Terug naar zoekresultaten

Cerebrale arterioveneuze malformatie (AVM)

Volgen
Initiatief: NVvN Aantal modules: 10
Bijlagen
Download richtlijn

Bloedingsrisico en leefstijl

Beoordeeld: 28-10-2024

Uitgangsvraag

7.1   Wat is de invloed van hypertensie op het bloedingsrisico van een AVM

 

7.2   Wat is de invloed van activiteiten die mogelijk gepaard gaan met verhoging van de intracraniële druk op het bloedingsrisico van een AVM?

 

7.3   Wat is de invloed van zwangerschap en bevalling op het bloedingsrisico van een AVM

Aanbeveling

Behandel hypertensie volgens adviezen uit de richtlijn CVRM.

 

Het ontraden van intracraniële druk verhogende activiteiten (bv. sporten ) is niet nodig.

 

Bij een patiënte met een AVM dat nooit heeft gebloed is er geen reden om vanwege een zwangerschapswens behandeling te adviseren.

Overwegingen

Kwaliteit van bewijs

Alle conclusies zijn beoordeeld met GRADE. De studies over hypertensie leveren slechts indirect bewijs, daar de resultaten zijn uitgedrukt in het risico op presentatie van het AVM met bloeding en niet het krijgen van een AVM bloeding, vergeleken met patiënten zonder hypertensie.

De kwaliteit van bewijs voor de bloedingskans bij een zwangerschap is zeer laag omdat er werd afgewaardeerd voor een hoog overall risico op bias in de geïncludeerde studies, er sprake is van zowel inconsistentie in de puntschattingen van het jaarlijks bloedingsrisico, als sterke heterogeniteit in de patiëntgroepen en inclusiecriteria tussen geïncludeerde studies.

 

In de analyse zijn er zowel studies gevonden die wél als studies die geen verhoogd risico op een bloeding uit een AVM laten zien. Daarnaast zijn er beperkingen in de kwaliteit van deze studies. Het is daarom niet mogelijk om een definitief antwoord te geven op de vraag of er een verhoogde kans op bloeding tijdens de zwangerschap en het puerperium is.

 

Professioneel perspectief

Het bewijs dat is gevonden over de invloed van hypertensie op het bloedingsrisico is onduidelijk. De werkgroep adviseert daarom bij patienten met een AVM de diagnstiek en behandeling van hypertensie te benaderen zoals in de algemene bevolking.

 

Er is geen bewijs dat druk verhogende activiteiten het risico op een bloeding uit een AVM verhogen. De werkgroep adviseert dan ook dat er geen grond is om bepaalde activiteiten te ontraden. 

 

De beschikbare studieresultaten zijn onvoldoende om met zekerheid te kunnen concluderen of er een verhoogde kans is op een bloeding uit een AVM tijdens de zwangerschap en het puerperium.

Het is van belang de patiënt te informeren over wat we wel weten en nog niet. De werkgroep is van mening dat zwangerschapswens geen reden is om preventief een AVM te behandelen.

Een belangrijke vraag die voorkomt in de praktijk bij zwangere vrouwen met een AVM is of zij vaginaal kunnen bevallen. De zorg is dat bij een vaginale bevalling, met name in de persfase, de intracraniele druk verhoogt en een bloeding kan uitlokken. Er is in de literatuur aanwijzing dat de bevalling zelf geen uitlokkende factor voor een bloeding is.  

De werkgroep adviseert wel om een patiënt met een AVM in het ziekenhuis te laten bevallen.

Op basis van de beschikbare literatuur adviseert de werkgroep dat er geen reden is om een patiënte met een AVM zwangerschap te ontraden.  

 

Balans van gewenste en ongewenste effecten

Er zijn heel wat hypothesen, soms gesteld door patiënten zelf, over of een bepaalde activiteit al dan niet invloed kan hebben op het ontstaan van een bloeding. Het uit voorzorg ontraden van deze activiteiten, kan grote invloed hebben op de kwaliteit van leven van de patiënt en is volgens de werkgroep niet geïndiceerd.

 

Patiëntenperspectief

De geconsulteerde patiënten geven aan het liefst duidelijkheid te krijgen. Wanneer dit niet mogelijk is, bij gebrek aan bewijs bijvoorbeeld, waarderen zij eerlijkheid van hun behandelend arts. Het samen beslissen is hierin voor de meeste patiënten belangrijk.

 

Kennishiaat

Over dit onderwerp zijn nog veel dingen onduidelijk. Met name over het bloedingsrisico tijdens en na een zwangerschap zijn aanvullende inzichten essentieel voor een goede voorlichting. Idealiter zou het effect van zwangerschap op het bloedingsrisico van cerebrale AVM’s onderzocht moeten worden in een grote prospectieve populatie-gebaseerde studie. Een dergelijk studiedesign zou voor alle vrouwen met cerebrale AVM’s informatie opleveren over het absolute risico op bloeding tijdens een zwangerschap, de bevallilng en het puerperium.

 

Rationale van de aanbeveling

De informatie over leefstijlfactoren en zwangerschap en het risico op een AVM bloeding is beperkt. De werkgroep staat achter behandeling van factoren waarvan bekend is dat ze in het algemeen niet bevorderlijk zijn voor de gezondheid, maar ontraad handelen en of adviseren op basis van onbevestigde hypothesen.

Onderbouwing

De gemiddelde leeftijd van patiënten bij wie een AVM in de hersenen wordt gevonden is in een grote serie 31 jaar(77). De diagnose AVM of een hersenbloeding uit een AVM, heeft een enorme impact op het levensperspectief en leidt bij patiënten frequent tot vragen over hoe zij het risico op een (recidief) bloeding kunnen vermijden, dan wel verkleinen.

 

De meest gestelde vragen van patiënten en behandelaars gaan over of bepaalde activiteiten zoals sporten, het bespelen van een blaasinstrument, of seksuele activiteit, invloed hebben op het risico op een AVM bloeding. Ook vragen patiënten of het verbeteren van hun leefstijl de kans op een bloeding kan verkleinen en of een hoge bloeddruk de kans op een (recidief) bloeding verhoogt. Daarnaast speelt bij vrouwen in de vruchtbare leeftijd de vraag of zwangerschap en een vaginale bevalling het risico van een hersenbloeding beïnvloedt.

 

Vanwege de veelheid aan factoren die mogelijk geassocieerd zijn met een verhoogde kans op (recidief) bloeding, is door de werkgroep een selectie gemaakt van de drie factoren waar het meest naar gevraagd wordt in de spreekkamer. Hiermee is gekozen te kijken naar de invloed van hypertensie, intracraniële druk verhogende activiteiten en zwangerschap.

 

Kwaliteit van bewijs met GRADE: Laag ++

Het is onduidellijk of er een associatie bestaat tussen hypertensie en een hoger bloedingsrisico bij patiënten met een niet-gebloed AVM.

 

Referentie (78,80):

 

 

Kwaliteit van bewijs met GRADE: Zeer Laag +

Het is onduidelijk of patiënten met een (ongebloed) cerebraal AVM een hogere kans hebben op bloeding tijdens de zwangerschap en in het puerperium.

 

Referentie: (80,81)

7a. Wat is de invloed van hypertensie op het bloedingsrisico van een AVM
Over de invloed van hypertensie op het risico op een AVM  werden paar kleine observationele studies gevonden van oudere datum met uiteenlopende resultaten. In een studie wordt beschreven dat hypertensie een significant voorspellend is voor een AVM bloeding. In deze studie (n=100) werden patiënten die zich presenteerden met een AVM dat gebloed heeft vergeleken met patiënten waar er een andere wijze van presentatie was. (78). In een andere studie in 166 patiënten met een AVM dat nooit had gebloed, was hypertensie geen voorspeller voor het ontstaan van een bloeding tijdens follow-up (79).

 

7b. Wat is de invloed van intracraniële druk verhogende activiteiten op het bloedingsrisico van een AVM
Wij vonden geen relevante studies over de associatie van sporten, persen, seksuele activiteit, sauna bezoek of het bespelen van een blaasinstrument en een bloeding uit een AVM.

 

7c. Wat is de invloed van zwangerschap op het bloedingsrisico van een AVM

Een systematische review (80) beschrijft zeven observationele studies met als uitkomstmaat het jaarlijkse risico op een eerste bloeding tijdens zwangerschap. Van deze zeven studies konden slechts 3 studies met 4 cohorten gebruikt worden voor analyse. In deze analyse is data uit 47 cerebrale AVM bloedingen gedurende de zwangerschap geanalyseerd. Deze data is samengesteld uit voornamelijk patiënten met een ongebloede AVM’s, één van de cohorten includeerde ook patiënten met gebloede AVM’s voor de zwangerschap. Het jaarlijks risico op een eerste intercraniële bloeding was 3.0% (95% CI: 1.7- 5.2%); 3.5% (95% CI: 2.4-4.5%); 8.6% (95% CI: 1.8-25%); en 30% (95% CI: 18-49%). Alleen het resultaat van het laatstgenoemde cohort levert een statistische significant verhoogd risico op met een relatieve risk ratio van 6.8 (6.8, 95% CI: 3.6-13). In geen van de 7 studies trad een bloeding op tijdens de bevalling.

 

In een cohort-crossover  studie op basis van ziekenhuis opnames in drie staten van de Verenigde staten en ICD 9 codes voor AVM’s en intracraniele bloeding, was het risico op een bloeding uit een AVM tijdens de zwangerschap en het puerperium zo’n drie keer hoger dan in de controle periode voor de zwangerschap (RR 3,27 95% Cl 1,67 – 6,43) (81).

Bij deze uitgangsvraag is systematisch literatuuronderzoek verricht. De zoekmethode is opvraagbaar. Neem hiervoor contact op met de Richtlijnendatabase. De volgende criteria zijn gehanteerd:

 

Inclusie

Type studies

Prognostische studies  

Patient

AVM

Exposure

Zwangerschap en postpartum (inclusief bevalling )

Hypertensie

Intracraniële druk verhogende activiteiten

Outcome

Bloedingsrisico

Exclusie

 

Sample size <10 

Gepubliceerd voor het jaar 2000

Case reports 

Editorials    

Conference abstracts    

 

Van alle op basis van titel/abstract geïncludeerde resultaten zijn er (n = 16) gelabeld als relevant voor deze vraag. Na het fulltext beoordelen van deze artikelen zijn er (n = 4) geïncludeerd voor de analyse.

  1. Cenzato M, Boccardi E, Beghi E, Vajkoczy P, Szikora I, Motti E, et al. European consensus conference on unruptured brain AVMs treatment (Supported by EANS, ESMINT, EGKS, and SINCH). In: Acta Neurochirurgica. Springer-Verlag Wien; 2017. p. 1059-64.
  2. Kato Y, Dong V, Chaddad F, Takizawa K, Izumo T, Fukuda H, et al. Expert consensus on the management of brain arteriovenous malformations. Asian J Neurosurg. 2019;14(04).
  3. Pan P, Weinsheimer S, Cooke D, Winkler E, Abla A, Kim H, et al. Review of treatment and therapeutic targets in brain arteriovenous malformation. Vol. 41, Journal of Cerebral Blood Flow and Metabolism. 2021.
  4. Al-Shahi R, Fang JSY, Lewis SC. Prevalence of adults with brain arteriovenous malformations: a community based study in Scotland using capture-recapture analysis [Internet]. Vol. 73, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2002. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1738119/pdf/v073p00547.pdf
  5. Brouwers MC, Kho ME, Browman GP, Burgers JS, Cluzeau F, Feder G, et al. AGREE II: advancing guideline development, reporting and evaluation in health care. Can Med Assoc J. 2010 Dec 14;182(18):E839-42.
  6. Schünemann H, BJ, GG& OA. https://gdt.gradepro.org/app/handbook/handbook.html. 2013. The GRADE Handbook.
  7. da Costa L, Wallace MC, ter Brugge KG, O'Kelly C, Willinsky RA, Tymianski M. The natural history and predictive features of hemorrhage from brain arteriovenous malformations. Stroke. 2009 Jan 1;40(1):100-5.
  8. Kim BS, Sarma D, Lee SK, Terbrugge KG. Brain edema associated with unruptured brain arteriovenous malformations. Neuroradiology. 2009 May;51(5):327-35.
  9. Kim H, Al-Shahi Salman R, McCulloch CE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation: Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors. Neurology. 2014;83(7):590-7.
  10. Stapf C, Mast ; H, Sciacca ; R R, Choi ; J H, Khaw ; A v, Connolly ; E S, et al. Predictors of hemorrhage in patients with untreated brain arteriovenous malformation [Internet]. Vol. 66, NEUROLOGY. 2006. Available from: www.neurology.org
  11. Yamada S, Takagi Y, Nozaki K, Kikuta KI, Hashimoto N. Risk factors for subsequent hemorrhage in patients with cerebral arteriovenous malformations. J Neurosurg. 2007 Nov;107(5):965-72.
  12. Stefani MA, Sgarabotto Ribeiro D, Mohr JP. Grades of brain arteriovenous malformations and risk of hemorrhage and death. Ann Clin Transl Neurol. 2019 Mar 1;6(3):508-14.
  13. Brown RD, Wiebers DO, Forbes GS. Unruptured intracranial aneurysms and arteriovenous malformations: frequency of intracranial hemorrhage and relationship of lesions. Vol. 73, J Nearosurg. 1990.
  14. Lasjaunias PL, Landrieu P, Rodesch G, Alvarez H, Ozanne A, Holmin S, et al. Cerebral proliferative angiopathy: Clinical and angiographic description of an entity different from cerebral AVMs. Stroke. 2008 Mar;39(3):878-85.
  15. Catalina Vargas M, Castillo M. Magnetic Resonance Perfusion Imaging in Proliferative Cerebral Angiopathy [Internet]. 2011. Available from: www.jcat.org
  16. Madsen PJ, Lang SS, Pisapia JM, Storm PB, Hurst RW, Heuer GG. An institutional series and literature review of pial arteriovenous fistulas in the pediatric population. J Neurosurg Pediatr. 2013 Oct;12(4):344-50.
  17. Yang WH, Lu MS, Cheng YK, Wang TC. Pial arteriovenous fistula: A review of literature. Vol. 25, British Journal of Neurosurgery. 2011. p. 580-5.
  18. Goel A, Jain S, Shah A, Rai S, Gore S, Dharurkar P. Pial Arteriovenous Fistula: A Brief Review and Report of 14 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e873-81.
  19. Hetts SW, Cooke DL, Nelson J, Gupta N, Fullerton H, Amans MR, et al. Influence of patient age on angioarchitecture of brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2014;35(7):1376-80.
  20. Zafar A, Fiani B, Hadi H, Arshad M, Cathel A, Naeem M, et al. Cerebral vascular malformations and their imaging modalities. Neurological Sciences. 2020 Sep 25;41(9):2407-21.
  21. San Millán Ruíz D, Yilmaz H, Gailloud P. Cerebral developmental venous anomalies: Current concepts. Ann Neurol. 2009 Sep;66(3):271-83.
  22. Rinaldo L, Lanzino G, Flemming KD, Krings T, Brinjikji W. Symptomatic developmental venous anomalies. Acta Neurochir (Wien). 2020 May 11;162(5):1115-25.
  23. Gross BA, Puri AS, Popp AJ, Du R. Cerebral capillary telangiectasias: a meta-analysis and review of the literature. Neurosurg Rev. 2013 Apr 29;36(2):187-94.
  24. Laakso A, Hernesniemi J. Arteriovenous Malformations: Epidemiology and Clinical Presentation. Neurosurg Clin N Am. 2012 Jan 1;23(1):1-6.
  25. Chye CL, Wang KW, Chen HJ, Yeh SA, Tang JT, Liang CL. Haemorrhage rates of ruptured and unruptured brain arteriovenous malformation after radiosurgery: A nationwide population-based cohort study. BMJ Open. 2020 Oct 13;10(10).
  26. Cenzato M, Tartara F, D'Aliberti G, Bortolotti C, Cardinale F, Ligarotti G, et al. Unruptured Versus Ruptured AVMs: Outcome Analysis from a Multicentric Consecutive Series of 545 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e374-82.
  27. Aboukaïs R, Marinho P, Baroncini M, Bourgeois P, Leclerc X, Vinchon M, et al. Ruptured cerebral arteriovenous malformations: Outcomes analysis after microsurgery. Clin Neurol Neurosurg. 2015 Nov 1;138:137-42.
  28. Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Smajda S, Ciccio G, Desilles JP, et al. Endovascular treatment for low-grade (spetzler-martin I-II) brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2019;40(4):668-72.
  29. Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Pooyan A, Mowla A, Escalard S, et al. Endovascular treatment as the main approach for Spetzler-Martin grade III brain arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Mar 1;13(3):241-6.
  30. Ding D, Yen CP, Starke RM, Xu Z, Sheehan JP. Radiosurgery for ruptured intracranial arteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2014;121(2).
  31. Chen CJ, Ding D, Wang TR, Buell TJ, Ilyas A, Ironside N, et al. Microsurgery Versus Stereotactic Radiosurgery for Brain Arteriovenous Malformations: A Matched Cohort Study. Clin Neurosurg. 2019 Mar 1;84(3):696-707.
  32. Van Beijnum J, Bart Van Der Worp H, Buis DR, Al-Shahi R, Salman E, Kappelle LJ, et al. Treatment of Brain Arteriovenous Malformations A Systematic Review and Meta-analysis [Internet]. Available from: http://jama.jamanetwork.com/
  33. Beecher JS, Lyon K, Ban VS, Vance A, McDougall CM, Whitworth LA, et al. Delayed treatment of ruptured brain AVMs: is it ok to wait? J Neurosurg. 2017;128(4).
  34. Kim H, Al-Shahi Salman R, Edin Charles McCulloch FE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors [Internet]. 2014. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4141996/pdf/NEUROLOGY2013562652.pdf.
  35. van Beijnum J, Lovelock CE, Cordonnier C, Rothwell PM, Klijn CJM, Al-Shahi Salman R, et al. Outcome after spontaneous and arteriovenous malformation-related intracerebral haemorrhage: Population-based studies. Brain. 2009 Feb;132(2):537-43.
  36. Mohr JP, Parides MK, Stapf C, Moquete E, Moy CS, Overbey JR, et al. Medical management with or without interventional therapy for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): A multicentre, non-blinded, randomised trial. The Lancet. 2014;383(9917):614-21.
  37. Mohr JP, Overbey JR, Hartmann A, Kummer R von, Al-Shahi Salman R, Kim H, et al. Medical management with interventional therapy versus medical management alone for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): final follow-up of a multicentre, non-blinded, randomised controlled trial. Lancet Neurol. 2020 Jul 1;19(7):573-81.
  38. Al-Shahi Salman R, White PM, Counsell CE, Plessis J Du, Van Beijnum J, Josephson CB, et al. Outcome after conservative management or intervention for unruptured brain arteriovenous malformations. JAMA. 2014;311(16).
  39. Zuurbier SM, Salman RAS. Interventions for treating brain arteriovenous malformations in adults. Vol. 2019, Cochrane Database of Systematic Reviews. John Wiley and Sons Ltd; 2019.
  40. Karlsson B, Jokura H, Yang HC, Yamamoto M, Martinez R, Kawagishi J, et al. The NASSAU (New ASSessment of cerebral Arteriovenous Malformations yet Unruptured) Analysis: Are the Results from the ARUBA Trial Also Applicable to Unruptured Arteriovenous Malformations Deemed Suitable for Gamma Knife Surgery? Clin Neurosurg. 2019 Jul 1;85(1):E118-24.
  41. Bharatha A, Faughnan ME, Kim H, Pourmohamad T, Krings T, Bayrak-Toydemir P, et al. Brain arteriovenous malformation multiplicity predicts the diagnosis of hereditary hemorrhagic telangiectasia: Quantitative assessment. Stroke. 2012 Jan;43(1):72-8.
  42. Woodall MN, McGettigan M, Figueroa R, R Gossage J, Alleyne CH. Cerebral vascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: Clinical article. J Neurosurg. 2014 Jan;120(1):87-92.
  43. Matsubara S, Manzia JL, ter Brugge K, Willinsky RA, Montanera W, Faughnan ME. Angiographic and Clinical Characteristics of Patients with Cerebral Arteriovenous Malformations Associated with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Vol. 21, AJNR Am J Neuroradiol.
  44. Porteous MEM, Burn J, Proctor SJ. Hereditary haemorrhagic telangiectasia: A clinical analysis. J Med Genet. 1992;29(8).
  45. Brinjikji W, Iyer VN, Sorenson T, Lanzino G. Cerebrovascular Manifestations of Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015 Nov 1;46(11):3329-37.
  46. Letteboer TGW, Mager JJ, Snijder RJ, Koeleman BPC, Lindhout D, Ploos Van Amstel JK, et al. Genotype-phenotype relationship in hereditary haemorrhagic telangiectasia. J Med Genet. 2006 Apr;43(4):371-7.
  47. Kilian A, Clancy MS, Olitsky S, Gossage JR, Faughnan ME. Screening for pulmonary and brain vascular malformations is the North American standard of care for patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT): A survey of HHT Centers of Excellence. Vascular Medicine (United Kingdom). 2021 Feb 1;26(1):53-5.
  48. Yang W, Liu A, Hung AL, Braileanu M, Wang JY, Caplan JM, et al. Lower risk of intracranial arteriovenous malformation hemorrhage in patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia. Neurosurgery. 2016 May 1;78(5):684-93.
  49. Willemse RB, Mager JJ, Westermann CJJ, Overtoom TTC, Mauser H, Wolbers JG. Bleeding risk of cerebrovascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. J Neurosurg. 2000;92(5).
  50. Kim H, Nelson J, Krings T, Terbrugge KG, McCulloch CE, Lawton MT, et al. Hemorrhage Rates from Brain Arteriovenous Malformation in Patients with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015;46(5).
  51. Wooderchak-Donahue WL, Akay G, Whitehead K, Briggs E, Stevenson DA, O'fallon B, et al. Phenotype of CM-AVM2 caused by variants in EPHB4: how much overlap with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT)? Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1098360021049911?ref=pdf_download& fr=RR-7&rr=876534956eb0b90c
  52. Orme CM, Boyden LM, Choate KA, Antaya RJ, King BA. Capillary malformation - Arteriovenous malformation syndrome: Review of the literature, proposed diagnostic criteria, and recommendations for management. Vol. 30, Pediatric Dermatology. 2013. p. 409-15.
  53. Chee D, Phillips R, Maixner W, Southwell BR, Hutson JM. The potential of capillary birthmarks as a significant marker for capillary malformation-arteriovenous malformation syndrome in children who had nontraumatic cerebral hemorrhage. J Pediatr Surg. 2010 Dec;45(12):2419-22.
  54. Krings T, Ozanne A, Chng SM, Alvarez H, Rodesch G, Lasjaunias PL. Neurovascular phenotypes in hereditary haemorrhagic telangiectasia patients according to age. Review of 50 consecutive patients aged 1 day-60 years. Vol. 47, Neuroradiology. 2005. p. 711-20.
  55. Tomarchio S, Portale A, Praticò AD, Catanzaro S, Polizzi A, Belfiore G, et al. Wyburn-Mason Syndrome. Vol. 16, Journal of Pediatric Neurology. Georg Thieme Verlag; 2018. p. 297-304.
  56. Eker OF, Boccardi E, Sure U, Patel MC, Alicante S, Alsafi A, et al. European Reference Network for Rare Vascular Diseases (VASCERN) position statement on cerebral screening in adults and children with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT). Orphanet J Rare Dis. 2020 Jun 29;15(1).
  57. Garg N, Khunger M, Gupta A, Kumar N. Optimal management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 5, Journal of Blood Medicine. Dove Medical Press Ltd; 2014. p. 191-206.
  58. Easey AJ, Wallace F, Hughes JMB, Jackson JE, Taylor WJ. Should asymptomatic patients with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT) be screened for cerebral vascular malformations? Data from 22 061 years of HHT patient life [Internet]. Vol. 74, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2003. Available from: www.jnnp.com
  59. Faughnan ME, Mager JJ, Hetts SW, Palda VA, Lang-Robertson K, Buscarini E, et al. Second international guidelines for the diagnosis and management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 173, Annals of Internal Medicine. American College of Physicians; 2020. p. 989-1001.
  60. Brinjikji W, Iyer VN, Wood CP, Lanzino G. Prevalence and characteristics of brain arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A systematic review and meta-analysis. Vol. 127, Journal of Neurosurgery. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 302-10.
  61. Latino GA, Al-Saleh S, Carpenter S, Ratjen F. The diagnostic yield of rescreening for arteriovenous malformations in children with hereditary hemorrhagic telangiectasia. In: Journal of Pediatrics. Mosby Inc.; 2014. p. 197-9.
  62. McDonald J, Bayrak-Toydemir P, Pyeritz RE. Hereditary hemorrhagic telangiectasia: An overview of diagnosis, management, and pathogenesis. Vol. 13, Genetics in Medicine. 2011. p. 607-16.
  63. Kroon S, Snijder RJ, Faughnan ME, Mager HJ. Systematic screening in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A review. Vol. 24, Current Opinion in Pulmonary Medicine. Lippincott Williams and Wilkins; 2018. p. 260-8.
  64. Beslow LA, Breimann J, Licht DJ, Waldman J, Fallacaro S, Pyeritz RE, et al. Cerebrovascular Malformations in a Pediatric Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia Cohort. Pediatr Neurol. 2020 Sep 1;110:49-54.
  65. Vella M, Alexander MD, Mabray MC, Cooke DL, Amans MR, Glastonbury CM, et al. Comparison of MRI, MRA, and DSA for detection of cerebral arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. American Journal of Neuroradiology. 2020 May 1;41(5):969-75.
  66. Valdivielso-Ramos M, Martin-Santiago A, Azaña JM, Hernández-Nuñez A, Vera A, Perez B, et al. Capillary malformation?arteriovenous malformation syndrome: a multicentre study. Clin Exp Dermatol. 2021 Mar 1;46(2):300-5.
  67. Sorenson TJ, Brinjikji W, Bortolotti C, Kaufmann G, Lanzino G. Recurrent Brain Arteriovenous Malformations (AVMs): A Systematic Review. World Neurosurg. 2018 Aug 1;116:e856-66.
  68. Jimenez JE, Gersey ZC, Wagner J, Snelling B, Ambekar S, Peterson EC. Role of follow-up imaging after resection of brain arteriovenous malformations in pediatric patients: A systematic review of the literature. Vol. 19, Journal of Neurosurgery: Pediatrics. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 149-56.
  69. Hak JF, Boulouis G, Kerleroux B, Benichi S, Stricker S, Gariel F, et al. Pediatric brain arteriovenous malformation recurrence: a cohort study, systematic review and meta-analysis. J Neurointerv Surg. 2021 Sep 28;neurintsurg-2021-017777.
  70. Lim 2021.
  71. McDowell MM, Agarwal N, Mao G, Johnson S, Kano H, Lunsford LD, et al. Long-term outcomes of pediatric arteriovenous malformations: The 30-year Pittsburgh experience. J Neurosurg Pediatr. 2020 Sep 1;26(3):275-82.
  72. Lauzier DC, Vellimana AK, Chatterjee AR, Osbun JW, Moran CJ, Zipfel GJ, et al. Return of the lesion: a meta-analysis of 1134 angiographically cured pediatric arteriovenous malformations. J Neurosurg Pediatr. 2021 Sep 10;28(6):677-84.
  73. Steinberg JA, Brandel MG, Kang KM, Rennert RC, Pannell & JS, Olson SE, et al. Arteriovenous malformation surgery in children: the Rady Children's Hospital experience (2002-2019). Available from: https://doi.org/10.1007/s00381-020-04994-9
  74. Hao Q, Zhang H, Han H, Jin H, Ma L, Li R, et al. Recurrence of Cerebral Arteriovenous Malformation Following Complete Obliteration Through Endovascular Embolization. Transl Stroke Res. 2023 Nov 13;
  75. Andreou A, Ioannidis I, Lalloo S, Nickolaos N, Byrne J V. Endovascular treatment of intracranial microarteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2008;109(6).
  76. Reig AS, Rajaram R, Simon S, Mericle RA. Complete angiographic obliteration of intracranial AVMs with endovascular embolization: incomplete embolic nidal opacification is associated with AVM recurrence. J Neurointerv Surg. 2010;2(3).
  77. Hofmeister C, Stapf C, Hartmann A, Sciacca RR, Mansmann U, TerBrugge K, et al. Demographic, morphological, and clinical characteristics of 1289 patients with brain arteriovenous malformation. Stroke. 2000;31(6).
  78. Langer DJ, Lasner TM, Hurst RW, Flamm ES, Zager EL, King JT. Hypertension, Small Size, and Deep Venous Drainage Are Associated with Risk of Hemorrhagic Presentation of Cerebral Arteriovenous Malformations [Internet]. Vol. 42. 1998. Available from: https://academic.oup.com/neurosurgery/article-abstract/42/3/481/2843342
  79. Brown RD, Wiebers DO, Forbes G, Michael O'fallon W, Piepgras DG, Marsh WR, et al. The natural history of unruptured intracranial arteriovenous malformations. Vol. 68, J Neurosurg. 1988.
  80. Davidoff CL, Lo Presti A, Rogers JM, Simons M, Assaad NNA, Stoodley MA, et al. Risk of First Hemorrhage of Brain Arteriovenous Malformations during Pregnancy: A Systematic Review of the Literature. Vol. 85, Clinical Neurosurgery. Oxford University Press; 2019. p. E806-14.
  81. Lee S, Kim Y, Navi BB, Abdelkhaleq R, Salazar-Marioni S, Blackburn SL, et al. Risk of intracranial hemorrhage associated with pregnancy in women with cerebral arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Aug 1;13(8):707-10.
  82. lo Buono V, Bonanno L, Corallo F, Sidoti A, Bramanti P, Marino S. Evaluation of Qualitative Outcomes after Surgical Intervention on Patients Affected by Arteriovenous Malformations. Journal of Stroke and Cerebrovascular Diseases. 2016 Dec 1;25(12):2947-52.
  83. Pohjola A, Oulasvirta E, Roine RP, Sintonen HP, Hafez A, Koroknay-Pál P, et al. Long-term health-related quality of life in 262 patients with brain arteriovenous malformation. Neurology. 2019 Oct 1;93(14):E1374-84.
  84. van der Schaaf IC, Brilstra EH, Rinkel GJE, Bossuyt PM, van Gijn ; J. Quality of Life, Anxiety, and Depression in Patients With an Untreated Intracranial Aneurysm or Arteriovenous Malformation [Internet]. 2002. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/hs0202.102335?url_ver=Z39.88- 2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed
  85. Rohn B, Haenggi D, Etminan N, Kunz M, Turowski B, Steiger HJ. Epilepsy, headache, and quality of life after resection of cerebral arteriovenous malformations. J Neurol Surg A Cent Eur Neurosurg. 2014;75(4):282-8.
  86. Stapf C, Moy CS, Overbey J, Moquete E, Parides M, Vicaut E, et al. INTERNATIONAL STROKE CONFERENCE ORAL ABSTRACTS SESSION TITLE: VASCULAR MALFORMATIONS ORAL ABSTRACTS Abstract 155: Health-Related Quality of Life in Patients With Unruptured Brain Avm Managed With or Without Interventional Therapy-The Aruba Trial. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/abs/10.1161/str.45.suppl_1.155
  87. Jansen O, Szikora I, Causin F, Brückmann H, Lobotesis K. Standards of practice in interventional neuroradiology. Neuroradiology. 2017 Jun 19;59(6):541-4.
  88. Choi IS, Lasjaunias P, Picard L, Bracard S, Byrne J, Feng L, et al. Standards of practice in interventional neuroradiology or endovascular neurosurgery: WFITN site conditions and technical operational guidelines. Interventional Neuroradiology. 2006;12(1).

Referentie   

Studie details   

Patiënten en inclusie   

Interventie   

Control/vergelijking   

Follow-up  

Uitkomstmaat en effect   

Opmerkingen   

Langer,1998

Retrospective observational study

 

Funding and conflicts of interest : none declared.   

N=100 patients with AVM,

 

mean age of 37.8 years; 53% were men, 48% presented with intracranial hemorrhage, and 40% presented with seizures

Multivariate regression analysis with the aim of identifying factors that are associated with higher bleeding risk for AVMs

      -

     -

History of hypertension was associated with higher likelihood of hemorrhagic AVM presentation

(11/48 vs 5/52)

 

OR 5.36

 

Brown, 1988

Prospective observational study

 

Funding and conflicts of interest : none declared.   

N=166 patients, followed from- diagnosis

Multivariate regression to determine the natural history of brain AVMs

      -

until death, surgery, or other intervention, or for at least 4 years after diagnosis (mean follow-up time 8.2 years).

17 patients had a history or were being treated for hypertension. 6 AVM hemorrhages occured in this group versus 25 in a group of 149 patients without a history of hypertension

 

Relative risk : 1.8157

 

95% CI 0.8342 to 3.9517, p=0.13

Not significant and results are conflicting with the article by Langer, 1998

Davidoff, 2019 

Systematic review,

 

Funding and conflicts of interest : none declared.   

N=1.859 patients from three retrospective observational studies (A-B-C)

Type of AVM in cohort:

A: all bAVM

 

B: Ruptured bAVM


C1: Ruptured bAVM Dutch

C2: Ruptured bAVM Scottish

 

Patients were seen between 1960 and 2010.

 

Variable criteria  for the exposure period: pregnancy plus 12 of 6 week puerperium. 

 

 

 

Quantitative risk analysis with exposure to pregnancy and postpartum period as the exposed risk

    -

-

annualized first ICH bAVM rates during pregnancy were

A: 3.5% (95% CI 2.4-4.5%)

B: 3.0% (95% CI 1.7-5.2%)

C1: 30% (95% CI 18-49%)

C2: 8.6% (95% CI 1.8-25%)

 

Dutch cohort exhibited a marked increased annualized risk of

first ICH from a bAVM during the exposure period as compared

with the nonexposed period (relative rate 6.8, 95% CI: 3.6-13).

 

Methodological variations, and difficulty

adjusting for bias, may account for the opposing outcomes

within and between the included studies. In particular, the

case-ascertainment approach differed between the Dutch and

Scottish cohorts which may account for the discrepancy within

the same study.

Lee, 2020

Observational study

 

Funding and conflicts of interest : none declared.   

Patient data from patients who delivered between 2005-2014

 

Pregnancy defined as 40 weeks before birth and postpartum as 12 weeks after birth

Quantitative risk analysis with exposure to pregnancy and postpartum period as the exposed risk

    -

ICH in women without AVM who were exposed to the risk of pregnancy and post-partum

Poisson regression resulted in an increased risk for women with AVM (RR 3.27, 95%CI 1.67 to 6.43) Among women without AVM, the risk of ICH increased almost 7-fold during pregnancy (RR 6.81, 95% CI 5.42 - 8.55).

 

 

Question: Course of AVM bleeding risk in patients with AVM 

№ of studies

Certainty assessment

Effect

Certainty

Importance

Study design

Risk of bias

Inconsistency

Indirectness

Imprecision

Other considerations

№ of events

№ of individuals

Rate
(95% CI)

Exposure to hypertention 

2

case series (single arm uncontrolled studies)

seriousa

seriousb

seriousc

not serious

none

For one study (Langer 1998) a clear, increased risk was seen as history of hypertension was associated with higher likelihood of hemorrhagic AVM presentation (11/48 vs 5/52) OR 5.36. In another study 17 patients had a history or were being treated for hypertension. 6 AVM hemorrhages occured in this group versus 25 in a group of 149 patients without a history of hypertension Relative risk : (1.82 95% CI 0.83 to 3.95), was non-significant (p=0.13)

⨁◯◯◯
Very low

CRITICAL

Exposure to Pregnancy and postpartum

2

case series (single arm uncontrolled studies)

seriousd

very seriouse

not serious

not serious

none

In a systematic review of retrospective cohorts the yearly risk for a first ICH was reported as 3.0% (95% CI: 1.7- 5.2%); 3.5% (95% CI: 2.4-4.5%); 8.6% (95% CI: 1.8-25%); en 30% (95% CI: 18-49%). Only the lastmentioned cohort found a significant increased risk for ICH during pregnancy and postpartum with a relative rate of 6.8 (6.8, 95% CI: 3.6-13). A separate database analysis with

Poisson regression resulted in an increased risk for women with AVM (RR 3.27, 95%CI 1.67 to 6.43) Among women without AVM, the risk of ICH increased almost 7-fold during pregnancy (RR 6.81, 95% CI 5.42 - 8.55).

⨁◯◯◯
Very low

CRITICAL
                       

Explanations

a. Langer(1998) includes both ruptured and unruptured AVM and the study results are not corrected for ruputured presentation being the highest risk for rebleeding

b. Conflicting point estimates between studies

c. Langer (1998) only looks at association between hypertension and initial presentation with bleeding, so this is only indirect evidence for the question if patients with an AVM and hypertension have a higher risk of bleeding.

 

Autorisatiedatum en geldigheid

Laatst beoordeeld  : 28-10-2024

Laatst geautoriseerd  : 28-10-2024

Geplande herbeoordeling  : 01-12-2029

De richtlijn zal worden opgenomen in een van de clusters voor modulaire herziening. Uiterlijk in 2029 bepaalt het bestuur van de Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie of de modules van deze richtlijn nog actueel zijn. De geldigheid van de richtlijn komt eerder te vervallen indien nieuwe ontwikkelingen aanleiding zijn een herzieningstraject te starten.

De Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie is regiehouder van deze richtlijn en eerstverantwoordelijke op het gebied van de actualiteitsbeoordeling van de richtlijn. De andere aan deze richtlijn deelnemende wetenschappelijke verenigingen of gebruikers van de richtlijn delen de verantwoordelijkheid en informeren de regiehouder over relevante ontwikkelingen binnen hun vakgebied.

Initiatief en autorisatie

Initiatief:
  • Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie
Geautoriseerd door:
  • Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie
  • Nederlandse Vereniging voor Neurologie
  • Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Verpleegkundigen en Verzorgenden Nederland

Samenstelling werkgroep

De werkgroepleden zijn door hun beroepsverenigingen gemandateerd voor deelname aan de werkgroep voor de ontwikkeling van deze richtlijn. De werkgroep is verantwoordelijk voor de integrale tekst van deze richtlijn.

 

Werkgroep

  • Prof. dr. H.D.(Jeroen) Boogaarts, Neurochirurg, Radboud UMC, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Dr. R. (Rene) van den Berg, neurointerventieradioloog, Amsterdam UMC (AMC), Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Dr. A (Adriaan) van Es, neurointerventieradioloog, Leids UMC, Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Dr. O.(Otto) Meijer, Radiotherapeut, Amsterdam UMC (VU), Nederlandse Vereniging voor Radiotherapie en Oncologie
  • Dr. E. (Ernst) Smid, Radiotherapeut, UMC Utrecht, Nederlandse Vereniging voor Radiotherapie en Oncologie
  • Drs. S.M. (Saskia) Maas, Klinisch Geneticus, Amsterdam UMC (AMC), Vereniging Klinische Genetica Nederland
  • Prof. dr. C.J.M. (Karin) Klijn, Neuroloog, Radboud UMC, Nederlandse Vereniging Neurologie
  • Dr. J.E.A.(Julie) Staals, Neuroloog, Maastricht UMC, Nederlandse Vereniging Neurologie
  • Dr. J.M. (Jonathan) Coutinho, Neuroloog, Amsterdam UMC (AMC), Nerderlandse Vereniging Neurologie
  • Prof. Dr. J.M.C (Marc) van Dijk, Neurochirurg, UMC Groningen, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Prof. Dr. A. (Bart) van der Zwan, Neurochirurg, UMC Utrecht, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Drs. B. (Bram) van der Pol, Neurochirurg, Elisabeth-Twee Steden ziekenhuis, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Mevrouw. H. (Harriette) Petersen-Baltussen, Verpleegkundig specialist Neurochirurgie, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Mevrouw S. (Suzanne) Wijdeven - de Bruijn, Patiëntvertegenwoordiger, Radboud UMC  
  • Dhr. M. (Michiel) Lindhout, Patiëntvertegenwoordiger, Vereniging hersenletsel.nl

Met ondersteuning van

  • Drs. W.F.E (Willemijn) Irvine, adviseur, Qualicura, Breda

Belangenverklaringen

De KNMG-code ter voorkoming van oneigenlijke beïnvloeding door belangenverstrengeling is gevolgd. Alle werkgroepleden hebben schriftelijk verklaard of zij in de laatste drie jaar directe financiële belangen (betrekking bij een commercieel bedrijf, persoonlijke financiële belangen, onderzoeksfinanciering) of indirecte belangen (persoonlijke relaties, reputatiemanagement, kennisvalorisatie) hebben gehad bij het ontwikkelen van de richtlijn IIH. Er zijn geen conflicterende belangen gemeld.  De ondertekende belangenverklaringen zijn op te vragen bij Qualicura.

Inbreng patiëntenperspectief

Twee patiëntenvertegenwoordigers hebben namens de patiëntenvereniging ‘Hersenletsel.nl’ en het platform ‘AVM in de hersenen’ in de werkgroep geparticipeerd tijdens het gehele proces. Daarnaast is de conceptrichtlijn geaccordeerd door de patiëntenvereniging ‘Hersenletsel.nl’.

Implementatie

In de verschillende fasen van de richtlijnontwikkeling is rekening gehouden met de implementatie van de richtlijn (module) en de praktische uitvoerbaarheid van de aanbevelingen. Daarbij is uitdrukkelijk gelet op factoren die de invoering van de richtlijn in de praktijk kunnen bevorderen of belemmeren. Het implementatieplan wordt gerapporteerd in de bijlagen.  

Werkwijze

Methode richtlijnontwikkeling

AGREE

Deze richtlijn is opgesteld conform de eisen vermeld in het rapport ‘Medisch Specialistische Richtlijnen 2.0’ van de adviescommissie Richtlijnen van de Raad Kwaliteit. Dit rapport is gebaseerd op het AGREE II instrument (5)at een internationaal breed geaccepteerd instrument is. Voor een stap-voor-stap beschrijving hoe een evidence-based richtlijn tot stand komt, wordt verwezen naar het stappenplan ‘Ontwikkeling van Medisch Specialistische Richtlijnen’ van het Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten.

 

Knelpuntenanalyse

Met de voorzitter en de werkgroep is een eerste inventarisatie van bestaande knelpunten gedaan. Vervolgens is in een invitational conference het conceptraamwerk besproken om aanvullende knelpunten te inventariseren. Voor de invitational conference zijn de gebruikelijke partijen uitgenodigd (zorgverleners, patiëntenorganisatie, zorgverzekeraars, koepels van ziekenhuizen en de IGZ). Deze richtlijn is ontwikkeld op basis van knelpunten, standaard diagnostiek of behandeling is niet verder uitgewerkt.

 

Werkwijze werkgroep

Uitgangsvragen en uitkomstmaten

Strategie voor zoeken en selecteren van literatuur

Voor iedere uitgangsvraag is een literatuursearch uitgevoerd door een literatuurspecialist. De deelnemers aan de werkgroep hebben uit de literatuursearch de literatuur geselecteerd die van belang leek te zijn voor het beantwoorden van de betreffende uitgangsvraag. Na de eerste selectie zijn de geïncludeerde artikelen full tekst beoordeeld op kwaliteit en inhoud. Alleen voor de module follow-up zijn de publicaties voor kinderen en volwassen gescheiden en apart beoordeeld. Een volledige overzicht van de zoekstrategie is beschikbaar in appendix A.

 

Kwaliteitsbeoordeling individuele studies

De relevante onderzoeksgegevens van alle geselecteerde artikelen zijn overzichtelijk weergegeven in  evidence tabellen. De individuele artikelen zijn beoordeeld aan de hand van verschillende Risk of Bias-methoden. De gebruikte methode is afhankelijk van de opzet van de studie. De evidence tabellen, GRADE tabellen en de Risk of Bias-tabellen zijn als bijlage aan de modules toegevoegd.

 

Samenvatten van de literatuur

De belangrijkste bevindingen uit de literatuur werden beschreven in de samenvatting van de literatuur.
 

Beoordelen van de kracht van het wetenschappelijke bewijs

Hieronder wordt beschreven hoe de kracht van het wetenschappelijke bewijs bij interventievragen en diagnostische vragen is beoordeeld.

 

A)        Interventievragen (vragen over therapie of screening)

De kracht van het wetenschappelijke bewijs werd bepaald volgens de GRADE-methodiek. GRADE staat voor ‘Grading Recommendations Assessment, Development and Evaluation’ (zie http://www.gradeworkinggroup.org/). GRADE onderscheidt vier gradaties voor de kwaliteit van het wetenschappelijk bewijs: hoog, redelijk, laag en zeer laag. Deze gradaties verwijzen naar de mate van zekerheid die er bestaat over de literatuurconclusie .

 

GRADE

Definitie

Hoog
  • er is hoge zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • het is zeer onwaarschijnlijk dat de literatuurconclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Redelijk*
  • er is redelijke zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • het is mogelijk dat de conclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Laag
  • er is lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • er is een reële kans dat de conclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Zeer laag
  • er is zeer lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • de literatuurconclusie is zeer onzeker.

*in 2017 heeft het Dutch GRADE Network bepaald dat de voorkeursformulering voor de op een na hoogste gradering ‘redelijk’ is in plaats van ‘matig’

 

B)        Diagnostische vragen (vragen over diagnostische tests, schade of bijwerkingen, etiologie en prognose)

De kracht van het wetenschappelijke bewijs werd eveneens bepaald volgens de GRADE-methode: GRADE-diagnostiek voor diagnostische vragen (6) en een generieke GRADE-methode voor vragen over schade of bijwerkingen, etiologie en prognose. In de gehanteerde generieke GRADE-methode zijn de basisprincipes van de GRADE-methodiek toegepast: het benoemen en prioriteren van de klinisch relevante uitkomstmaten, een systematische review per uitkomstmaat, en een beoordeling van bewijskracht op basis van de vijf GRADE-criteria (startpunt kracht van bewijs hoog; downgraden voor risk of bias, inconsistentie, indirectheid, imprecisie, en publicatiebias).

 

Formuleren van de conclusies

Voor elke relevante uitkomstmaat werd het wetenschappelijke bewijs samengevat in een of meerdere literatuurconclusies, waarbij het niveau van bewijs is bepaald volgens de GRADE-methodiek. De werkgroepleden maakten de balans op van elke uitgangsvraag (uiteindelijke conclusie). De bewijskracht wordt bepaald door de laagste bewijskracht gevonden bij een van de cruciale uitkomstmaten.

 

Overwegingen (van bewijs naar aanbeveling)

Om te komen tot een aanbeveling, zijn, naast (de kwaliteit van) het wetenschappelijke bewijs, ook andere aspecten van belang om mee te wegen, zoals de expertise van de werkgroepleden, de waarden en voorkeuren van de patiënt, kosten, beschikbaarheid van voorzieningen en organisatorische zaken. Deze aspecten worden, voor zover geen onderdeel van de literatuursamenvatting, vermeld en beoordeeld (gewogen) onder het kopje ‘Overwegingen’. Hierbij is ter onderbouwing soms gebruik gemaakt van artikelen die niet zijn geïncludeerd in de literatuursamenvatting, bijvoorbeeld door het ontbreken van de juiste studie-opzet of uitkomstmaten, maar die door de werkgroep van belang worden geacht bij het beantwoorden van de uitgangsvraag.

In de overwegingen is per uitgangsvraag gedefinieerd welke uitkomstmaten voor de patiënt relevant zijn, waarbij zowel naar gewenste als ongewenste effecten werd gekeken. De werkgroep waardeerde deze uitkomstmaten volgens hun relatieve belang bij de besluitvorming rondom aanbevelingen, als cruciaal (kritiek voor de besluitvorming), belangrijk (maar niet cruciaal) en onbelangrijk. Tevens definieerde de werkgroep tenminste voor de cruciale uitkomstmaten welke verschillen zij klinisch relevant vonden.

 

Formuleren van aanbevelingen

De aanbevelingen geven antwoord op de uitgangsvraag en zijn gebaseerd op het beschikbare wetenschappelijke bewijs, de belangrijkste overwegingen en een weging van de gunstige en ongunstige effecten van de relevante interventies. De kracht van het wetenschappelijke bewijs en het gewicht dat door de werkgroep wordt toegekend aan de overwegingen bepalen samen de sterkte van de aanbeveling. Conform de GRADE-methodiek sluit een lage bewijskracht van conclusies in de systematische literatuuranalyse een sterke aanbeveling niet a priori uit en zijn bij een hoge bewijskracht ook zwakke aanbevelingen mogelijk. De sterkte van de aanbeveling wordt altijd bepaald door weging van alle relevante argumenten tezamen.

 

Randvoorwaarden (Organisatie van zorg)

In de knelpuntenanalyse en bij de ontwikkeling van de richtlijn is expliciet rekening gehouden met de organisatie van zorg; alle aspecten die randvoorwaardelijk zijn voor het verlenen van zorg, zoals coördinatie, communicatie, (financiële) middelen, menskracht en infrastructuur. Randvoorwaarden die relevant zijn voor het beantwoorden van een specifieke uitgangsvraag maken onderdeel uit van de overwegingen bij de bewuste uitgangsvraag. Meer algemene, overkoepelende, of bijkomende aspecten van de organisatie van zorg worden behandeld in de module ‘Organisatie van zorg’.

 

Kennishiaten

Tijdens de ontwikkeling van deze richtlijn is systematisch gezocht naar onderzoek waarvan de resultaten bijdragen aan een antwoord op de uitgangsvragen. Bij elke uitgangsvraag is door de werkgroep nagegaan of er (aanvullend) wetenschappelijk onderzoek gewenst is om de uitgangsvraag te kunnen beantwoorden. Onderwerpen waarvoor aanvullend wetenschappelijk onderzoek van belang worden geacht, zijn als aanbeveling beschreven onder de kopjes ‘kennishiaten’ onder de betreffende modules. 

 

Commentaar- en autorisatiefase

De conceptrichtlijn is aan de betrokken (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt)organisaties voorgelegd ter commentaar. De commentaren zijn verzameld en besproken met de werkgroep. Naar aanleiding van de commentaren is de conceptrichtlijn aangepast en definitief vastgesteld door de werkgroep. De definitieve richtlijn is aan de deelnemende (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt)organisaties voorgelegd voor autorisatie en door hen geautoriseerd dan wel geaccordeerd.

 

Referenties

 

1.           Cenzato M, Boccardi E, Beghi E, Vajkoczy P, Szikora I, Motti E, et al. European consensus conference on unruptured brain AVMs treatment (Supported by EANS, ESMINT, EGKS, and SINCH). In: Acta Neurochirurgica. Springer-Verlag Wien; 2017. p. 1059–64.

 

2.           Kato Y, Dong V, Chaddad F, Takizawa K, Izumo T, Fukuda H, et al. Expert consensus on the management of brain arteriovenous malformations. Asian J Neurosurg. 2019;14(04).

 

3.           Pan P, Weinsheimer S, Cooke D, Winkler E, Abla A, Kim H, et al. Review of treatment and therapeutic targets in brain arteriovenous malformation. Vol. 41, Journal of Cerebral Blood Flow and Metabolism. 2021.

 

4.           Al-Shahi R, Fang JSY, Lewis SC. Prevalence of adults with brain arteriovenous malformations: a community based study in Scotland using capture-recapture analysis [Internet]. Vol. 73, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2002. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1738119/pdf/v073p00547.pdf

 

5.           Brouwers MC, Kho ME, Browman GP, Burgers JS, Cluzeau F, Feder G, et al. AGREE II: advancing guideline development, reporting and evaluation in health care. Can Med Assoc J. 2010 Dec 14;182(18):E839–42.

 

6.           Schünemann H, BJ, GG& OA. https://gdt.gradepro.org/app/handbook/handbook.html. 2013. The GRADE Handbook .

 

7.           da Costa L, Wallace MC, ter Brugge KG, O’Kelly C, Willinsky RA, Tymianski M. The natural history and predictive features of hemorrhage from brain arteriovenous malformations. Stroke. 2009 Jan 1;40(1):100–5.

 

8.           Kim BS, Sarma D, Lee SK, Terbrugge KG. Brain edema associated with unruptured brain arteriovenous malformations. Neuroradiology. 2009 May;51(5):327–35.

 

9.           Kim H, Al-Shahi Salman R, McCulloch CE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation: Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors. Neurology. 2014;83(7):590–7.

 

10.        Stapf C, Mast ; H, Sciacca ; R R, Choi ; J H, Khaw ; A v, Connolly ; E S, et al. Predictors of hemorrhage in patients with untreated brain arteriovenous malformation [Internet]. Vol. 66, NEUROLOGY. 2006. Available from: www.neurology.org

 

11.        Yamada S, Takagi Y, Nozaki K, Kikuta KI, Hashimoto N. Risk factors for subsequent hemorrhage in patients with cerebral arteriovenous malformations. J Neurosurg. 2007 Nov;107(5):965–72.

 

12.        Stefani MA, Sgarabotto Ribeiro D, Mohr JP. Grades of brain arteriovenous malformations and risk of hemorrhage and death. Ann Clin Transl Neurol. 2019 Mar 1;6(3):508–14.

 

13.        Brown RD, Wiebers DO, Forbes GS. Unruptured intracranial aneurysms and arteriovenous malformations: frequency of intracranial hemorrhage and relationship of lesions. Vol. 73, J Nearosurg. 1990.

 

14.        Lasjaunias PL, Landrieu P, Rodesch G, Alvarez H, Ozanne A, Holmin S, et al. Cerebral proliferative angiopathy: Clinical and angiographic description of an entity different from cerebral AVMs. Stroke. 2008 Mar;39(3):878–85.

 

15.        Catalina Vargas M, Castillo M. Magnetic Resonance Perfusion Imaging in Proliferative Cerebral Angiopathy [Internet]. 2011. Available from: www.jcat.org

 

16.        Madsen PJ, Lang SS, Pisapia JM, Storm PB, Hurst RW, Heuer GG. An institutional series and literature review of pial arteriovenous fistulas in the pediatric population. J Neurosurg Pediatr. 2013 Oct;12(4):344–50.

 

17.        Yang WH, Lu MS, Cheng YK, Wang TC. Pial arteriovenous fistula: A review of literature. Vol. 25, British Journal of Neurosurgery. 2011. p. 580–5.

 

18.        Goel A, Jain S, Shah A, Rai S, Gore S, Dharurkar P. Pial Arteriovenous Fistula: A Brief Review and Report of 14 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e873–81.

 

19.        Hetts SW, Cooke DL, Nelson J, Gupta N, Fullerton H, Amans MR, et al. Influence of patient age on angioarchitecture of brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2014;35(7):1376–80.

 

20.        Zafar A, Fiani B, Hadi H, Arshad M, Cathel A, Naeem M, et al. Cerebral vascular malformations and their imaging modalities. Neurological Sciences. 2020 Sep 25;41(9):2407–21.

 

21.        San Millán Ruíz D, Yilmaz H, Gailloud P. Cerebral developmental venous anomalies: Current concepts. Ann Neurol. 2009 Sep;66(3):271–83.

 

22.        Rinaldo L, Lanzino G, Flemming KD, Krings T, Brinjikji W. Symptomatic developmental venous anomalies. Acta Neurochir (Wien). 2020 May 11;162(5):1115–25.

 

23.        Gross BA, Puri AS, Popp AJ, Du R. Cerebral capillary telangiectasias: a meta-analysis and review of the literature. Neurosurg Rev. 2013 Apr 29;36(2):187–94.

 

24.        Laakso A, Hernesniemi J. Arteriovenous Malformations: Epidemiology and Clinical Presentation. Neurosurg Clin N Am. 2012 Jan 1;23(1):1–6.

 

25.        Chye CL, Wang KW, Chen HJ, Yeh SA, Tang JT, Liang CL. Haemorrhage rates of ruptured and unruptured brain arteriovenous malformation after radiosurgery: A nationwide population-based cohort study. BMJ Open. 2020 Oct 13;10(10).

 

26.        Cenzato M, Tartara F, D’Aliberti G, Bortolotti C, Cardinale F, Ligarotti G, et al. Unruptured Versus Ruptured AVMs: Outcome Analysis from a Multicentric Consecutive Series of 545 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e374–82.

 

27.        Aboukaïs R, Marinho P, Baroncini M, Bourgeois P, Leclerc X, Vinchon M, et al. Ruptured cerebral arteriovenous malformations: Outcomes analysis after microsurgery. Clin Neurol Neurosurg. 2015 Nov 1;138:137–42.

 

28.        Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Smajda S, Ciccio G, Desilles JP, et al. Endovascular treatment for low-grade (spetzler-martin I–II) brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2019;40(4):668–72.

 

29.        Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Pooyan A, Mowla A, Escalard S, et al. Endovascular treatment as the main approach for Spetzler-Martin grade III brain arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Mar 1;13(3):241–6.

 

30.        Ding D, Yen CP, Starke RM, Xu Z, Sheehan JP. Radiosurgery for ruptured intracranial arteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2014;121(2).

 

31.        Chen CJ, Ding D, Wang TR, Buell TJ, Ilyas A, Ironside N, et al. Microsurgery Versus Stereotactic Radiosurgery for Brain Arteriovenous Malformations: A Matched Cohort Study. Clin Neurosurg. 2019 Mar 1;84(3):696–707.

 

32.        Van Beijnum J, Bart Van Der Worp H, Buis DR, Al-Shahi R, Salman E, Kappelle LJ, et al. Treatment of Brain Arteriovenous Malformations A Systematic Review and Meta-analysis [Internet]. Available from: http://jama.jamanetwork.com/

 

33.        Beecher JS, Lyon K, Ban VS, Vance A, McDougall CM, Whitworth LA, et al. Delayed treatment of ruptured brain AVMs: is it ok to wait? J Neurosurg. 2017;128(4).

 

34.        Kim H, Al-Shahi Salman R, Edin Charles McCulloch FE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors [Internet]. 2014. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4141996/pdf/NEUROLOGY2013562652.pdf.

 

35.        van Beijnum J, Lovelock CE, Cordonnier C, Rothwell PM, Klijn CJM, Al-Shahi Salman R, et al. Outcome after spontaneous and arteriovenous malformation-related intracerebral haemorrhage: Population-based studies. Brain. 2009 Feb;132(2):537–43.

 

36.        Mohr JP, Parides MK, Stapf C, Moquete E, Moy CS, Overbey JR, et al. Medical management with or without interventional therapy for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): A multicentre, non-blinded, randomised trial. The Lancet. 2014;383(9917):614–21.

 

37.        Mohr JP, Overbey JR, Hartmann A, Kummer R von, Al-Shahi Salman R, Kim H, et al. Medical management with interventional therapy versus medical management alone for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): final follow-up of a multicentre, non-blinded, randomised controlled trial. Lancet Neurol. 2020 Jul 1;19(7):573–81.

 

38.        Al-Shahi Salman R, White PM, Counsell CE, Plessis J Du, Van Beijnum J, Josephson CB, et al. Outcome after conservative management or intervention for unruptured brain arteriovenous malformations. JAMA. 2014;311(16).

 

39.        Zuurbier SM, Salman RAS. Interventions for treating brain arteriovenous malformations in adults. Vol. 2019, Cochrane Database of Systematic Reviews. John Wiley and Sons Ltd; 2019.

 

40.        Karlsson B, Jokura H, Yang HC, Yamamoto M, Martinez R, Kawagishi J, et al. The NASSAU (New ASSessment of cerebral Arteriovenous Malformations yet Unruptured) Analysis: Are the Results from the ARUBA Trial Also Applicable to Unruptured Arteriovenous Malformations Deemed Suitable for Gamma Knife Surgery? Clin Neurosurg. 2019 Jul 1;85(1):E118–24.

 

41.        Bharatha A, Faughnan ME, Kim H, Pourmohamad T, Krings T, Bayrak-Toydemir P, et al. Brain arteriovenous malformation multiplicity predicts the diagnosis of hereditary hemorrhagic telangiectasia: Quantitative assessment. Stroke. 2012 Jan;43(1):72–8.

 

42.        Woodall MN, McGettigan M, Figueroa R, R Gossage J, Alleyne CH. Cerebral vascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: Clinical article. J Neurosurg. 2014 Jan;120(1):87–92.

 

43.        Matsubara S, Manzia JL, ter Brugge K, Willinsky RA, Montanera W, Faughnan ME. Angiographic and Clinical Characteristics of Patients with Cerebral Arteriovenous Malformations Associated with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Vol. 21, AJNR Am J Neuroradiol.

 

44.        Porteous MEM, Burn J, Proctor SJ. Hereditary haemorrhagic telangiectasia: A clinical analysis. J Med Genet. 1992;29(8).

 

45.        Brinjikji W, Iyer VN, Sorenson T, Lanzino G. Cerebrovascular Manifestations of Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015 Nov 1;46(11):3329–37.

 

46.        Letteboer TGW, Mager JJ, Snijder RJ, Koeleman BPC, Lindhout D, Ploos Van Amstel JK, et al. Genotype-phenotype relationship in hereditary haemorrhagic telangiectasia. J Med Genet. 2006 Apr;43(4):371–7.

 

47.        Kilian A, Clancy MS, Olitsky S, Gossage JR, Faughnan ME. Screening for pulmonary and brain vascular malformations is the North American standard of care for patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT): A survey of HHT Centers of Excellence. Vascular Medicine (United Kingdom). 2021 Feb 1;26(1):53–5.

 

48.        Yang W, Liu A, Hung AL, Braileanu M, Wang JY, Caplan JM, et al. Lower risk of intracranial arteriovenous malformation hemorrhage in patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia. Neurosurgery. 2016 May 1;78(5):684–93.

 

49.        Willemse RB, Mager JJ, Westermann CJJ, Overtoom TTC, Mauser H, Wolbers JG. Bleeding risk of cerebrovascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. J Neurosurg. 2000;92(5).

 

50.        Kim H, Nelson J, Krings T, Terbrugge KG, McCulloch CE, Lawton MT, et al. Hemorrhage Rates from Brain Arteriovenous Malformation in Patients with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015;46(5).

 

51.        Wooderchak-Donahue WL, Akay G, Whitehead K, Briggs E, Stevenson DA, O’fallon B, et al. Phenotype of CM-AVM2 caused by variants in EPHB4: how much overlap with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT)? Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1098360021049911?ref=pdf_download& fr=RR-7&rr=876534956eb0b90c

 

52.        Orme CM, Boyden LM, Choate KA, Antaya RJ, King BA. Capillary malformation - Arteriovenous malformation syndrome: Review of the literature, proposed diagnostic criteria, and recommendations for management. Vol. 30, Pediatric Dermatology. 2013. p. 409–15.

 

53.        Chee D, Phillips R, Maixner W, Southwell BR, Hutson JM. The potential of capillary birthmarks as a significant marker for capillary malformation-arteriovenous malformation syndrome in children who had nontraumatic cerebral hemorrhage. J Pediatr Surg. 2010 Dec;45(12):2419–22.

 

54.        Krings T, Ozanne A, Chng SM, Alvarez H, Rodesch G, Lasjaunias PL. Neurovascular phenotypes in hereditary haemorrhagic telangiectasia patients according to age. Review of 50 consecutive patients aged 1 day-60 years. Vol. 47, Neuroradiology. 2005. p. 711–20.

 

55.        Tomarchio S, Portale A, Praticò AD, Catanzaro S, Polizzi A, Belfiore G, et al. Wyburn-Mason Syndrome. Vol. 16, Journal of Pediatric Neurology. Georg Thieme Verlag; 2018. p. 297–304.

 

56.        Eker OF, Boccardi E, Sure U, Patel MC, Alicante S, Alsafi A, et al. European Reference Network for Rare Vascular Diseases (VASCERN) position statement on cerebral screening in adults and children with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT). Orphanet J Rare Dis. 2020 Jun 29;15(1).

 

57.        Garg N, Khunger M, Gupta A, Kumar N. Optimal management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 5, Journal of Blood Medicine. Dove Medical Press Ltd; 2014. p. 191–206.

 

58.        Easey AJ, Wallace F, Hughes JMB, Jackson JE, Taylor WJ. Should asymptomatic patients with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT) be screened for cerebral vascular malformations? Data from 22 061 years of HHT patient life [Internet]. Vol. 74, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2003. Available from: www.jnnp.com

 

59.        Faughnan ME, Mager JJ, Hetts SW, Palda VA, Lang-Robertson K, Buscarini E, et al. Second international guidelines for the diagnosis and management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 173, Annals of Internal Medicine. American College of Physicians; 2020. p. 989–1001.

 

60.        Brinjikji W, Iyer VN, Wood CP, Lanzino G. Prevalence and characteristics of brain arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A systematic review and meta-analysis. Vol. 127, Journal of Neurosurgery. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 302–10.

 

61.        Latino GA, Al-Saleh S, Carpenter S, Ratjen F. The diagnostic yield of rescreening for arteriovenous malformations in children with hereditary hemorrhagic telangiectasia. In: Journal of Pediatrics. Mosby Inc.; 2014. p. 197–9.

 

62.        McDonald J, Bayrak-Toydemir P, Pyeritz RE. Hereditary hemorrhagic telangiectasia: An overview of diagnosis, management, and pathogenesis. Vol. 13, Genetics in Medicine. 2011. p. 607–16.

 

63.        Kroon S, Snijder RJ, Faughnan ME, Mager HJ. Systematic screening in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A review. Vol. 24, Current Opinion in Pulmonary Medicine. Lippincott Williams and Wilkins; 2018. p. 260–8.

 

64.        Beslow LA, Breimann J, Licht DJ, Waldman J, Fallacaro S, Pyeritz RE, et al. Cerebrovascular Malformations in a Pediatric Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia Cohort. Pediatr Neurol. 2020 Sep 1;110:49–54.

 

65.        Vella M, Alexander MD, Mabray MC, Cooke DL, Amans MR, Glastonbury CM, et al. Comparison of MRI, MRA, and DSA for detection of cerebral arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. American Journal of Neuroradiology. 2020 May 1;41(5):969–75.

 

66.        Valdivielso-Ramos M, Martin-Santiago A, Azaña JM, Hernández-Nuñez A, Vera A, Perez B, et al. Capillary malformation−arteriovenous malformation syndrome: a multicentre study. Clin Exp Dermatol. 2021 Mar 1;46(2):300–5.

 

67.        Sorenson TJ, Brinjikji W, Bortolotti C, Kaufmann G, Lanzino G. Recurrent Brain Arteriovenous Malformations (AVMs): A Systematic Review. World Neurosurg. 2018 Aug 1;116:e856–66.

 

68.        Jimenez JE, Gersey ZC, Wagner J, Snelling B, Ambekar S, Peterson EC. Role of follow-up imaging after resection of brain arteriovenous malformations in pediatric patients: A systematic review of the literature. Vol. 19, Journal of Neurosurgery: Pediatrics. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 149–56.

 

69.        Hak JF, Boulouis G, Kerleroux B, Benichi S, Stricker S, Gariel F, et al. Pediatric brain arteriovenous malformation recurrence: a cohort study, systematic review and meta-analysis. J Neurointerv Surg. 2021 Sep 28;neurintsurg-2021-017777.

 

70.        Lim 2021.

 

71.        McDowell MM, Agarwal N, Mao G, Johnson S, Kano H, Lunsford LD, et al. Long-term outcomes of pediatric arteriovenous malformations: The 30-year Pittsburgh experience. J Neurosurg Pediatr. 2020 Sep 1;26(3):275–82.

 

72.        Lauzier DC, Vellimana AK, Chatterjee AR, Osbun JW, Moran CJ, Zipfel GJ, et al. Return of the lesion: a meta-analysis of 1134 angiographically cured pediatric arteriovenous malformations. J Neurosurg Pediatr. 2021 Sep 10;28(6):677–84.

 

73.        Steinberg JA, Brandel MG, Kang KM, Rennert RC, Pannell & JS, Olson SE, et al. Arteriovenous malformation surgery in children: the Rady Children’s Hospital experience (2002-2019). Available from: https://doi.org/10.1007/s00381-020-04994-9

 

74.        Hao Q, Zhang H, Han H, Jin H, Ma L, Li R, et al. Recurrence of Cerebral Arteriovenous Malformation Following Complete Obliteration Through Endovascular Embolization. Transl Stroke Res. 2023 Nov 13;

 

75.        Andreou A, Ioannidis I, Lalloo S, Nickolaos N, Byrne J V. Endovascular treatment of intracranial microarteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2008;109(6).

 

76.        Reig AS, Rajaram R, Simon S, Mericle RA. Complete angiographic obliteration of intracranial AVMs with endovascular embolization: incomplete embolic nidal opacification is associated with AVM recurrence. J Neurointerv Surg. 2010;2(3).

 

77.        Hofmeister C, Stapf C, Hartmann A, Sciacca RR, Mansmann U, TerBrugge K, et al. Demographic, morphological, and clinical characteristics of 1289 patients with brain arteriovenous malformation. Stroke. 2000;31(6).

 

78.        Langer DJ, Lasner TM, Hurst RW, Flamm ES, Zager EL, King JT. Hypertension, Small Size, and Deep Venous Drainage Are Associated with Risk of Hemorrhagic Presentation of Cerebral Arteriovenous Malformations [Internet]. Vol. 42. 1998. Available from: https://academic.oup.com/neurosurgery/article-abstract/42/3/481/2843342

 

79.        Brown RD, Wiebers DO, Forbes G, Michael O’fallon W, Piepgras DG, Marsh WR, et al. The natural history of unruptured intracranial arteriovenous malformations. Vol. 68, J Neurosurg. 1988.

 

80.        Davidoff CL, Lo Presti A, Rogers JM, Simons M, Assaad NNA, Stoodley MA, et al. Risk of First Hemorrhage of Brain Arteriovenous Malformations during Pregnancy: A Systematic Review of the Literature. Vol. 85, Clinical Neurosurgery. Oxford University Press; 2019. p. E806–14.

 

81.        Lee S, Kim Y, Navi BB, Abdelkhaleq R, Salazar-Marioni S, Blackburn SL, et al. Risk of intracranial hemorrhage associated with pregnancy in women with cerebral arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Aug 1;13(8):707–10.

 

82.        lo Buono V, Bonanno L, Corallo F, Sidoti A, Bramanti P, Marino S. Evaluation of Qualitative Outcomes after Surgical Intervention on Patients Affected by Arteriovenous Malformations. Journal of Stroke and Cerebrovascular Diseases. 2016 Dec 1;25(12):2947–52.

 

83.        Pohjola A, Oulasvirta E, Roine RP, Sintonen HP, Hafez A, Koroknay-Pál P, et al. Long-term health-related quality of life in 262 patients with brain arteriovenous malformation. Neurology. 2019 Oct 1;93(14):E1374–84.

 

84.        van der Schaaf IC, Brilstra EH, Rinkel GJE, Bossuyt PM, van Gijn ; J. Quality of Life, Anxiety, and Depression in Patients With an Untreated Intracranial Aneurysm or Arteriovenous Malformation [Internet]. 2002. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/hs0202.102335?url_ver=Z39.88-
2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed

 

85.        Rohn B, Haenggi D, Etminan N, Kunz M, Turowski B, Steiger HJ. Epilepsy, headache, and quality of life after resection of cerebral arteriovenous malformations. J Neurol Surg A Cent Eur Neurosurg. 2014;75(4):282–8.

 

86.        Stapf C, Moy CS, Overbey J, Moquete E, Parides M, Vicaut E, et al. INTERNATIONAL STROKE CONFERENCE ORAL ABSTRACTS SESSION TITLE: VASCULAR MALFORMATIONS ORAL ABSTRACTS Abstract 155: Health-Related Quality of Life in Patients With Unruptured Brain Avm Managed With or Without Interventional Therapy-The Aruba Trial. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/abs/10.1161/str.45.suppl_1.155

 

87.        Jansen O, Szikora I, Causin F, Brückmann H, Lobotesis K. Standards of practice in interventional neuroradiology. Neuroradiology. 2017 Jun 19;59(6):541–4.

 

88.        Choi IS, Lasjaunias P, Picard L, Bracard S, Byrne J, Feng L, et al. Standards of practice in interventional neuroradiology or endovascular neurosurgery: WFITN site conditions and technical operational guidelines. Interventional Neuroradiology. 2006;12(1).

Zoekverantwoording

Zoekacties zijn opvraagbaar. Neem hiervoor contact op met de Richtlijnendatabase.

Volgende:
Organisatie van zorg