fallon W, Piepgras DG, Marsh WR, et al. The natural history of unruptured intracranial arteriovenous malformations. Vol. 68, J Neurosurg. 1988.
  80. Davidoff CL, Lo Presti A, Rogers JM, Simons M, Assaad NNA, Stoodley MA, et al. Risk of First Hemorrhage of Brain Arteriovenous Malformations during Pregnancy: A Systematic Review of the Literature. Vol. 85, Clinical Neurosurgery. Oxford University Press; 2019. p. E806-14.
  81. Lee S, Kim Y, Navi BB, Abdelkhaleq R, Salazar-Marioni S, Blackburn SL, et al. Risk of intracranial hemorrhage associated with pregnancy in women with cerebral arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Aug 1;13(8):707-10.
  82. lo Buono V, Bonanno L, Corallo F, Sidoti A, Bramanti P, Marino S. Evaluation of Qualitative Outcomes after Surgical Intervention on Patients Affected by Arteriovenous Malformations. Journal of Stroke and Cerebrovascular Diseases. 2016 Dec 1;25(12):2947-52.
  83. Pohjola A, Oulasvirta E, Roine RP, Sintonen HP, Hafez A, Koroknay-Pál P, et al. Long-term health-related quality of life in 262 patients with brain arteriovenous malformation. Neurology. 2019 Oct 1;93(14):E1374-84.
  84. van der Schaaf IC, Brilstra EH, Rinkel GJE, Bossuyt PM, van Gijn ; J. Quality of Life, Anxiety, and Depression in Patients With an Untreated Intracranial Aneurysm or Arteriovenous Malformation [Internet]. 2002. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/hs0202.102335?url_ver=Z39.88- 2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed
  85. Rohn B, Haenggi D, Etminan N, Kunz M, Turowski B, Steiger HJ. Epilepsy, headache, and quality of life after resection of cerebral arteriovenous malformations. J Neurol Surg A Cent Eur Neurosurg. 2014;75(4):282-8.
  86. Stapf C, Moy CS, Overbey J, Moquete E, Parides M, Vicaut E, et al. INTERNATIONAL STROKE CONFERENCE ORAL ABSTRACTS SESSION TITLE: VASCULAR MALFORMATIONS ORAL ABSTRACTS Abstract 155: Health-Related Quality of Life in Patients With Unruptured Brain Avm Managed With or Without Interventional Therapy-The Aruba Trial. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/abs/10.1161/str.45.suppl_1.155
  87. Jansen O, Szikora I, Causin F, Brückmann H, Lobotesis K. Standards of practice in interventional neuroradiology. Neuroradiology. 2017 Jun 19;59(6):541-4.
  88. Choi IS, Lasjaunias P, Picard L, Bracard S, Byrne J, Feng L, et al. Standards of practice in interventional neuroradiology or endovascular neurosurgery: WFITN site conditions and technical operational guidelines. Interventional Neuroradiology. 2006;12(1).

Autorisatiedatum en geldigheid

Laatst beoordeeld  : 28-10-2024

Laatst geautoriseerd  : 28-10-2024

Geplande herbeoordeling  : 01-12-2029

De richtlijn zal worden opgenomen in een van de clusters voor modulaire herziening. Uiterlijk in 2029 bepaalt het bestuur van de Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie of de modules van deze richtlijn nog actueel zijn. De geldigheid van de richtlijn komt eerder te vervallen indien nieuwe ontwikkelingen aanleiding zijn een herzieningstraject te starten.

De Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie is regiehouder van deze richtlijn en eerstverantwoordelijke op het gebied van de actualiteitsbeoordeling van de richtlijn. De andere aan deze richtlijn deelnemende wetenschappelijke verenigingen of gebruikers van de richtlijn delen de verantwoordelijkheid en informeren de regiehouder over relevante ontwikkelingen binnen hun vakgebied.

Initiatief en autorisatie

Initiatief:
  • Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie
Geautoriseerd door:
  • Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie
  • Nederlandse Vereniging voor Neurologie
  • Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Verpleegkundigen en Verzorgenden Nederland

Samenstelling werkgroep

De werkgroepleden zijn door hun beroepsverenigingen gemandateerd voor deelname aan de werkgroep voor de ontwikkeling van deze richtlijn. De werkgroep is verantwoordelijk voor de integrale tekst van deze richtlijn.

 

Werkgroep

  • Prof. dr. H.D.(Jeroen) Boogaarts, Neurochirurg, Radboud UMC, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Dr. R. (Rene) van den Berg, neurointerventieradioloog, Amsterdam UMC (AMC), Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Dr. A (Adriaan) van Es, neurointerventieradioloog, Leids UMC, Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Dr. O.(Otto) Meijer, Radiotherapeut, Amsterdam UMC (VU), Nederlandse Vereniging voor Radiotherapie en Oncologie
  • Dr. E. (Ernst) Smid, Radiotherapeut, UMC Utrecht, Nederlandse Vereniging voor Radiotherapie en Oncologie
  • Drs. S.M. (Saskia) Maas, Klinisch Geneticus, Amsterdam UMC (AMC), Vereniging Klinische Genetica Nederland
  • Prof. dr. C.J.M. (Karin) Klijn, Neuroloog, Radboud UMC, Nederlandse Vereniging Neurologie
  • Dr. J.E.A.(Julie) Staals, Neuroloog, Maastricht UMC, Nederlandse Vereniging Neurologie
  • Dr. J.M. (Jonathan) Coutinho, Neuroloog, Amsterdam UMC (AMC), Nerderlandse Vereniging Neurologie
  • Prof. Dr. J.M.C (Marc) van Dijk, Neurochirurg, UMC Groningen, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Prof. Dr. A. (Bart) van der Zwan, Neurochirurg, UMC Utrecht, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Drs. B. (Bram) van der Pol, Neurochirurg, Elisabeth-Twee Steden ziekenhuis, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Mevrouw. H. (Harriette) Petersen-Baltussen, Verpleegkundig specialist Neurochirurgie, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Mevrouw S. (Suzanne) Wijdeven - de Bruijn, Patiëntvertegenwoordiger, Radboud UMC  
  • Dhr. M. (Michiel) Lindhout, Patiëntvertegenwoordiger, Vereniging hersenletsel.nl

Met ondersteuning van

  • Drs. W.F.E (Willemijn) Irvine, adviseur, Qualicura, Breda

Belangenverklaringen

De KNMG-code ter voorkoming van oneigenlijke beïnvloeding door belangenverstrengeling is gevolgd. Alle werkgroepleden hebben schriftelijk verklaard of zij in de laatste drie jaar directe financiële belangen (betrekking bij een commercieel bedrijf, persoonlijke financiële belangen, onderzoeksfinanciering) of indirecte belangen (persoonlijke relaties, reputatiemanagement, kennisvalorisatie) hebben gehad bij het ontwikkelen van de richtlijn IIH. Er zijn geen conflicterende belangen gemeld.  De ondertekende belangenverklaringen zijn op te vragen bij Qualicura.

Inbreng patiëntenperspectief

Twee patiëntenvertegenwoordigers hebben namens de patiëntenvereniging ‘Hersenletsel.nl’ en het platform ‘AVM in de hersenen’ in de werkgroep geparticipeerd tijdens het gehele proces. Daarnaast is de conceptrichtlijn geaccordeerd door de patiëntenvereniging ‘Hersenletsel.nl’.

Implementatie

In de verschillende fasen van de richtlijnontwikkeling is rekening gehouden met de implementatie van de richtlijn (module) en de praktische uitvoerbaarheid van de aanbevelingen. Daarbij is uitdrukkelijk gelet op factoren die de invoering van de richtlijn in de praktijk kunnen bevorderen of belemmeren. Het implementatieplan wordt gerapporteerd in de bijlagen.  

Werkwijze

Methode richtlijnontwikkeling

AGREE

Deze richtlijn is opgesteld conform de eisen vermeld in het rapport ‘Medisch Specialistische Richtlijnen 2.0’ van de adviescommissie Richtlijnen van de Raad Kwaliteit. Dit rapport is gebaseerd op het AGREE II instrument (5)at een internationaal breed geaccepteerd instrument is. Voor een stap-voor-stap beschrijving hoe een evidence-based richtlijn tot stand komt, wordt verwezen naar het stappenplan ‘Ontwikkeling van Medisch Specialistische Richtlijnen’ van het Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten.

 

Knelpuntenanalyse

Met de voorzitter en de werkgroep is een eerste inventarisatie van bestaande knelpunten gedaan. Vervolgens is in een invitational conference het conceptraamwerk besproken om aanvullende knelpunten te inventariseren. Voor de invitational conference zijn de gebruikelijke partijen uitgenodigd (zorgverleners, patiëntenorganisatie, zorgverzekeraars, koepels van ziekenhuizen en de IGZ). Deze richtlijn is ontwikkeld op basis van knelpunten, standaard diagnostiek of behandeling is niet verder uitgewerkt.

 

Werkwijze werkgroep

Uitgangsvragen en uitkomstmaten

Strategie voor zoeken en selecteren van literatuur

Voor iedere uitgangsvraag is een literatuursearch uitgevoerd door een literatuurspecialist. De deelnemers aan de werkgroep hebben uit de literatuursearch de literatuur geselecteerd die van belang leek te zijn voor het beantwoorden van de betreffende uitgangsvraag. Na de eerste selectie zijn de geïncludeerde artikelen full tekst beoordeeld op kwaliteit en inhoud. Alleen voor de module follow-up zijn de publicaties voor kinderen en volwassen gescheiden en apart beoordeeld. Een volledige overzicht van de zoekstrategie is beschikbaar in appendix A.

 

Kwaliteitsbeoordeling individuele studies

De relevante onderzoeksgegevens van alle geselecteerde artikelen zijn overzichtelijk weergegeven in  evidence tabellen. De individuele artikelen zijn beoordeeld aan de hand van verschillende Risk of Bias-methoden. De gebruikte methode is afhankelijk van de opzet van de studie. De evidence tabellen, GRADE tabellen en de Risk of Bias-tabellen zijn als bijlage aan de modules toegevoegd.

 

Samenvatten van de literatuur

De belangrijkste bevindingen uit de literatuur werden beschreven in de samenvatting van de literatuur.
 

Beoordelen van de kracht van het wetenschappelijke bewijs

Hieronder wordt beschreven hoe de kracht van het wetenschappelijke bewijs bij interventievragen en diagnostische vragen is beoordeeld.

 

A)        Interventievragen (vragen over therapie of screening)

De kracht van het wetenschappelijke bewijs werd bepaald volgens de GRADE-methodiek. GRADE staat voor ‘Grading Recommendations Assessment, Development and Evaluation’ (zie http://www.gradeworkinggroup.org/). GRADE onderscheidt vier gradaties voor de kwaliteit van het wetenschappelijk bewijs: hoog, redelijk, laag en zeer laag. Deze gradaties verwijzen naar de mate van zekerheid die er bestaat over de literatuurconclusie .

 

GRADE

Definitie

Hoog

  • er is hoge zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • het is zeer onwaarschijnlijk dat de literatuurconclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Redelijk*

  • er is redelijke zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • het is mogelijk dat de conclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Laag

  • er is lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • er is een reële kans dat de conclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Zeer laag

  • er is zeer lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • de literatuurconclusie is zeer onzeker.

*in 2017 heeft het Dutch GRADE Network bepaald dat de voorkeursformulering voor de op een na hoogste gradering ‘redelijk’ is in plaats van ‘matig’

 

B)        Diagnostische vragen (vragen over diagnostische tests, schade of bijwerkingen, etiologie en prognose)

De kracht van het wetenschappelijke bewijs werd eveneens bepaald volgens de GRADE-methode: GRADE-diagnostiek voor diagnostische vragen (6) en een generieke GRADE-methode voor vragen over schade of bijwerkingen, etiologie en prognose. In de gehanteerde generieke GRADE-methode zijn de basisprincipes van de GRADE-methodiek toegepast: het benoemen en prioriteren van de klinisch relevante uitkomstmaten, een systematische review per uitkomstmaat, en een beoordeling van bewijskracht op basis van de vijf GRADE-criteria (startpunt kracht van bewijs hoog; downgraden voor risk of bias, inconsistentie, indirectheid, imprecisie, en publicatiebias).

 

Formuleren van de conclusies

Voor elke relevante uitkomstmaat werd het wetenschappelijke bewijs samengevat in een of meerdere literatuurconclusies, waarbij het niveau van bewijs is bepaald volgens de GRADE-methodiek. De werkgroepleden maakten de balans op van elke uitgangsvraag (uiteindelijke conclusie). De bewijskracht wordt bepaald door de laagste bewijskracht gevonden bij een van de cruciale uitkomstmaten.

 

Overwegingen (van bewijs naar aanbeveling)

Om te komen tot een aanbeveling, zijn, naast (de kwaliteit van) het wetenschappelijke bewijs, ook andere aspecten van belang om mee te wegen, zoals de expertise van de werkgroepleden, de waarden en voorkeuren van de patiënt, kosten, beschikbaarheid van voorzieningen en organisatorische zaken. Deze aspecten worden, voor zover geen onderdeel van de literatuursamenvatting, vermeld en beoordeeld (gewogen) onder het kopje ‘Overwegingen’. Hierbij is ter onderbouwing soms gebruik gemaakt van artikelen die niet zijn geïncludeerd in de literatuursamenvatting, bijvoorbeeld door het ontbreken van de juiste studie-opzet of uitkomstmaten, maar die door de werkgroep van belang worden geacht bij het beantwoorden van de uitgangsvraag.

In de overwegingen is per uitgangsvraag gedefinieerd welke uitkomstmaten voor de patiënt relevant zijn, waarbij zowel naar gewenste als ongewenste effecten werd gekeken. De werkgroep waardeerde deze uitkomstmaten volgens hun relatieve belang bij de besluitvorming rondom aanbevelingen, als cruciaal (kritiek voor de besluitvorming), belangrijk (maar niet cruciaal) en onbelangrijk. Tevens definieerde de werkgroep tenminste voor de cruciale uitkomstmaten welke verschillen zij klinisch relevant vonden.

 

Formuleren van aanbevelingen

De aanbevelingen geven antwoord op de uitgangsvraag en zijn gebaseerd op het beschikbare wetenschappelijke bewijs, de belangrijkste overwegingen en een weging van de gunstige en ongunstige effecten van de relevante interventies. De kracht van het wetenschappelijke bewijs en het gewicht dat door de werkgroep wordt toegekend aan de overwegingen bepalen samen de sterkte van de aanbeveling. Conform de GRADE-methodiek sluit een lage bewijskracht van conclusies in de systematische literatuuranalyse een sterke aanbeveling niet a priori uit en zijn bij een hoge bewijskracht ook zwakke aanbevelingen mogelijk. De sterkte van de aanbeveling wordt altijd bepaald door weging van alle relevante argumenten tezamen.

 

Randvoorwaarden (Organisatie van zorg)

In de knelpuntenanalyse en bij de ontwikkeling van de richtlijn is expliciet rekening gehouden met de organisatie van zorg; alle aspecten die randvoorwaardelijk zijn voor het verlenen van zorg, zoals coördinatie, communicatie, (financiële) middelen, menskracht en infrastructuur. Randvoorwaarden die relevant zijn voor het beantwoorden van een specifieke uitgangsvraag maken onderdeel uit van de overwegingen bij de bewuste uitgangsvraag. Meer algemene, overkoepelende, of bijkomende aspecten van de organisatie van zorg worden behandeld in de module ‘Organisatie van zorg’.

 

Kennishiaten

Tijdens de ontwikkeling van deze richtlijn is systematisch gezocht naar onderzoek waarvan de resultaten bijdragen aan een antwoord op de uitgangsvragen. Bij elke uitgangsvraag is door de werkgroep nagegaan of er (aanvullend) wetenschappelijk onderzoek gewenst is om de uitgangsvraag te kunnen beantwoorden. Onderwerpen waarvoor aanvullend wetenschappelijk onderzoek van belang worden geacht, zijn als aanbeveling beschreven onder de kopjes ‘kennishiaten’ onder de betreffende modules. 

 

Commentaar- en autorisatiefase

De conceptrichtlijn is aan de betrokken (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt)organisaties voorgelegd ter commentaar. De commentaren zijn verzameld en besproken met de werkgroep. Naar aanleiding van de commentaren is de conceptrichtlijn aangepast en definitief vastgesteld door de werkgroep. De definitieve richtlijn is aan de deelnemende (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt)organisaties voorgelegd voor autorisatie en door hen geautoriseerd dan wel geaccordeerd.

 

Referenties

 

1.           Cenzato M, Boccardi E, Beghi E, Vajkoczy P, Szikora I, Motti E, et al. European consensus conference on unruptured brain AVMs treatment (Supported by EANS, ESMINT, EGKS, and SINCH). In: Acta Neurochirurgica. Springer-Verlag Wien; 2017. p. 1059–64.

 

2.           Kato Y, Dong V, Chaddad F, Takizawa K, Izumo T, Fukuda H, et al. Expert consensus on the management of brain arteriovenous malformations. Asian J Neurosurg. 2019;14(04).

 

3.           Pan P, Weinsheimer S, Cooke D, Winkler E, Abla A, Kim H, et al. Review of treatment and therapeutic targets in brain arteriovenous malformation. Vol. 41, Journal of Cerebral Blood Flow and Metabolism. 2021.

 

4.           Al-Shahi R, Fang JSY, Lewis SC. Prevalence of adults with brain arteriovenous malformations: a community based study in Scotland using capture-recapture analysis [Internet]. Vol. 73, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2002. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1738119/pdf/v073p00547.pdf

 

5.           Brouwers MC, Kho ME, Browman GP, Burgers JS, Cluzeau F, Feder G, et al. AGREE II: advancing guideline development, reporting and evaluation in health care. Can Med Assoc J. 2010 Dec 14;182(18):E839–42.

 

6.           Schünemann H, BJ, GG& OA. https://gdt.gradepro.org/app/handbook/handbook.html. 2013. The GRADE Handbook .

 

7.           da Costa L, Wallace MC, ter Brugge KG, O’Kelly C, Willinsky RA, Tymianski M. The natural history and predictive features of hemorrhage from brain arteriovenous malformations. Stroke. 2009 Jan 1;40(1):100–5.

 

8.           Kim BS, Sarma D, Lee SK, Terbrugge KG. Brain edema associated with unruptured brain arteriovenous malformations. Neuroradiology. 2009 May;51(5):327–35.

 

9.           Kim H, Al-Shahi Salman R, McCulloch CE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation: Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors. Neurology. 2014;83(7):590–7.

 

10.        Stapf C, Mast ; H, Sciacca ; R R, Choi ; J H, Khaw ; A v, Connolly ; E S, et al. Predictors of hemorrhage in patients with untreated brain arteriovenous malformation [Internet]. Vol. 66, NEUROLOGY. 2006. Available from: www.neurology.org

 

11.        Yamada S, Takagi Y, Nozaki K, Kikuta KI, Hashimoto N. Risk factors for subsequent hemorrhage in patients with cerebral arteriovenous malformations. J Neurosurg. 2007 Nov;107(5):965–72.

 

12.        Stefani MA, Sgarabotto Ribeiro D, Mohr JP. Grades of brain arteriovenous malformations and risk of hemorrhage and death. Ann Clin Transl Neurol. 2019 Mar 1;6(3):508–14.

 

13.        Brown RD, Wiebers DO, Forbes GS. Unruptured intracranial aneurysms and arteriovenous malformations: frequency of intracranial hemorrhage and relationship of lesions. Vol. 73, J Nearosurg. 1990.

 

14.        Lasjaunias PL, Landrieu P, Rodesch G, Alvarez H, Ozanne A, Holmin S, et al. Cerebral proliferative angiopathy: Clinical and angiographic description of an entity different from cerebral AVMs. Stroke. 2008 Mar;39(3):878–85.

 

15.        Catalina Vargas M, Castillo M. Magnetic Resonance Perfusion Imaging in Proliferative Cerebral Angiopathy [Internet]. 2011. Available from: www.jcat.org

 

16.        Madsen PJ, Lang SS, Pisapia JM, Storm PB, Hurst RW, Heuer GG. An institutional series and literature review of pial arteriovenous fistulas in the pediatric population. J Neurosurg Pediatr. 2013 Oct;12(4):344–50.

 

17.        Yang WH, Lu MS, Cheng YK, Wang TC. Pial arteriovenous fistula: A review of literature. Vol. 25, British Journal of Neurosurgery. 2011. p. 580–5.

 

18.        Goel A, Jain S, Shah A, Rai S, Gore S, Dharurkar P. Pial Arteriovenous Fistula: A Brief Review and Report of 14 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e873–81.

 

19.        Hetts SW, Cooke DL, Nelson J, Gupta N, Fullerton H, Amans MR, et al. Influence of patient age on angioarchitecture of brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2014;35(7):1376–80.

 

20.        Zafar A, Fiani B, Hadi H, Arshad M, Cathel A, Naeem M, et al. Cerebral vascular malformations and their imaging modalities. Neurological Sciences. 2020 Sep 25;41(9):2407–21.

 

21.        San Millán Ruíz D, Yilmaz H, Gailloud P. Cerebral developmental venous anomalies: Current concepts. Ann Neurol. 2009 Sep;66(3):271–83.

 

22.        Rinaldo L, Lanzino G, Flemming KD, Krings T, Brinjikji W. Symptomatic developmental venous anomalies. Acta Neurochir (Wien). 2020 May 11;162(5):1115–25.

 

23.        Gross BA, Puri AS, Popp AJ, Du R. Cerebral capillary telangiectasias: a meta-analysis and review of the literature. Neurosurg Rev. 2013 Apr 29;36(2):187–94.

 

24.        Laakso A, Hernesniemi J. Arteriovenous Malformations: Epidemiology and Clinical Presentation. Neurosurg Clin N Am. 2012 Jan 1;23(1):1–6.

 

25.        Chye CL, Wang KW, Chen HJ, Yeh SA, Tang JT, Liang CL. Haemorrhage rates of ruptured and unruptured brain arteriovenous malformation after radiosurgery: A nationwide population-based cohort study. BMJ Open. 2020 Oct 13;10(10).

 

26.        Cenzato M, Tartara F, D’Aliberti G, Bortolotti C, Cardinale F, Ligarotti G, et al. Unruptured Versus Ruptured AVMs: Outcome Analysis from a Multicentric Consecutive Series of 545 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e374–82.

 

27.        Aboukaïs R, Marinho P, Baroncini M, Bourgeois P, Leclerc X, Vinchon M, et al. Ruptured cerebral arteriovenous malformations: Outcomes analysis after microsurgery. Clin Neurol Neurosurg. 2015 Nov 1;138:137–42.

 

28.        Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Smajda S, Ciccio G, Desilles JP, et al. Endovascular treatment for low-grade (spetzler-martin I–II) brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2019;40(4):668–72.

 

29.        Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Pooyan A, Mowla A, Escalard S, et al. Endovascular treatment as the main approach for Spetzler-Martin grade III brain arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Mar 1;13(3):241–6.

 

30.        Ding D, Yen CP, Starke RM, Xu Z, Sheehan JP. Radiosurgery for ruptured intracranial arteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2014;121(2).

 

31.        Chen CJ, Ding D, Wang TR, Buell TJ, Ilyas A, Ironside N, et al. Microsurgery Versus Stereotactic Radiosurgery for Brain Arteriovenous Malformations: A Matched Cohort Study. Clin Neurosurg. 2019 Mar 1;84(3):696–707.

 

32.        Van Beijnum J, Bart Van Der Worp H, Buis DR, Al-Shahi R, Salman E, Kappelle LJ, et al. Treatment of Brain Arteriovenous Malformations A Systematic Review and Meta-analysis [Internet]. Available from: http://jama.jamanetwork.com/

 

33.        Beecher JS, Lyon K, Ban VS, Vance A, McDougall CM, Whitworth LA, et al. Delayed treatment of ruptured brain AVMs: is it ok to wait? J Neurosurg. 2017;128(4).

 

34.        Kim H, Al-Shahi Salman R, Edin Charles McCulloch FE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors [Internet]. 2014. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4141996/pdf/NEUROLOGY2013562652.pdf.

 

35.        van Beijnum J, Lovelock CE, Cordonnier C, Rothwell PM, Klijn CJM, Al-Shahi Salman R, et al. Outcome after spontaneous and arteriovenous malformation-related intracerebral haemorrhage: Population-based studies. Brain. 2009 Feb;132(2):537–43.

 

36.        Mohr JP, Parides MK, Stapf C, Moquete E, Moy CS, Overbey JR, et al. Medical management with or without interventional therapy for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): A multicentre, non-blinded, randomised trial. The Lancet. 2014;383(9917):614–21.

 

37.        Mohr JP, Overbey JR, Hartmann A, Kummer R von, Al-Shahi Salman R, Kim H, et al. Medical management with interventional therapy versus medical management alone for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): final follow-up of a multicentre, non-blinded, randomised controlled trial. Lancet Neurol. 2020 Jul 1;19(7):573–81.

 

38.        Al-Shahi Salman R, White PM, Counsell CE, Plessis J Du, Van Beijnum J, Josephson CB, et al. Outcome after conservative management or intervention for unruptured brain arteriovenous malformations. JAMA. 2014;311(16).

 

39.        Zuurbier SM, Salman RAS. Interventions for treating brain arteriovenous malformations in adults. Vol. 2019, Cochrane Database of Systematic Reviews. John Wiley and Sons Ltd; 2019.

 

40.        Karlsson B, Jokura H, Yang HC, Yamamoto M, Martinez R, Kawagishi J, et al. The NASSAU (New ASSessment of cerebral Arteriovenous Malformations yet Unruptured) Analysis: Are the Results from the ARUBA Trial Also Applicable to Unruptured Arteriovenous Malformations Deemed Suitable for Gamma Knife Surgery? Clin Neurosurg. 2019 Jul 1;85(1):E118–24.

 

41.        Bharatha A, Faughnan ME, Kim H, Pourmohamad T, Krings T, Bayrak-Toydemir P, et al. Brain arteriovenous malformation multiplicity predicts the diagnosis of hereditary hemorrhagic telangiectasia: Quantitative assessment. Stroke. 2012 Jan;43(1):72–8.

 

42.        Woodall MN, McGettigan M, Figueroa R, R Gossage J, Alleyne CH. Cerebral vascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: Clinical article. J Neurosurg. 2014 Jan;120(1):87–92.

 

43.        Matsubara S, Manzia JL, ter Brugge K, Willinsky RA, Montanera W, Faughnan ME. Angiographic and Clinical Characteristics of Patients with Cerebral Arteriovenous Malformations Associated with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Vol. 21, AJNR Am J Neuroradiol.

 

44.        Porteous MEM, Burn J, Proctor SJ. Hereditary haemorrhagic telangiectasia: A clinical analysis. J Med Genet. 1992;29(8).

 

45.        Brinjikji W, Iyer VN, Sorenson T, Lanzino G. Cerebrovascular Manifestations of Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015 Nov 1;46(11):3329–37.

 

46.        Letteboer TGW, Mager JJ, Snijder RJ, Koeleman BPC, Lindhout D, Ploos Van Amstel JK, et al. Genotype-phenotype relationship in hereditary haemorrhagic telangiectasia. J Med Genet. 2006 Apr;43(4):371–7.

 

47.        Kilian A, Clancy MS, Olitsky S, Gossage JR, Faughnan ME. Screening for pulmonary and brain vascular malformations is the North American standard of care for patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT): A survey of HHT Centers of Excellence. Vascular Medicine (United Kingdom). 2021 Feb 1;26(1):53–5.

 

48.        Yang W, Liu A, Hung AL, Braileanu M, Wang JY, Caplan JM, et al. Lower risk of intracranial arteriovenous malformation hemorrhage in patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia. Neurosurgery. 2016 May 1;78(5):684–93.

 

49.        Willemse RB, Mager JJ, Westermann CJJ, Overtoom TTC, Mauser H, Wolbers JG. Bleeding risk of cerebrovascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. J Neurosurg. 2000;92(5).

 

50.        Kim H, Nelson J, Krings T, Terbrugge KG, McCulloch CE, Lawton MT, et al. Hemorrhage Rates from Brain Arteriovenous Malformation in Patients with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015;46(5).

 

51.        Wooderchak-Donahue WL, Akay G, Whitehead K, Briggs E, Stevenson DA, O’fallon B, et al. Phenotype of CM-AVM2 caused by variants in EPHB4: how much overlap with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT)? Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1098360021049911?ref=pdf_download& fr=RR-7&rr=876534956eb0b90c

 

52.        Orme CM, Boyden LM, Choate KA, Antaya RJ, King BA. Capillary malformation - Arteriovenous malformation syndrome: Review of the literature, proposed diagnostic criteria, and recommendations for management. Vol. 30, Pediatric Dermatology. 2013. p. 409–15.

 

53.        Chee D, Phillips R, Maixner W, Southwell BR, Hutson JM. The potential of capillary birthmarks as a significant marker for capillary malformation-arteriovenous malformation syndrome in children who had nontraumatic cerebral hemorrhage. J Pediatr Surg. 2010 Dec;45(12):2419–22.

 

54.        Krings T, Ozanne A, Chng SM, Alvarez H, Rodesch G, Lasjaunias PL. Neurovascular phenotypes in hereditary haemorrhagic telangiectasia patients according to age. Review of 50 consecutive patients aged 1 day-60 years. Vol. 47, Neuroradiology. 2005. p. 711–20.

 

55.        Tomarchio S, Portale A, Praticò AD, Catanzaro S, Polizzi A, Belfiore G, et al. Wyburn-Mason Syndrome. Vol. 16, Journal of Pediatric Neurology. Georg Thieme Verlag; 2018. p. 297–304.

 

56.        Eker OF, Boccardi E, Sure U, Patel MC, Alicante S, Alsafi A, et al. European Reference Network for Rare Vascular Diseases (VASCERN) position statement on cerebral screening in adults and children with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT). Orphanet J Rare Dis. 2020 Jun 29;15(1).

 

57.        Garg N, Khunger M, Gupta A, Kumar N. Optimal management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 5, Journal of Blood Medicine. Dove Medical Press Ltd; 2014. p. 191–206.

 

58.        Easey AJ, Wallace F, Hughes JMB, Jackson JE, Taylor WJ. Should asymptomatic patients with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT) be screened for cerebral vascular malformations? Data from 22 061 years of HHT patient life [Internet]. Vol. 74, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2003. Available from: www.jnnp.com

 

59.        Faughnan ME, Mager JJ, Hetts SW, Palda VA, Lang-Robertson K, Buscarini E, et al. Second international guidelines for the diagnosis and management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 173, Annals of Internal Medicine. American College of Physicians; 2020. p. 989–1001.

 

60.        Brinjikji W, Iyer VN, Wood CP, Lanzino G. Prevalence and characteristics of brain arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A systematic review and meta-analysis. Vol. 127, Journal of Neurosurgery. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 302–10.

 

61.        Latino GA, Al-Saleh S, Carpenter S, Ratjen F. The diagnostic yield of rescreening for arteriovenous malformations in children with hereditary hemorrhagic telangiectasia. In: Journal of Pediatrics. Mosby Inc.; 2014. p. 197–9.

 

62.        McDonald J, Bayrak-Toydemir P, Pyeritz RE. Hereditary hemorrhagic telangiectasia: An overview of diagnosis, management, and pathogenesis. Vol. 13, Genetics in Medicine. 2011. p. 607–16.

 

63.        Kroon S, Snijder RJ, Faughnan ME, Mager HJ. Systematic screening in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A review. Vol. 24, Current Opinion in Pulmonary Medicine. Lippincott Williams and Wilkins; 2018. p. 260–8.

 

64.        Beslow LA, Breimann J, Licht DJ, Waldman J, Fallacaro S, Pyeritz RE, et al. Cerebrovascular Malformations in a Pediatric Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia Cohort. Pediatr Neurol. 2020 Sep 1;110:49–54.

 

65.        Vella M, Alexander MD, Mabray MC, Cooke DL, Amans MR, Glastonbury CM, et al. Comparison of MRI, MRA, and DSA for detection of cerebral arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. American Journal of Neuroradiology. 2020 May 1;41(5):969–75.

 

66.        Valdivielso-Ramos M, Martin-Santiago A, Azaña JM, Hernández-Nuñez A, Vera A, Perez B, et al. Capillary malformation−arteriovenous malformation syndrome: a multicentre study. Clin Exp Dermatol. 2021 Mar 1;46(2):300–5.

 

67.        Sorenson TJ, Brinjikji W, Bortolotti C, Kaufmann G, Lanzino G. Recurrent Brain Arteriovenous Malformations (AVMs): A Systematic Review. World Neurosurg. 2018 Aug 1;116:e856–66.

 

68.        Jimenez JE, Gersey ZC, Wagner J, Snelling B, Ambekar S, Peterson EC. Role of follow-up imaging after resection of brain arteriovenous malformations in pediatric patients: A systematic review of the literature. Vol. 19, Journal of Neurosurgery: Pediatrics. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 149–56.

 

69.        Hak JF, Boulouis G, Kerleroux B, Benichi S, Stricker S, Gariel F, et al. Pediatric brain arteriovenous malformation recurrence: a cohort study, systematic review and meta-analysis. J Neurointerv Surg. 2021 Sep 28;neurintsurg-2021-017777.

 

70.        Lim 2021.

 

71.        McDowell MM, Agarwal N, Mao G, Johnson S, Kano H, Lunsford LD, et al. Long-term outcomes of pediatric arteriovenous malformations: The 30-year Pittsburgh experience. J Neurosurg Pediatr. 2020 Sep 1;26(3):275–82.

 

72.        Lauzier DC, Vellimana AK, Chatterjee AR, Osbun JW, Moran CJ, Zipfel GJ, et al. Return of the lesion: a meta-analysis of 1134 angiographically cured pediatric arteriovenous malformations. J Neurosurg Pediatr. 2021 Sep 10;28(6):677–84.

 

73.        Steinberg JA, Brandel MG, Kang KM, Rennert RC, Pannell & JS, Olson SE, et al. Arteriovenous malformation surgery in children: the Rady Children’s Hospital experience (2002-2019). Available from: https://doi.org/10.1007/s00381-020-04994-9

 

74.        Hao Q, Zhang H, Han H, Jin H, Ma L, Li R, et al. Recurrence of Cerebral Arteriovenous Malformation Following Complete Obliteration Through Endovascular Embolization. Transl Stroke Res. 2023 Nov 13;

 

75.        Andreou A, Ioannidis I, Lalloo S, Nickolaos N, Byrne J V. Endovascular treatment of intracranial microarteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2008;109(6).

 

76.        Reig AS, Rajaram R, Simon S, Mericle RA. Complete angiographic obliteration of intracranial AVMs with endovascular embolization: incomplete embolic nidal opacification is associated with AVM recurrence. J Neurointerv Surg. 2010;2(3).

 

77.        Hofmeister C, Stapf C, Hartmann A, Sciacca RR, Mansmann U, TerBrugge K, et al. Demographic, morphological, and clinical characteristics of 1289 patients with brain arteriovenous malformation. Stroke. 2000;31(6).

 

78.        Langer DJ, Lasner TM, Hurst RW, Flamm ES, Zager EL, King JT. Hypertension, Small Size, and Deep Venous Drainage Are Associated with Risk of Hemorrhagic Presentation of Cerebral Arteriovenous Malformations [Internet]. Vol. 42. 1998. Available from: https://academic.oup.com/neurosurgery/article-abstract/42/3/481/2843342

 

79.        Brown RD, Wiebers DO, Forbes G, Michael O’fallon W, Piepgras DG, Marsh WR, et al. The natural history of unruptured intracranial arteriovenous malformations. Vol. 68, J Neurosurg. 1988.

 

80.        Davidoff CL, Lo Presti A, Rogers JM, Simons M, Assaad NNA, Stoodley MA, et al. Risk of First Hemorrhage of Brain Arteriovenous Malformations during Pregnancy: A Systematic Review of the Literature. Vol. 85, Clinical Neurosurgery. Oxford University Press; 2019. p. E806–14.

 

81.        Lee S, Kim Y, Navi BB, Abdelkhaleq R, Salazar-Marioni S, Blackburn SL, et al. Risk of intracranial hemorrhage associated with pregnancy in women with cerebral arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Aug 1;13(8):707–10.

 

82.        lo Buono V, Bonanno L, Corallo F, Sidoti A, Bramanti P, Marino S. Evaluation of Qualitative Outcomes after Surgical Intervention on Patients Affected by Arteriovenous Malformations. Journal of Stroke and Cerebrovascular Diseases. 2016 Dec 1;25(12):2947–52.

 

83.        Pohjola A, Oulasvirta E, Roine RP, Sintonen HP, Hafez A, Koroknay-Pál P, et al. Long-term health-related quality of life in 262 patients with brain arteriovenous malformation. Neurology. 2019 Oct 1;93(14):E1374–84.

 

84.        van der Schaaf IC, Brilstra EH, Rinkel GJE, Bossuyt PM, van Gijn ; J. Quality of Life, Anxiety, and Depression in Patients With an Untreated Intracranial Aneurysm or Arteriovenous Malformation [Internet]. 2002. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/hs0202.102335?url_ver=Z39.88-
2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed

 

85.        Rohn B, Haenggi D, Etminan N, Kunz M, Turowski B, Steiger HJ. Epilepsy, headache, and quality of life after resection of cerebral arteriovenous malformations. J Neurol Surg A Cent Eur Neurosurg. 2014;75(4):282–8.

 

86.        Stapf C, Moy CS, Overbey J, Moquete E, Parides M, Vicaut E, et al. INTERNATIONAL STROKE CONFERENCE ORAL ABSTRACTS SESSION TITLE: VASCULAR MALFORMATIONS ORAL ABSTRACTS Abstract 155: Health-Related Quality of Life in Patients With Unruptured Brain Avm Managed With or Without Interventional Therapy-The Aruba Trial. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/abs/10.1161/str.45.suppl_1.155

 

87.        Jansen O, Szikora I, Causin F, Brückmann H, Lobotesis K. Standards of practice in interventional neuroradiology. Neuroradiology. 2017 Jun 19;59(6):541–4.

 

88.        Choi IS, Lasjaunias P, Picard L, Bracard S, Byrne J, Feng L, et al. Standards of practice in interventional neuroradiology or endovascular neurosurgery: WFITN site conditions and technical operational guidelines. Interventional Neuroradiology. 2006;12(1).

Zoekverantwoording

Zoekacties zijn opvraagbaar. Neem hiervoor contact op met de Richtlijnendatabase.

Volgende:
Differentiaal diagnose