Terug naar zoekresultaten

Cerebrale arterioveneuze malformatie (AVM)

Volgen
Initiatief: NVvN Aantal modules: 10
Bijlagen
Download richtlijn

Behandeling van een patiënt met een AVM dat niet heeft gebloed

Beoordeeld: 28-10-2024

Uitgangsvraag

4. Wat zijn de gewenste effecten en complicaties van behandelen met één van de behandelings modaliteiten (neurochirurgie operatie, endovasculaire embolisatie, stereotactische radiotherapie) in vergelijking met medicamenteuze behandeling bij patiënten met een AVM dat nooit heeft gebloed?

Aanbeveling

Wees terughoudend ten aanzien van behandeling bij patiënten met een niet gebloed AVM.

 

Beslis in samenspraak met de patiënt wat het beste beleid is.

Overwegingen

Kwaliteit van bewijs

De Kwaliteit van het bewijs is matig tot laag. Het risico op bias is beoordeeld volgens het Cochrane risk of bias model. Het overall risico op bias is laag, maar er is wel een kans op bias doordat degene die de functionele uitkomst beoordeelde, niet geblindeerd was voor de behandeling. Wel was dit iemand die zelf geen interventies uitvoert.. Daarnaast zijn de resultaten mogelijk beïnvloed door het feit dat ruim 80% van de patiënten behandeld is met alleen radiochirurgie óf alleen embolisatie. Deze modaliteiten geven niet altijd (direct) obliteratie waardoor er na behandeling in de periode tot obliteratie nog steeds meer kans kan zijn op een AVM bloeding. Vanwege de combinatie van deze risico’s op beinvloeding van de uitkomsten is voor alle uitkomstmaten één niveau afgewaardeerd.

Voor alle uitkomstmaten ligt het aantal events hoger in de interventiegroep. De verschillen voor de uitkomstmaten ‘mortaliteit’ en ‘herseninfarct’ zijn niet statistisch significant. Daarom is voor deze uitkomstmaten afgewaardeerd voor onvoldoende precisie, waardoor de GRADE op ‘Laag’ uitkomt. Voor deze uitkomstmaten geld dat alhoewel de verschillen klinisch relevant lijken, het onzeker is of de werkelijke effecten afwijken van deze schatting.  

De bevindingen uit het prospectieve populatie-gebaseerde cohort onderzoek komen overeen met de bevindingen uit het ARUBA onderzoek.

 

Professioneel perspectief

De ARUBA trial heeft veel kritiek gekregen. Volgens sommigen maakt de opzet van de studie, waarbij in de interventiearm de wijze van behandelen uit alle modaliteiten en combinaties kon bestaan, dat de trial geen informatie geeft over de effectiviteit van de individuele behandelmodaliteiten. Ook is er commentaar gegeven op het includeren van AVM’s met verschillende Spetzler Martin graderingen, die verschillen in de kans die er is om complete obliteratie te bereiken en in het risico op complicaties. Diverse behandelaars hebben aangegeven dat het complicatie percentage zoals gerapporteerd in de ARUBA trial niet representatief is voor de kans op complicaties in gespecialiseerde centra. Ook de follow-up duur zou te kort zijn om een zinvolle uitspraak te kunnen doen over welke benadering (conservatief of interventie) het beste is. Hoewel deze kritiek begrijpelijk is en er inderdaad geen gerandomiseerd onderzoek beschikbaar is met een lange termijn follow-up op grond waarvan sterke aanbevelingen kunnen worden gedaan, kunnen de resultaten van de ARUBA trial niet worden genegeerd. Een systematische review van de kans op obliteratie en het risico van behandeling van alle drie de modaliteiten ondersteunt de conclusie van de ARUBA trial dat behandeling met risico’s gepaard gaat en dit geldt voor alle modaliteiten(39). De hoogte van het risico van behandeling hangt af van de grootte, de plaats, en de angiografische kenmerken van het AVM en moet zorgvuldig afgewogen worden tegen het lage jaarlijkse risico op een bloeding uit een AVM dat nooit eerder heeft gebloed. Voor deze zorgvuldige afweging is specifieke en multidisciplinaire kennis noodzakelijk. Over het algemeen is derhalve een terughoudend beleid gerechtvaardigd.

De conclusie uit de ARUBA trial is dat niet behandelen het beste beleid is voor AVM-patiënten met een nog niet-gebloed AVM op de korte termijn (4-5 jaar). Deze conclusie is voornamelijk gestoeld op de kans op behandelcomplicaties versus de kans op bloeding zonder behandeling (34,40). Mogelijk zijn de behandelrisico's bij een patiënt met een Spetzler Martin graad I of II lager en is het lifetime risico op een bloeding hoger bij jongere patiënten(40). Gerandomiseerd onderzoek waarbij behandeling wordt vergeleken met een conservatief beleid met een lange termijn follow-up bij deze patiënten ontbreekt echter.

 

Waarden en voorkeuren van patiënten
Patiënten geven aan gebaat te zijn bij een gesprek met hun arts waarin alle opties en risico’s besproken kunnen worden. Het leven met ‘iets in het hoofd’, wat misschien wel gaat bloeden, ervaren veel patiënten als een zware last. Dit is dan ook, zelfs wanneer er geringe fysieke klachten zijn, of deze klachten goed te behandelen zijn met medicatie, voor sommige patiënten een reden om behandeling te overwegen.

 

Rationale van de aanbeveling

Hoewel de opzet en uitvoering van de ARUBA trial het moeilijk maakt de resultaten te vertalen naar de individuele patiënt met een AVM dat nooit heeft gebloed, is terughoudendheid geboden wat betreft behandeling. Aan elke behandeling zitten risico’s verbonden maar deze moeten altijd gewogen worden tegen de kans op bloeding en de lijdensdruk van de patiënt. Het beste beleid bij een niet gebloed AVM is daarom maatwerk.

Onderbouwing

Een patiënt met een AVM in de hersenen dat nooit heeft gebloed, heeft een risico op een bloeding van ongeveer 1.3% (95% CI 1.0-1.7%) per jaar (34). De uitkomst na een bloeding uit een AVM is in het algemeen beter dan na een hersenbloeding op basis van “small vessel disease” (arteriolosclerose en/of cerebrale amyloid angiopathie), maar de kans op overlijden na 1 jaar is nog altijd zo’n 12%, en de kans op ernstige beperkingen in het functioneren (mRS ≥3) 40% (35). Het voornaamste doel van behandeling van een AVM, door middel van complete obliteratie, is het wegnemen van het risico op een bloeding en de gevolgen daarvan. Behandeling door middel van neurochirurgie, embolisatie of stereotactische radiochirurgie is echter niet zonder risico, en moet worden afgewogen tegen het risico op een bloeding.

 

De uitgangsvraag is:

4. Wat zijn de gewenste effecten en complicaties van behandelen met één van de behandelings modaliteiten (neurochirurgie operatie, endovasculaire embolisatie, stereotactische radiotherapie) in vergelijking met medicamenteuze behandeling bij patiënten met een AVM dat nooit heeft gebloed?

 

Voor de uitwerking van deze vraag wordt gekeken naar de volgende uitkomstmaten:

  1. Mortaliteit
  2. Intracraniële bloeding
  3. Herseninfarct
  4. Functionele uitkomst, met als definitie voor goede functionele uitkomst modified Rankin Scale score (mRS) ≤ 1 of Glasgow Outcome Score (GOS) 4-5

Kwaliteit van bewijs met GRADE:


Laag ++

Er zijn aanwijzingen dat patiënten met een AVM dat niet heeft gebloed een lager risico hebben op overlijden wanneer zij niet behandeld worden ten opzichte van wanneer zij wel behandeld worden, over een termijn van vier jaar.

Ref: (36,37)

Kwaliteit van bewijs met GRADE:

Redelijk+++

Het is aannemelijk dat patiënten met een AVM dat niet heeft gebloed een lager risico hebben op een symptomatische intracraniële bloeding wanneer zij niet behandeld worden ten opzichte van wanneer zij wel behandeld worden, over een termijn van vier jaar.

Ref: (36,37)

Kwaliteit van bewijs met GRADE:


Laag ++

Er zijn aanwijzingen dat patiënten met een AVM dat niet heeft gebloed een lager risico hebben op een herseninfarct wanneer zij niet behandeld worden ten opzichte van wel behandelen, over een termijn van vier jaar.

Ref: (36,37)

Kwaliteit van bewijs met GRADE:


Redelijk+++

Er zijn aanwijzingen dat patiënten met een AVM dat niet heeft gebloed een lager risico hebben op beperking van het functioneren of overlijden, wanneer zij niet behandeld worden ten opzichte van wel behandelen, over een termijn van vier jaar.

Ref: (36,37)

De ARUBA trial includeerde 226 patiënten in 39 centra in 9 landen in de periode 2007-2013 (36,37). Patiënten werden gerandomiseerd (1:1) voor medicamenteuze behandeling of voor interventie. Interventie kon bestaan uit één van de drie modaliteiten of een combinatie van deze. Het originele protocol beoogde inclusie van 800 patiënten, hetgeen in 2010 werd verminderd naar 400 vanwege langzamer inclusie en langduriger follow-up. De primaire uitkomstmaat was de tijd tot overlijden (iedere oorzaak) of symptomatische hersenbloeding of herseninfarct, gedocumenteerd met CT of MRI. De primaire uitkomsten werden beoordeeld door een onafhankelijke commissie. De belangrijkste secundaire uitkomst was overlijden of neurologische beperking 5 jaar na randomisatie; neurologische beperkingen werden beoordeeld door een senior neuroloog die zelf geen interventies voor AVM’s uitvoert. Patiënten en behandelaars waren niet geblindeerd voor de toegewezen behandeling.

Zestig van de 109 patiënten (55%) in de controlegroep hadden een AVM Spetzler-Martin graad I of II, en 76 van de 114 patiënten (67%) in de interventiegroep. De overige patiënten hadden een AVM Spetzler-Martin graad III of IV. Vijf patiënten werden behandeld met allen neurochirurgie, 30 met alleen embolisatie, 31 met alleen radiotherapie, 12 met een combinatie van embolisatie en operatie, 15 met embolisatie en radiotherapie, en 1 patiënt met een combinatie van alle drie de modaliteiten. Op moment van analyse had bijna de helft van de patiënten in de interventiegroep hun behandeling nog niet afgerond en bij 20 patiënten was de behandeling nog niet gestart (36). Er is een analyse over de eerste periode, met een gemiddelde follow-up van 33 maanden (36) en een vervolg analyse na een follow-up duur van gemiddeld 50.4 maanden (37).

 

Functionele uitkomst (neurologische beperking of overlijden)
In de Aruba trial werd functionele uitkomst gemeten als neurologische beperking, een score op de modified Rankin scale (mRS) van 2 of hoger, waarbij 6 staat voor overlijden. Voor analyse van de primaire uitkomst waren data beschikbaar van 223 patiënten, met een gemiddelde follow-up duur van 33.3 maanden (SD 19.7), 114 in de interventie en 109 in de medicamenteuze behandeling groep. Elf (10.1%) van de conservatief behandelde patiënten en 35 (30.7%) van de patiënten in de interventiegroep overleden of hadden een hersenbloeding of herseninfarct. (HR 0,27, 95% CI 0,14-0,40) (36). Bij een follow-up duur van gemiddeld 50,4 maanden (SD 22.9), was de HR vergelijkbaar (0,31, 95% 0,17-0,56) (37).

In de prospectieve populatie gebaseerde cohort studie van 204 patiënten, hadden de 101 patiënten die conservatief waren behandeld in vergelijking met 103 patiënten die een of meer interventie(s) ondergingen, een lagere kans op handicap of overlijden (ongeacht oorzaak) na vier jaar (36 vs 39 events; 9,5 vs 9,8 per 100 persoonsjaren; gecorrigeerde hazard ratio 0,59, 95% CI 0,35-0,99), maar niet nadien (38). De mediane follow-up duur was 6,9 jaar.

 

Mortaliteit
Bij de langere termijn follow-up van gemiddeld 50.4 maanden waren 2 patiënten overleden in de conservatief behandelde groep (1 niet gerelateerd aan het AVM; 1 onbekende oorzaak) en 4 in de interventie groep, waarvan bij twee het overlijden gerelateerd was aan de interventie (HR 0.49, 95% BI 0,09-2,67) (37).

 

Intracraniële bloeding
Voor deze uitkomstmaat werd het aantal symptomatische intracraniële bloedingen gerapporteerd, waarbij de bloeding bevestigd moest zijn op CT, MRI, of in de liquor. Na een follow-up van gemiddeld 33.3 maanden was er een lager risico op een bloeding bij patiënten die conservatief waren behandeld (6/110, 5.5%) dan bij de patiënten in de interventiegroep (25/116, 21,9%) (HR 0,25, 95% BI 0,11–0,59) (36). Op de langere termijn was deze verhouding vergelijkbaar (37).

In de prospectieve cohortstudie bleek de kans op een aan het AVM gerelateerde symptomatische hersenbloeding of herseninfarct (secundaire uitkomst) of overlijden na 12 jaar was eveneens lager bij conservatieve behandeling dan bij interventie (14 vs. 38 events; 1,6 vs. 3,3 per 100 persoonsjaren; gecorrigeerde hazard ratio 0.37, 95% CI 0,19-0,72) (38).

 

Herseninfarct
Na gemiddeld 33,3 maanden hadden 3 patiënten (2,8%) in de conservatief behandelde groep en 9 patiënten (7.9%) in de interventie groep een herseninfarct (HR 0,35, 95% BI 0,10–1,25) (36). Ook op langere termijn bleef dit verschil bestaan met 4 versus 10 patiënten met een herseninfarct (37).

Bij deze uitgangsvraag is systematisch literatuuronderzoek verricht. De zoekmethode is opvraagbaar. Neem hiervoor contact op met de Richtlijnendatabase. De volgende criteria zijn gehanteerd:

 

Inclusie:

Type studies
  • Systematic Reviews
  • RCT’s
  • Prospectieve vergelijkende cohort studies

Type patiënten

Patiënten met een niet-gebloed AVM

Interventie

Behandeling van het AVM (neurochirurgie, endovasculaire embolisatie of stereotactische radiotherapie)

Vergelijking

Afwachtend beleid

Uitkomstmaten
  1. Mortaliteit
  2. Intracraniële Bloeding
  3. Herseninfarct
  4. Functionele uitkomst (met als definitie voor goede conditie MRS ≤ 1  of GOS 4-5)

Exclusie

 

Studies enkel over patiënten met een gebloed AVM

Sample size <10 

Gepubliceerd voor het jaar 2000

Niet vergelijkende studies

Case reports 

Editorials    

Conference abstracts    

 

De zoekstrategie leverde 598 resultaten op. Deze zijn door twee werkgroep leden onafhankelijk van elkaar gescreend op titel/abstract. Daarmee zijn 10 artikelen geselecteerd voor full tekst beoordeling. Na full tekst beoordeling bleken 3 van deze 10 artikelen te voldoen aan de inclusiecriteria. Het betreft de eerste resultaten van de ARUBA (A Randomized trial of Unruptured Brain Arteriovenous Malformations) trial  (36) en de resultaten op langere termijn van deze zelfde studie (37). Daarnaast is er een prospectief populatie-gebaseerd onderzoek waarin de lange termijn uitkomst van patiënten met een AVM die nooit een bloeding hebben gehad na conservatieve behandeling en interventie wordt vergeleken (38). De overige artikelen zijn geëxcludeerd, vanwege het feit dat de populatie niet beperkt was tot patiënten met een AVM dat niet gebloed had, het ontbreken van een controlegroep, of het ontbreken van de juiste uitkomstmaten. In de Cochrane review “Interventions for treating brain arteriovenous malformations in adults” uit 2019 (39) wordt één gerandomiseerd onderzoek beschreven, de ARUBA trial (36). Wij verwijzen onderstaand naar de originele publicaties van de ARUBA trial (en niet naar de Cochrane review).

  1. Cenzato M, Boccardi E, Beghi E, Vajkoczy P, Szikora I, Motti E, et al. European consensus conference on unruptured brain AVMs treatment (Supported by EANS, ESMINT, EGKS, and SINCH). In: Acta Neurochirurgica. Springer-Verlag Wien; 2017. p. 1059-64.
  2. Kato Y, Dong V, Chaddad F, Takizawa K, Izumo T, Fukuda H, et al. Expert consensus on the management of brain arteriovenous malformations. Asian J Neurosurg. 2019;14(04).
  3. Pan P, Weinsheimer S, Cooke D, Winkler E, Abla A, Kim H, et al. Review of treatment and therapeutic targets in brain arteriovenous malformation. Vol. 41, Journal of Cerebral Blood Flow and Metabolism. 2021.
  4. Al-Shahi R, Fang JSY, Lewis SC. Prevalence of adults with brain arteriovenous malformations: a community based study in Scotland using capture-recapture analysis [Internet]. Vol. 73, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2002. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1738119/pdf/v073p00547.pdf
  5. Brouwers MC, Kho ME, Browman GP, Burgers JS, Cluzeau F, Feder G, et al. AGREE II: advancing guideline development, reporting and evaluation in health care. Can Med Assoc J. 2010 Dec 14;182(18):E839-42.
  6. Schünemann H, BJ, GG& OA. https://gdt.gradepro.org/app/handbook/handbook.html. 2013. The GRADE Handbook.
  7. da Costa L, Wallace MC, ter Brugge KG, O'Kelly C, Willinsky RA, Tymianski M. The natural history and predictive features of hemorrhage from brain arteriovenous malformations. Stroke. 2009 Jan 1;40(1):100-5.
  8. Kim BS, Sarma D, Lee SK, Terbrugge KG. Brain edema associated with unruptured brain arteriovenous malformations. Neuroradiology. 2009 May;51(5):327-35.
  9. Kim H, Al-Shahi Salman R, McCulloch CE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation: Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors. Neurology. 2014;83(7):590-7.
  10. Stapf C, Mast ; H, Sciacca ; R R, Choi ; J H, Khaw ; A v, Connolly ; E S, et al. Predictors of hemorrhage in patients with untreated brain arteriovenous malformation [Internet]. Vol. 66, NEUROLOGY. 2006. Available from: www.neurology.org
  11. Yamada S, Takagi Y, Nozaki K, Kikuta KI, Hashimoto N. Risk factors for subsequent hemorrhage in patients with cerebral arteriovenous malformations. J Neurosurg. 2007 Nov;107(5):965-72.
  12. Stefani MA, Sgarabotto Ribeiro D, Mohr JP. Grades of brain arteriovenous malformations and risk of hemorrhage and death. Ann Clin Transl Neurol. 2019 Mar 1;6(3):508-14.
  13. Brown RD, Wiebers DO, Forbes GS. Unruptured intracranial aneurysms and arteriovenous malformations: frequency of intracranial hemorrhage and relationship of lesions. Vol. 73, J Nearosurg. 1990.
  14. Lasjaunias PL, Landrieu P, Rodesch G, Alvarez H, Ozanne A, Holmin S, et al. Cerebral proliferative angiopathy: Clinical and angiographic description of an entity different from cerebral AVMs. Stroke. 2008 Mar;39(3):878-85.
  15. Catalina Vargas M, Castillo M. Magnetic Resonance Perfusion Imaging in Proliferative Cerebral Angiopathy [Internet]. 2011. Available from: www.jcat.org
  16. Madsen PJ, Lang SS, Pisapia JM, Storm PB, Hurst RW, Heuer GG. An institutional series and literature review of pial arteriovenous fistulas in the pediatric population. J Neurosurg Pediatr. 2013 Oct;12(4):344-50.
  17. Yang WH, Lu MS, Cheng YK, Wang TC. Pial arteriovenous fistula: A review of literature. Vol. 25, British Journal of Neurosurgery. 2011. p. 580-5.
  18. Goel A, Jain S, Shah A, Rai S, Gore S, Dharurkar P. Pial Arteriovenous Fistula: A Brief Review and Report of 14 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e873-81.
  19. Hetts SW, Cooke DL, Nelson J, Gupta N, Fullerton H, Amans MR, et al. Influence of patient age on angioarchitecture of brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2014;35(7):1376-80.
  20. Zafar A, Fiani B, Hadi H, Arshad M, Cathel A, Naeem M, et al. Cerebral vascular malformations and their imaging modalities. Neurological Sciences. 2020 Sep 25;41(9):2407-21.
  21. San Millán Ruíz D, Yilmaz H, Gailloud P. Cerebral developmental venous anomalies: Current concepts. Ann Neurol. 2009 Sep;66(3):271-83.
  22. Rinaldo L, Lanzino G, Flemming KD, Krings T, Brinjikji W. Symptomatic developmental venous anomalies. Acta Neurochir (Wien). 2020 May 11;162(5):1115-25.
  23. Gross BA, Puri AS, Popp AJ, Du R. Cerebral capillary telangiectasias: a meta-analysis and review of the literature. Neurosurg Rev. 2013 Apr 29;36(2):187-94.
  24. Laakso A, Hernesniemi J. Arteriovenous Malformations: Epidemiology and Clinical Presentation. Neurosurg Clin N Am. 2012 Jan 1;23(1):1-6.
  25. Chye CL, Wang KW, Chen HJ, Yeh SA, Tang JT, Liang CL. Haemorrhage rates of ruptured and unruptured brain arteriovenous malformation after radiosurgery: A nationwide population-based cohort study. BMJ Open. 2020 Oct 13;10(10).
  26. Cenzato M, Tartara F, D'Aliberti G, Bortolotti C, Cardinale F, Ligarotti G, et al. Unruptured Versus Ruptured AVMs: Outcome Analysis from a Multicentric Consecutive Series of 545 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e374-82.
  27. Aboukaïs R, Marinho P, Baroncini M, Bourgeois P, Leclerc X, Vinchon M, et al. Ruptured cerebral arteriovenous malformations: Outcomes analysis after microsurgery. Clin Neurol Neurosurg. 2015 Nov 1;138:137-42.
  28. Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Smajda S, Ciccio G, Desilles JP, et al. Endovascular treatment for low-grade (spetzler-martin I-II) brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2019;40(4):668-72.
  29. Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Pooyan A, Mowla A, Escalard S, et al. Endovascular treatment as the main approach for Spetzler-Martin grade III brain arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Mar 1;13(3):241-6.
  30. Ding D, Yen CP, Starke RM, Xu Z, Sheehan JP. Radiosurgery for ruptured intracranial arteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2014;121(2).
  31. Chen CJ, Ding D, Wang TR, Buell TJ, Ilyas A, Ironside N, et al. Microsurgery Versus Stereotactic Radiosurgery for Brain Arteriovenous Malformations: A Matched Cohort Study. Clin Neurosurg. 2019 Mar 1;84(3):696-707.
  32. Van Beijnum J, Bart Van Der Worp H, Buis DR, Al-Shahi R, Salman E, Kappelle LJ, et al. Treatment of Brain Arteriovenous Malformations A Systematic Review and Meta-analysis [Internet]. Available from: http://jama.jamanetwork.com/
  33. Beecher JS, Lyon K, Ban VS, Vance A, McDougall CM, Whitworth LA, et al. Delayed treatment of ruptured brain AVMs: is it ok to wait? J Neurosurg. 2017;128(4).
  34. Kim H, Al-Shahi Salman R, Edin Charles McCulloch FE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors [Internet]. 2014. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4141996/pdf/NEUROLOGY2013562652.pdf.
  35. van Beijnum J, Lovelock CE, Cordonnier C, Rothwell PM, Klijn CJM, Al-Shahi Salman R, et al. Outcome after spontaneous and arteriovenous malformation-related intracerebral haemorrhage: Population-based studies. Brain. 2009 Feb;132(2):537-43.
  36. Mohr JP, Parides MK, Stapf C, Moquete E, Moy CS, Overbey JR, et al. Medical management with or without interventional therapy for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): A multicentre, non-blinded, randomised trial. The Lancet. 2014;383(9917):614-21.
  37. Mohr JP, Overbey JR, Hartmann A, Kummer R von, Al-Shahi Salman R, Kim H, et al. Medical management with interventional therapy versus medical management alone for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): final follow-up of a multicentre, non-blinded, randomised controlled trial. Lancet Neurol. 2020 Jul 1;19(7):573-81.
  38. Al-Shahi Salman R, White PM, Counsell CE, Plessis J Du, Van Beijnum J, Josephson CB, et al. Outcome after conservative management or intervention for unruptured brain arteriovenous malformations. JAMA. 2014;311(16).
  39. Zuurbier SM, Salman RAS. Interventions for treating brain arteriovenous malformations in adults. Vol. 2019, Cochrane Database of Systematic Reviews. John Wiley and Sons Ltd; 2019.
  40. Karlsson B, Jokura H, Yang HC, Yamamoto M, Martinez R, Kawagishi J, et al. The NASSAU (New ASSessment of cerebral Arteriovenous Malformations yet Unruptured) Analysis: Are the Results from the ARUBA Trial Also Applicable to Unruptured Arteriovenous Malformations Deemed Suitable for Gamma Knife Surgery? Clin Neurosurg. 2019 Jul 1;85(1):E118-24.
  41. Bharatha A, Faughnan ME, Kim H, Pourmohamad T, Krings T, Bayrak-Toydemir P, et al. Brain arteriovenous malformation multiplicity predicts the diagnosis of hereditary hemorrhagic telangiectasia: Quantitative assessment. Stroke. 2012 Jan;43(1):72-8.
  42. Woodall MN, McGettigan M, Figueroa R, R Gossage J, Alleyne CH. Cerebral vascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: Clinical article. J Neurosurg. 2014 Jan;120(1):87-92.
  43. Matsubara S, Manzia JL, ter Brugge K, Willinsky RA, Montanera W, Faughnan ME. Angiographic and Clinical Characteristics of Patients with Cerebral Arteriovenous Malformations Associated with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Vol. 21, AJNR Am J Neuroradiol.
  44. Porteous MEM, Burn J, Proctor SJ. Hereditary haemorrhagic telangiectasia: A clinical analysis. J Med Genet. 1992;29(8).
  45. Brinjikji W, Iyer VN, Sorenson T, Lanzino G. Cerebrovascular Manifestations of Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015 Nov 1;46(11):3329-37.
  46. Letteboer TGW, Mager JJ, Snijder RJ, Koeleman BPC, Lindhout D, Ploos Van Amstel JK, et al. Genotype-phenotype relationship in hereditary haemorrhagic telangiectasia. J Med Genet. 2006 Apr;43(4):371-7.
  47. Kilian A, Clancy MS, Olitsky S, Gossage JR, Faughnan ME. Screening for pulmonary and brain vascular malformations is the North American standard of care for patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT): A survey of HHT Centers of Excellence. Vascular Medicine (United Kingdom). 2021 Feb 1;26(1):53-5.
  48. Yang W, Liu A, Hung AL, Braileanu M, Wang JY, Caplan JM, et al. Lower risk of intracranial arteriovenous malformation hemorrhage in patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia. Neurosurgery. 2016 May 1;78(5):684-93.
  49. Willemse RB, Mager JJ, Westermann CJJ, Overtoom TTC, Mauser H, Wolbers JG. Bleeding risk of cerebrovascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. J Neurosurg. 2000;92(5).
  50. Kim H, Nelson J, Krings T, Terbrugge KG, McCulloch CE, Lawton MT, et al. Hemorrhage Rates from Brain Arteriovenous Malformation in Patients with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015;46(5).
  51. Wooderchak-Donahue WL, Akay G, Whitehead K, Briggs E, Stevenson DA, O'fallon B, et al. Phenotype of CM-AVM2 caused by variants in EPHB4: how much overlap with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT)? Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1098360021049911?ref=pdf_download& fr=RR-7&rr=876534956eb0b90c
  52. Orme CM, Boyden LM, Choate KA, Antaya RJ, King BA. Capillary malformation - Arteriovenous malformation syndrome: Review of the literature, proposed diagnostic criteria, and recommendations for management. Vol. 30, Pediatric Dermatology. 2013. p. 409-15.
  53. Chee D, Phillips R, Maixner W, Southwell BR, Hutson JM. The potential of capillary birthmarks as a significant marker for capillary malformation-arteriovenous malformation syndrome in children who had nontraumatic cerebral hemorrhage. J Pediatr Surg. 2010 Dec;45(12):2419-22.
  54. Krings T, Ozanne A, Chng SM, Alvarez H, Rodesch G, Lasjaunias PL. Neurovascular phenotypes in hereditary haemorrhagic telangiectasia patients according to age. Review of 50 consecutive patients aged 1 day-60 years. Vol. 47, Neuroradiology. 2005. p. 711-20.
  55. Tomarchio S, Portale A, Praticò AD, Catanzaro S, Polizzi A, Belfiore G, et al. Wyburn-Mason Syndrome. Vol. 16, Journal of Pediatric Neurology. Georg Thieme Verlag; 2018. p. 297-304.
  56. Eker OF, Boccardi E, Sure U, Patel MC, Alicante S, Alsafi A, et al. European Reference Network for Rare Vascular Diseases (VASCERN) position statement on cerebral screening in adults and children with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT). Orphanet J Rare Dis. 2020 Jun 29;15(1).
  57. Garg N, Khunger M, Gupta A, Kumar N. Optimal management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 5, Journal of Blood Medicine. Dove Medical Press Ltd; 2014. p. 191-206.
  58. Easey AJ, Wallace F, Hughes JMB, Jackson JE, Taylor WJ. Should asymptomatic patients with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT) be screened for cerebral vascular malformations? Data from 22 061 years of HHT patient life [Internet]. Vol. 74, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2003. Available from: www.jnnp.com
  59. Faughnan ME, Mager JJ, Hetts SW, Palda VA, Lang-Robertson K, Buscarini E, et al. Second international guidelines for the diagnosis and management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 173, Annals of Internal Medicine. American College of Physicians; 2020. p. 989-1001.
  60. Brinjikji W, Iyer VN, Wood CP, Lanzino G. Prevalence and characteristics of brain arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A systematic review and meta-analysis. Vol. 127, Journal of Neurosurgery. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 302-10.
  61. Latino GA, Al-Saleh S, Carpenter S, Ratjen F. The diagnostic yield of rescreening for arteriovenous malformations in children with hereditary hemorrhagic telangiectasia. In: Journal of Pediatrics. Mosby Inc.; 2014. p. 197-9.
  62. McDonald J, Bayrak-Toydemir P, Pyeritz RE. Hereditary hemorrhagic telangiectasia: An overview of diagnosis, management, and pathogenesis. Vol. 13, Genetics in Medicine. 2011. p. 607-16.
  63. Kroon S, Snijder RJ, Faughnan ME, Mager HJ. Systematic screening in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A review. Vol. 24, Current Opinion in Pulmonary Medicine. Lippincott Williams and Wilkins; 2018. p. 260-8.
  64. Beslow LA, Breimann J, Licht DJ, Waldman J, Fallacaro S, Pyeritz RE, et al. Cerebrovascular Malformations in a Pediatric Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia Cohort. Pediatr Neurol. 2020 Sep 1;110:49-54.
  65. Vella M, Alexander MD, Mabray MC, Cooke DL, Amans MR, Glastonbury CM, et al. Comparison of MRI, MRA, and DSA for detection of cerebral arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. American Journal of Neuroradiology. 2020 May 1;41(5):969-75.
  66. Valdivielso-Ramos M, Martin-Santiago A, Azaña JM, Hernández-Nuñez A, Vera A, Perez B, et al. Capillary malformation?arteriovenous malformation syndrome: a multicentre study. Clin Exp Dermatol. 2021 Mar 1;46(2):300-5.
  67. Sorenson TJ, Brinjikji W, Bortolotti C, Kaufmann G, Lanzino G. Recurrent Brain Arteriovenous Malformations (AVMs): A Systematic Review. World Neurosurg. 2018 Aug 1;116:e856-66.
  68. Jimenez JE, Gersey ZC, Wagner J, Snelling B, Ambekar S, Peterson EC. Role of follow-up imaging after resection of brain arteriovenous malformations in pediatric patients: A systematic review of the literature. Vol. 19, Journal of Neurosurgery: Pediatrics. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 149-56.
  69. Hak JF, Boulouis G, Kerleroux B, Benichi S, Stricker S, Gariel F, et al. Pediatric brain arteriovenous malformation recurrence: a cohort study, systematic review and meta-analysis. J Neurointerv Surg. 2021 Sep 28;neurintsurg-2021-017777.
  70. Lim 2021.
  71. McDowell MM, Agarwal N, Mao G, Johnson S, Kano H, Lunsford LD, et al. Long-term outcomes of pediatric arteriovenous malformations: The 30-year Pittsburgh experience. J Neurosurg Pediatr. 2020 Sep 1;26(3):275-82.
  72. Lauzier DC, Vellimana AK, Chatterjee AR, Osbun JW, Moran CJ, Zipfel GJ, et al. Return of the lesion: a meta-analysis of 1134 angiographically cured pediatric arteriovenous malformations. J Neurosurg Pediatr. 2021 Sep 10;28(6):677-84.
  73. Steinberg JA, Brandel MG, Kang KM, Rennert RC, Pannell & JS, Olson SE, et al. Arteriovenous malformation surgery in children: the Rady Children's Hospital experience (2002-2019). Available from: https://doi.org/10.1007/s00381-020-04994-9
  74. Hao Q, Zhang H, Han H, Jin H, Ma L, Li R, et al. Recurrence of Cerebral Arteriovenous Malformation Following Complete Obliteration Through Endovascular Embolization. Transl Stroke Res. 2023 Nov 13;
  75. Andreou A, Ioannidis I, Lalloo S, Nickolaos N, Byrne J V. Endovascular treatment of intracranial microarteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2008;109(6).
  76. Reig AS, Rajaram R, Simon S, Mericle RA. Complete angiographic obliteration of intracranial AVMs with endovascular embolization: incomplete embolic nidal opacification is associated with AVM recurrence. J Neurointerv Surg. 2010;2(3).
  77. Hofmeister C, Stapf C, Hartmann A, Sciacca RR, Mansmann U, TerBrugge K, et al. Demographic, morphological, and clinical characteristics of 1289 patients with brain arteriovenous malformation. Stroke. 2000;31(6).
  78. Langer DJ, Lasner TM, Hurst RW, Flamm ES, Zager EL, King JT. Hypertension, Small Size, and Deep Venous Drainage Are Associated with Risk of Hemorrhagic Presentation of Cerebral Arteriovenous Malformations [Internet]. Vol. 42. 1998. Available from: https://academic.oup.com/neurosurgery/article-abstract/42/3/481/2843342
  79. Brown RD, Wiebers DO, Forbes G, Michael O'fallon W, Piepgras DG, Marsh WR, et al. The natural history of unruptured intracranial arteriovenous malformations. Vol. 68, J Neurosurg. 1988.
  80. Davidoff CL, Lo Presti A, Rogers JM, Simons M, Assaad NNA, Stoodley MA, et al. Risk of First Hemorrhage of Brain Arteriovenous Malformations during Pregnancy: A Systematic Review of the Literature. Vol. 85, Clinical Neurosurgery. Oxford University Press; 2019. p. E806-14.
  81. Lee S, Kim Y, Navi BB, Abdelkhaleq R, Salazar-Marioni S, Blackburn SL, et al. Risk of intracranial hemorrhage associated with pregnancy in women with cerebral arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Aug 1;13(8):707-10.
  82. lo Buono V, Bonanno L, Corallo F, Sidoti A, Bramanti P, Marino S. Evaluation of Qualitative Outcomes after Surgical Intervention on Patients Affected by Arteriovenous Malformations. Journal of Stroke and Cerebrovascular Diseases. 2016 Dec 1;25(12):2947-52.
  83. Pohjola A, Oulasvirta E, Roine RP, Sintonen HP, Hafez A, Koroknay-Pál P, et al. Long-term health-related quality of life in 262 patients with brain arteriovenous malformation. Neurology. 2019 Oct 1;93(14):E1374-84.
  84. van der Schaaf IC, Brilstra EH, Rinkel GJE, Bossuyt PM, van Gijn ; J. Quality of Life, Anxiety, and Depression in Patients With an Untreated Intracranial Aneurysm or Arteriovenous Malformation [Internet]. 2002. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/hs0202.102335?url_ver=Z39.88- 2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed
  85. Rohn B, Haenggi D, Etminan N, Kunz M, Turowski B, Steiger HJ. Epilepsy, headache, and quality of life after resection of cerebral arteriovenous malformations. J Neurol Surg A Cent Eur Neurosurg. 2014;75(4):282-8.
  86. Stapf C, Moy CS, Overbey J, Moquete E, Parides M, Vicaut E, et al. INTERNATIONAL STROKE CONFERENCE ORAL ABSTRACTS SESSION TITLE: VASCULAR MALFORMATIONS ORAL ABSTRACTS Abstract 155: Health-Related Quality of Life in Patients With Unruptured Brain Avm Managed With or Without Interventional Therapy-The Aruba Trial. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/abs/10.1161/str.45.suppl_1.155
  87. Jansen O, Szikora I, Causin F, Brückmann H, Lobotesis K. Standards of practice in interventional neuroradiology. Neuroradiology. 2017 Jun 19;59(6):541-4.
  88. Choi IS, Lasjaunias P, Picard L, Bracard S, Byrne J, Feng L, et al. Standards of practice in interventional neuroradiology or endovascular neurosurgery: WFITN site conditions and technical operational guidelines. Interventional Neuroradiology. 2006;12(1).

Referentie   

Studie details   

Patiënten en inclusie   

Interventie   

Control/vergelijking   

Follow-up  

Uitkomstmaat en effect   

Opmerkingen   

Mohr, 2014  

Aruba trial  

International, multicentre, prospective, randomized, controlled, open, adjudicator-blinded, clinical trial 

Funding and conflict of interest:  

The trial was funded by the US National Institutes of Health (NIH) National Institute of Neurological Disorders and Stroke (NINDS 

226 patients aged > 18 years diagnosed with an unruptured brain AVM considered treatable by the local 
investigators were randomized, and 223 were analyzed 

Medical management with interventional therapy (neurosurgery, embolization, or stereotactic radiotherapy, alone or in combination)  

medical management  alone 

 

all participants 

receive pharmacological therapy for existing medical 

disorders (eg, seizures, headaches) or any coexisting 

vascular risk factors (diabetes, arterial hyper tension) as 

needed. 

33 months  

Evaluated for this guideline :  

Death (1), Bleeding(2), ischeamic stroke (3),  Neurologische beperking , mRS 2-6(4)  

 

(I)= intervention  

(C)= control  

Reported by authors as Risk Ratio or Hazard ratio  

 

RR=calculated relative risk 

 

1. 

Risk ratio 0·70 (0·12–4·09)  
Events: 3/114 (I) vs 2/109 (C) 

RR 1.43 (95% CI 0.24 - 8.42) 
P = 0.69 

favors medical management  

 

2.  

Risk ratio 0·25 (0·11–0·59)  
Events: 25/114(I) vs 6/106(C) 

 
RR 3.95(95% CI 1.66to 9.26) 
P = 0.0016 
favors medical management 

3.  
Risk ratio 0·35 (0·10-1·25)  
 
Events: 9/114(I) vs 3/109(C) 
RR 2.95 95% CI 0.82 to 10.60) 
P = 0.0980 

favors medical management 
 

4.  

HR 0.27, 95% CI 0.14-0.54 
 
Events: 35/114(I) vs 11/109(c) 

RR 2.53, 95% CI 1.28 - 4.98,  
P= 0.007 

Favors medical management  

No blinding,  

Imprecision for outcomes 1 and 3.  

Mohr, 2020  

Follow-up Aruba trial 

International, multicentre, prospective, randomized, controlled, open, adjudicator-blinded, clinical trial 

Funding and conflict of interest:  

The trial was funded by the US National Institutes of Health (NIH) National Institute of Neurological Disorders and Stroke (NINDS 

226 patients aged > 18 years diagnosed with an unruptured brain AVM considered treatable by the local 
investigators were randomized, and 223 were analyzed 

Medical management with interventional therapy (neurosurgery, embolization, or stereotactic radiotherapy, alone or in combination)  

 

medical management  alone 

all participants 

receive pharmacological therapy for existing medical 

disorders (eg, seizures, headaches) or any coexisting 

vascular risk factors (diabetes, arterial hyper tension) as 

needed. 

4 years   

Evaluated for this guideline :  

Death (1), Bleeding(2), ischeamic stroke (3),  Neurologische beperking , mRS 2-6(4)  

 

(I)= intervention  

(C)= control  

Reported by authors as Risk Ratio or Hazard ratio  

 

RR=calculated relative risk 

 

1.   

HR 0.49 (0·09–2·67) 
Events: 4/116 (I) vs. 2/110 (C) 

RR 1.90(95% CI 0.35- 10.15)  
P=0.45 

favors medical management  

 

2.  

Events: 30/116(I) vs 4/110(c) 

RR 3.16 (95% CI 1.57 to 6.35)  
P = 0.0012  
favors medical management  

 

3.  
Events: 10/116 (I) vs 4/110 (C) 

RR  2.37(95% CI 0.77to 7.34) 

P=0.13  

favors medical management  

 

4.  

HR 0·49 (0·09–2·67) 

 
Events: 41/116(I) vs 15/110(c) 

RR 2.59, 95% CI 1.52-4.41, p=0.0004 

favors medical management  

 

No blinding,  

Imprecision for outcomes 1 and 3. 

 

Question: Intervention compared to medical management alone  in patients with unruptured brain AVM 

Setting: Modern high resource hospital  

Bibliography: Mohr et al., 2020  

Certainty assessment 

№ of patients 

Effect 

Certainty 

Importance 

№ of studies 

Study design 

Risk of bias 

Inconsistency 

Indirectness 

Imprecision 

Other considerations 

Intervention  

Conservative  

Relative 
(95% CI) 

Absolute 
(95% CI) 

Stroke (hemmorhagic) (follow-up: mean 4 years; assessed with: occurrence of 1 or more bleed in patientgroup during follow up ) 

1 

randomised trials 

seriousa 

not serious 

not serious 

not serious 

none 

30/116 (25.9%)  

9/110 (8.2%)  

RR 3.16 
(1.57 to 6.35) 

177 more per 1,000 
(from 47 more to 438 more) 

⨁⨁⨁◯ 
Moderate 

IMPORTANT 

Stroke (ischeamic ) (follow-up: mean 4 years; assessed with: occurrence of 1 or more strokes within follow up ) 

1 

randomised trials 

seriousa 

not serious 

not serious 

seriousb 

none 

10/116 (8.6%)  

4/110 (3.6%)  

RR 2.37 
(0.77 to 7.34) 

50 more per 1,000 
(from 8 fewer to 231 more) 

⨁⨁◯◯ 
Low 

IMPORTANT 

Mortality (follow-up: mean 4 years) 

1 

randomised trials 

seriousa 

not serious 

not serious 

seriousb 

none 

4/116 (3.4%)  

2/110 (1.8%)  

RR 1.90 
(0.35 to 10.15) 

16 more per 1,000 
(from 12 fewer to 166 more) 

⨁⨁◯◯ 
Low 

CRITICAL 

Dependence or death (follow-up: mean 4 years; assessed with: mRS >2) 

1 

randomised trials 

seriousa 

not serious 

not serious 

not serious 

none 

41/116 (35.3%)  

15/110 (13.6%)  

RR 2.59 
(1.52 to 4.41) 

217 more per 1,000 
(from 71 more to 465 more) 

⨁⨁⨁◯ 
Moderate 

CRITICAL 

CI: confidence interval; RR: Relative risk  

Explanations 

a. High risk of performance bias due to participants and treating physicians not being blinded 

b. 95% CI crosses the border of no effect and effect is not significant.  

Autorisatiedatum en geldigheid

Laatst beoordeeld  : 28-10-2024

Laatst geautoriseerd  : 28-10-2024

Geplande herbeoordeling  : 01-12-2029

De richtlijn zal worden opgenomen in een van de clusters voor modulaire herziening. Uiterlijk in 2029 bepaalt het bestuur van de Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie of de modules van deze richtlijn nog actueel zijn. De geldigheid van de richtlijn komt eerder te vervallen indien nieuwe ontwikkelingen aanleiding zijn een herzieningstraject te starten.

De Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie is regiehouder van deze richtlijn en eerstverantwoordelijke op het gebied van de actualiteitsbeoordeling van de richtlijn. De andere aan deze richtlijn deelnemende wetenschappelijke verenigingen of gebruikers van de richtlijn delen de verantwoordelijkheid en informeren de regiehouder over relevante ontwikkelingen binnen hun vakgebied.

Initiatief en autorisatie

Initiatief:
  • Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie
Geautoriseerd door:
  • Nederlandse Vereniging voor Neurochirurgie
  • Nederlandse Vereniging voor Neurologie
  • Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Nederlandse Vereniging voor Radiotherapie en Oncologie
  • Verpleegkundigen en Verzorgenden Nederland

Samenstelling werkgroep

De werkgroepleden zijn door hun beroepsverenigingen gemandateerd voor deelname aan de werkgroep voor de ontwikkeling van deze richtlijn. De werkgroep is verantwoordelijk voor de integrale tekst van deze richtlijn.

 

Werkgroep

  • Prof. dr. H.D.(Jeroen) Boogaarts, Neurochirurg, Radboud UMC, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Dr. R. (Rene) van den Berg, neurointerventieradioloog, Amsterdam UMC (AMC), Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Dr. A (Adriaan) van Es, neurointerventieradioloog, Leids UMC, Nederlandse Vereniging voor Radiologie
  • Dr. O.(Otto) Meijer, Radiotherapeut, Amsterdam UMC (VU), Nederlandse Vereniging voor Radiotherapie en Oncologie
  • Dr. E. (Ernst) Smid, Radiotherapeut, UMC Utrecht, Nederlandse Vereniging voor Radiotherapie en Oncologie
  • Drs. S.M. (Saskia) Maas, Klinisch Geneticus, Amsterdam UMC (AMC), Vereniging Klinische Genetica Nederland
  • Prof. dr. C.J.M. (Karin) Klijn, Neuroloog, Radboud UMC, Nederlandse Vereniging Neurologie
  • Dr. J.E.A.(Julie) Staals, Neuroloog, Maastricht UMC, Nederlandse Vereniging Neurologie
  • Dr. J.M. (Jonathan) Coutinho, Neuroloog, Amsterdam UMC (AMC), Nerderlandse Vereniging Neurologie
  • Prof. Dr. J.M.C (Marc) van Dijk, Neurochirurg, UMC Groningen, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Prof. Dr. A. (Bart) van der Zwan, Neurochirurg, UMC Utrecht, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Drs. B. (Bram) van der Pol, Neurochirurg, Elisabeth-Twee Steden ziekenhuis, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Mevrouw. H. (Harriette) Petersen-Baltussen, Verpleegkundig specialist Neurochirurgie, Nederlandse Vereniging Voor Neurochirurgie
  • Mevrouw S. (Suzanne) Wijdeven - de Bruijn, Patiëntvertegenwoordiger, Radboud UMC  
  • Dhr. M. (Michiel) Lindhout, Patiëntvertegenwoordiger, Vereniging hersenletsel.nl

Met ondersteuning van

  • Drs. W.F.E (Willemijn) Irvine, adviseur, Qualicura, Breda

Belangenverklaringen

De KNMG-code ter voorkoming van oneigenlijke beïnvloeding door belangenverstrengeling is gevolgd. Alle werkgroepleden hebben schriftelijk verklaard of zij in de laatste drie jaar directe financiële belangen (betrekking bij een commercieel bedrijf, persoonlijke financiële belangen, onderzoeksfinanciering) of indirecte belangen (persoonlijke relaties, reputatiemanagement, kennisvalorisatie) hebben gehad bij het ontwikkelen van de richtlijn IIH. Er zijn geen conflicterende belangen gemeld.  De ondertekende belangenverklaringen zijn op te vragen bij Qualicura.

Inbreng patiëntenperspectief

Twee patiëntenvertegenwoordigers hebben namens de patiëntenvereniging ‘Hersenletsel.nl’ en het platform ‘AVM in de hersenen’ in de werkgroep geparticipeerd tijdens het gehele proces. Daarnaast is de conceptrichtlijn geaccordeerd door de patiëntenvereniging ‘Hersenletsel.nl’.

Implementatie

In de verschillende fasen van de richtlijnontwikkeling is rekening gehouden met de implementatie van de richtlijn (module) en de praktische uitvoerbaarheid van de aanbevelingen. Daarbij is uitdrukkelijk gelet op factoren die de invoering van de richtlijn in de praktijk kunnen bevorderen of belemmeren. Het implementatieplan wordt gerapporteerd in de bijlagen.  

Werkwijze

Methode richtlijnontwikkeling

AGREE

Deze richtlijn is opgesteld conform de eisen vermeld in het rapport ‘Medisch Specialistische Richtlijnen 2.0’ van de adviescommissie Richtlijnen van de Raad Kwaliteit. Dit rapport is gebaseerd op het AGREE II instrument (5)at een internationaal breed geaccepteerd instrument is. Voor een stap-voor-stap beschrijving hoe een evidence-based richtlijn tot stand komt, wordt verwezen naar het stappenplan ‘Ontwikkeling van Medisch Specialistische Richtlijnen’ van het Kennisinstituut van de Federatie Medisch Specialisten.

 

Knelpuntenanalyse

Met de voorzitter en de werkgroep is een eerste inventarisatie van bestaande knelpunten gedaan. Vervolgens is in een invitational conference het conceptraamwerk besproken om aanvullende knelpunten te inventariseren. Voor de invitational conference zijn de gebruikelijke partijen uitgenodigd (zorgverleners, patiëntenorganisatie, zorgverzekeraars, koepels van ziekenhuizen en de IGZ). Deze richtlijn is ontwikkeld op basis van knelpunten, standaard diagnostiek of behandeling is niet verder uitgewerkt.

 

Werkwijze werkgroep

Uitgangsvragen en uitkomstmaten

Strategie voor zoeken en selecteren van literatuur

Voor iedere uitgangsvraag is een literatuursearch uitgevoerd door een literatuurspecialist. De deelnemers aan de werkgroep hebben uit de literatuursearch de literatuur geselecteerd die van belang leek te zijn voor het beantwoorden van de betreffende uitgangsvraag. Na de eerste selectie zijn de geïncludeerde artikelen full tekst beoordeeld op kwaliteit en inhoud. Alleen voor de module follow-up zijn de publicaties voor kinderen en volwassen gescheiden en apart beoordeeld. Een volledige overzicht van de zoekstrategie is beschikbaar in appendix A.

 

Kwaliteitsbeoordeling individuele studies

De relevante onderzoeksgegevens van alle geselecteerde artikelen zijn overzichtelijk weergegeven in  evidence tabellen. De individuele artikelen zijn beoordeeld aan de hand van verschillende Risk of Bias-methoden. De gebruikte methode is afhankelijk van de opzet van de studie. De evidence tabellen, GRADE tabellen en de Risk of Bias-tabellen zijn als bijlage aan de modules toegevoegd.

 

Samenvatten van de literatuur

De belangrijkste bevindingen uit de literatuur werden beschreven in de samenvatting van de literatuur.
 

Beoordelen van de kracht van het wetenschappelijke bewijs

Hieronder wordt beschreven hoe de kracht van het wetenschappelijke bewijs bij interventievragen en diagnostische vragen is beoordeeld.

 

A)        Interventievragen (vragen over therapie of screening)

De kracht van het wetenschappelijke bewijs werd bepaald volgens de GRADE-methodiek. GRADE staat voor ‘Grading Recommendations Assessment, Development and Evaluation’ (zie http://www.gradeworkinggroup.org/). GRADE onderscheidt vier gradaties voor de kwaliteit van het wetenschappelijk bewijs: hoog, redelijk, laag en zeer laag. Deze gradaties verwijzen naar de mate van zekerheid die er bestaat over de literatuurconclusie .

 

GRADE

Definitie

Hoog
  • er is hoge zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • het is zeer onwaarschijnlijk dat de literatuurconclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Redelijk*
  • er is redelijke zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • het is mogelijk dat de conclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Laag
  • er is lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • er is een reële kans dat de conclusie verandert wanneer er resultaten van nieuw grootschalig onderzoek aan de literatuuranalyse worden toegevoegd.

Zeer laag
  • er is zeer lage zekerheid dat het ware effect van behandeling dichtbij het geschatte effect van behandeling ligt zoals vermeld in de literatuurconclusie;
  • de literatuurconclusie is zeer onzeker.

*in 2017 heeft het Dutch GRADE Network bepaald dat de voorkeursformulering voor de op een na hoogste gradering ‘redelijk’ is in plaats van ‘matig’

 

B)        Diagnostische vragen (vragen over diagnostische tests, schade of bijwerkingen, etiologie en prognose)

De kracht van het wetenschappelijke bewijs werd eveneens bepaald volgens de GRADE-methode: GRADE-diagnostiek voor diagnostische vragen (6) en een generieke GRADE-methode voor vragen over schade of bijwerkingen, etiologie en prognose. In de gehanteerde generieke GRADE-methode zijn de basisprincipes van de GRADE-methodiek toegepast: het benoemen en prioriteren van de klinisch relevante uitkomstmaten, een systematische review per uitkomstmaat, en een beoordeling van bewijskracht op basis van de vijf GRADE-criteria (startpunt kracht van bewijs hoog; downgraden voor risk of bias, inconsistentie, indirectheid, imprecisie, en publicatiebias).

 

Formuleren van de conclusies

Voor elke relevante uitkomstmaat werd het wetenschappelijke bewijs samengevat in een of meerdere literatuurconclusies, waarbij het niveau van bewijs is bepaald volgens de GRADE-methodiek. De werkgroepleden maakten de balans op van elke uitgangsvraag (uiteindelijke conclusie). De bewijskracht wordt bepaald door de laagste bewijskracht gevonden bij een van de cruciale uitkomstmaten.

 

Overwegingen (van bewijs naar aanbeveling)

Om te komen tot een aanbeveling, zijn, naast (de kwaliteit van) het wetenschappelijke bewijs, ook andere aspecten van belang om mee te wegen, zoals de expertise van de werkgroepleden, de waarden en voorkeuren van de patiënt, kosten, beschikbaarheid van voorzieningen en organisatorische zaken. Deze aspecten worden, voor zover geen onderdeel van de literatuursamenvatting, vermeld en beoordeeld (gewogen) onder het kopje ‘Overwegingen’. Hierbij is ter onderbouwing soms gebruik gemaakt van artikelen die niet zijn geïncludeerd in de literatuursamenvatting, bijvoorbeeld door het ontbreken van de juiste studie-opzet of uitkomstmaten, maar die door de werkgroep van belang worden geacht bij het beantwoorden van de uitgangsvraag.

In de overwegingen is per uitgangsvraag gedefinieerd welke uitkomstmaten voor de patiënt relevant zijn, waarbij zowel naar gewenste als ongewenste effecten werd gekeken. De werkgroep waardeerde deze uitkomstmaten volgens hun relatieve belang bij de besluitvorming rondom aanbevelingen, als cruciaal (kritiek voor de besluitvorming), belangrijk (maar niet cruciaal) en onbelangrijk. Tevens definieerde de werkgroep tenminste voor de cruciale uitkomstmaten welke verschillen zij klinisch relevant vonden.

 

Formuleren van aanbevelingen

De aanbevelingen geven antwoord op de uitgangsvraag en zijn gebaseerd op het beschikbare wetenschappelijke bewijs, de belangrijkste overwegingen en een weging van de gunstige en ongunstige effecten van de relevante interventies. De kracht van het wetenschappelijke bewijs en het gewicht dat door de werkgroep wordt toegekend aan de overwegingen bepalen samen de sterkte van de aanbeveling. Conform de GRADE-methodiek sluit een lage bewijskracht van conclusies in de systematische literatuuranalyse een sterke aanbeveling niet a priori uit en zijn bij een hoge bewijskracht ook zwakke aanbevelingen mogelijk. De sterkte van de aanbeveling wordt altijd bepaald door weging van alle relevante argumenten tezamen.

 

Randvoorwaarden (Organisatie van zorg)

In de knelpuntenanalyse en bij de ontwikkeling van de richtlijn is expliciet rekening gehouden met de organisatie van zorg; alle aspecten die randvoorwaardelijk zijn voor het verlenen van zorg, zoals coördinatie, communicatie, (financiële) middelen, menskracht en infrastructuur. Randvoorwaarden die relevant zijn voor het beantwoorden van een specifieke uitgangsvraag maken onderdeel uit van de overwegingen bij de bewuste uitgangsvraag. Meer algemene, overkoepelende, of bijkomende aspecten van de organisatie van zorg worden behandeld in de module ‘Organisatie van zorg’.

 

Kennishiaten

Tijdens de ontwikkeling van deze richtlijn is systematisch gezocht naar onderzoek waarvan de resultaten bijdragen aan een antwoord op de uitgangsvragen. Bij elke uitgangsvraag is door de werkgroep nagegaan of er (aanvullend) wetenschappelijk onderzoek gewenst is om de uitgangsvraag te kunnen beantwoorden. Onderwerpen waarvoor aanvullend wetenschappelijk onderzoek van belang worden geacht, zijn als aanbeveling beschreven onder de kopjes ‘kennishiaten’ onder de betreffende modules. 

 

Commentaar- en autorisatiefase

De conceptrichtlijn is aan de betrokken (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt)organisaties voorgelegd ter commentaar. De commentaren zijn verzameld en besproken met de werkgroep. Naar aanleiding van de commentaren is de conceptrichtlijn aangepast en definitief vastgesteld door de werkgroep. De definitieve richtlijn is aan de deelnemende (wetenschappelijke) verenigingen en (patiënt)organisaties voorgelegd voor autorisatie en door hen geautoriseerd dan wel geaccordeerd.

 

Referenties

 

1.           Cenzato M, Boccardi E, Beghi E, Vajkoczy P, Szikora I, Motti E, et al. European consensus conference on unruptured brain AVMs treatment (Supported by EANS, ESMINT, EGKS, and SINCH). In: Acta Neurochirurgica. Springer-Verlag Wien; 2017. p. 1059–64.

 

2.           Kato Y, Dong V, Chaddad F, Takizawa K, Izumo T, Fukuda H, et al. Expert consensus on the management of brain arteriovenous malformations. Asian J Neurosurg. 2019;14(04).

 

3.           Pan P, Weinsheimer S, Cooke D, Winkler E, Abla A, Kim H, et al. Review of treatment and therapeutic targets in brain arteriovenous malformation. Vol. 41, Journal of Cerebral Blood Flow and Metabolism. 2021.

 

4.           Al-Shahi R, Fang JSY, Lewis SC. Prevalence of adults with brain arteriovenous malformations: a community based study in Scotland using capture-recapture analysis [Internet]. Vol. 73, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2002. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1738119/pdf/v073p00547.pdf

 

5.           Brouwers MC, Kho ME, Browman GP, Burgers JS, Cluzeau F, Feder G, et al. AGREE II: advancing guideline development, reporting and evaluation in health care. Can Med Assoc J. 2010 Dec 14;182(18):E839–42.

 

6.           Schünemann H, BJ, GG& OA. https://gdt.gradepro.org/app/handbook/handbook.html. 2013. The GRADE Handbook .

 

7.           da Costa L, Wallace MC, ter Brugge KG, O’Kelly C, Willinsky RA, Tymianski M. The natural history and predictive features of hemorrhage from brain arteriovenous malformations. Stroke. 2009 Jan 1;40(1):100–5.

 

8.           Kim BS, Sarma D, Lee SK, Terbrugge KG. Brain edema associated with unruptured brain arteriovenous malformations. Neuroradiology. 2009 May;51(5):327–35.

 

9.           Kim H, Al-Shahi Salman R, McCulloch CE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation: Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors. Neurology. 2014;83(7):590–7.

 

10.        Stapf C, Mast ; H, Sciacca ; R R, Choi ; J H, Khaw ; A v, Connolly ; E S, et al. Predictors of hemorrhage in patients with untreated brain arteriovenous malformation [Internet]. Vol. 66, NEUROLOGY. 2006. Available from: www.neurology.org

 

11.        Yamada S, Takagi Y, Nozaki K, Kikuta KI, Hashimoto N. Risk factors for subsequent hemorrhage in patients with cerebral arteriovenous malformations. J Neurosurg. 2007 Nov;107(5):965–72.

 

12.        Stefani MA, Sgarabotto Ribeiro D, Mohr JP. Grades of brain arteriovenous malformations and risk of hemorrhage and death. Ann Clin Transl Neurol. 2019 Mar 1;6(3):508–14.

 

13.        Brown RD, Wiebers DO, Forbes GS. Unruptured intracranial aneurysms and arteriovenous malformations: frequency of intracranial hemorrhage and relationship of lesions. Vol. 73, J Nearosurg. 1990.

 

14.        Lasjaunias PL, Landrieu P, Rodesch G, Alvarez H, Ozanne A, Holmin S, et al. Cerebral proliferative angiopathy: Clinical and angiographic description of an entity different from cerebral AVMs. Stroke. 2008 Mar;39(3):878–85.

 

15.        Catalina Vargas M, Castillo M. Magnetic Resonance Perfusion Imaging in Proliferative Cerebral Angiopathy [Internet]. 2011. Available from: www.jcat.org

 

16.        Madsen PJ, Lang SS, Pisapia JM, Storm PB, Hurst RW, Heuer GG. An institutional series and literature review of pial arteriovenous fistulas in the pediatric population. J Neurosurg Pediatr. 2013 Oct;12(4):344–50.

 

17.        Yang WH, Lu MS, Cheng YK, Wang TC. Pial arteriovenous fistula: A review of literature. Vol. 25, British Journal of Neurosurgery. 2011. p. 580–5.

 

18.        Goel A, Jain S, Shah A, Rai S, Gore S, Dharurkar P. Pial Arteriovenous Fistula: A Brief Review and Report of 14 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e873–81.

 

19.        Hetts SW, Cooke DL, Nelson J, Gupta N, Fullerton H, Amans MR, et al. Influence of patient age on angioarchitecture of brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2014;35(7):1376–80.

 

20.        Zafar A, Fiani B, Hadi H, Arshad M, Cathel A, Naeem M, et al. Cerebral vascular malformations and their imaging modalities. Neurological Sciences. 2020 Sep 25;41(9):2407–21.

 

21.        San Millán Ruíz D, Yilmaz H, Gailloud P. Cerebral developmental venous anomalies: Current concepts. Ann Neurol. 2009 Sep;66(3):271–83.

 

22.        Rinaldo L, Lanzino G, Flemming KD, Krings T, Brinjikji W. Symptomatic developmental venous anomalies. Acta Neurochir (Wien). 2020 May 11;162(5):1115–25.

 

23.        Gross BA, Puri AS, Popp AJ, Du R. Cerebral capillary telangiectasias: a meta-analysis and review of the literature. Neurosurg Rev. 2013 Apr 29;36(2):187–94.

 

24.        Laakso A, Hernesniemi J. Arteriovenous Malformations: Epidemiology and Clinical Presentation. Neurosurg Clin N Am. 2012 Jan 1;23(1):1–6.

 

25.        Chye CL, Wang KW, Chen HJ, Yeh SA, Tang JT, Liang CL. Haemorrhage rates of ruptured and unruptured brain arteriovenous malformation after radiosurgery: A nationwide population-based cohort study. BMJ Open. 2020 Oct 13;10(10).

 

26.        Cenzato M, Tartara F, D’Aliberti G, Bortolotti C, Cardinale F, Ligarotti G, et al. Unruptured Versus Ruptured AVMs: Outcome Analysis from a Multicentric Consecutive Series of 545 Surgically Treated Cases. World Neurosurg. 2018 Feb 1;110:e374–82.

 

27.        Aboukaïs R, Marinho P, Baroncini M, Bourgeois P, Leclerc X, Vinchon M, et al. Ruptured cerebral arteriovenous malformations: Outcomes analysis after microsurgery. Clin Neurol Neurosurg. 2015 Nov 1;138:137–42.

 

28.        Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Smajda S, Ciccio G, Desilles JP, et al. Endovascular treatment for low-grade (spetzler-martin I–II) brain arteriovenous malformations. American Journal of Neuroradiology. 2019;40(4):668–72.

 

29.        Baharvahdat H, Blanc R, Fahed R, Pooyan A, Mowla A, Escalard S, et al. Endovascular treatment as the main approach for Spetzler-Martin grade III brain arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Mar 1;13(3):241–6.

 

30.        Ding D, Yen CP, Starke RM, Xu Z, Sheehan JP. Radiosurgery for ruptured intracranial arteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2014;121(2).

 

31.        Chen CJ, Ding D, Wang TR, Buell TJ, Ilyas A, Ironside N, et al. Microsurgery Versus Stereotactic Radiosurgery for Brain Arteriovenous Malformations: A Matched Cohort Study. Clin Neurosurg. 2019 Mar 1;84(3):696–707.

 

32.        Van Beijnum J, Bart Van Der Worp H, Buis DR, Al-Shahi R, Salman E, Kappelle LJ, et al. Treatment of Brain Arteriovenous Malformations A Systematic Review and Meta-analysis [Internet]. Available from: http://jama.jamanetwork.com/

 

33.        Beecher JS, Lyon K, Ban VS, Vance A, McDougall CM, Whitworth LA, et al. Delayed treatment of ruptured brain AVMs: is it ok to wait? J Neurosurg. 2017;128(4).

 

34.        Kim H, Al-Shahi Salman R, Edin Charles McCulloch FE, Stapf C, Young WL. Untreated brain arteriovenous malformation Patient-level meta-analysis of hemorrhage predictors [Internet]. 2014. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4141996/pdf/NEUROLOGY2013562652.pdf.

 

35.        van Beijnum J, Lovelock CE, Cordonnier C, Rothwell PM, Klijn CJM, Al-Shahi Salman R, et al. Outcome after spontaneous and arteriovenous malformation-related intracerebral haemorrhage: Population-based studies. Brain. 2009 Feb;132(2):537–43.

 

36.        Mohr JP, Parides MK, Stapf C, Moquete E, Moy CS, Overbey JR, et al. Medical management with or without interventional therapy for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): A multicentre, non-blinded, randomised trial. The Lancet. 2014;383(9917):614–21.

 

37.        Mohr JP, Overbey JR, Hartmann A, Kummer R von, Al-Shahi Salman R, Kim H, et al. Medical management with interventional therapy versus medical management alone for unruptured brain arteriovenous malformations (ARUBA): final follow-up of a multicentre, non-blinded, randomised controlled trial. Lancet Neurol. 2020 Jul 1;19(7):573–81.

 

38.        Al-Shahi Salman R, White PM, Counsell CE, Plessis J Du, Van Beijnum J, Josephson CB, et al. Outcome after conservative management or intervention for unruptured brain arteriovenous malformations. JAMA. 2014;311(16).

 

39.        Zuurbier SM, Salman RAS. Interventions for treating brain arteriovenous malformations in adults. Vol. 2019, Cochrane Database of Systematic Reviews. John Wiley and Sons Ltd; 2019.

 

40.        Karlsson B, Jokura H, Yang HC, Yamamoto M, Martinez R, Kawagishi J, et al. The NASSAU (New ASSessment of cerebral Arteriovenous Malformations yet Unruptured) Analysis: Are the Results from the ARUBA Trial Also Applicable to Unruptured Arteriovenous Malformations Deemed Suitable for Gamma Knife Surgery? Clin Neurosurg. 2019 Jul 1;85(1):E118–24.

 

41.        Bharatha A, Faughnan ME, Kim H, Pourmohamad T, Krings T, Bayrak-Toydemir P, et al. Brain arteriovenous malformation multiplicity predicts the diagnosis of hereditary hemorrhagic telangiectasia: Quantitative assessment. Stroke. 2012 Jan;43(1):72–8.

 

42.        Woodall MN, McGettigan M, Figueroa R, R Gossage J, Alleyne CH. Cerebral vascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: Clinical article. J Neurosurg. 2014 Jan;120(1):87–92.

 

43.        Matsubara S, Manzia JL, ter Brugge K, Willinsky RA, Montanera W, Faughnan ME. Angiographic and Clinical Characteristics of Patients with Cerebral Arteriovenous Malformations Associated with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Vol. 21, AJNR Am J Neuroradiol.

 

44.        Porteous MEM, Burn J, Proctor SJ. Hereditary haemorrhagic telangiectasia: A clinical analysis. J Med Genet. 1992;29(8).

 

45.        Brinjikji W, Iyer VN, Sorenson T, Lanzino G. Cerebrovascular Manifestations of Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015 Nov 1;46(11):3329–37.

 

46.        Letteboer TGW, Mager JJ, Snijder RJ, Koeleman BPC, Lindhout D, Ploos Van Amstel JK, et al. Genotype-phenotype relationship in hereditary haemorrhagic telangiectasia. J Med Genet. 2006 Apr;43(4):371–7.

 

47.        Kilian A, Clancy MS, Olitsky S, Gossage JR, Faughnan ME. Screening for pulmonary and brain vascular malformations is the North American standard of care for patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT): A survey of HHT Centers of Excellence. Vascular Medicine (United Kingdom). 2021 Feb 1;26(1):53–5.

 

48.        Yang W, Liu A, Hung AL, Braileanu M, Wang JY, Caplan JM, et al. Lower risk of intracranial arteriovenous malformation hemorrhage in patients with hereditary hemorrhagic telangiectasia. Neurosurgery. 2016 May 1;78(5):684–93.

 

49.        Willemse RB, Mager JJ, Westermann CJJ, Overtoom TTC, Mauser H, Wolbers JG. Bleeding risk of cerebrovascular malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. J Neurosurg. 2000;92(5).

 

50.        Kim H, Nelson J, Krings T, Terbrugge KG, McCulloch CE, Lawton MT, et al. Hemorrhage Rates from Brain Arteriovenous Malformation in Patients with Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia. Stroke. 2015;46(5).

 

51.        Wooderchak-Donahue WL, Akay G, Whitehead K, Briggs E, Stevenson DA, O’fallon B, et al. Phenotype of CM-AVM2 caused by variants in EPHB4: how much overlap with hereditary hemorrhagic telangiectasia (HHT)? Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1098360021049911?ref=pdf_download& fr=RR-7&rr=876534956eb0b90c

 

52.        Orme CM, Boyden LM, Choate KA, Antaya RJ, King BA. Capillary malformation - Arteriovenous malformation syndrome: Review of the literature, proposed diagnostic criteria, and recommendations for management. Vol. 30, Pediatric Dermatology. 2013. p. 409–15.

 

53.        Chee D, Phillips R, Maixner W, Southwell BR, Hutson JM. The potential of capillary birthmarks as a significant marker for capillary malformation-arteriovenous malformation syndrome in children who had nontraumatic cerebral hemorrhage. J Pediatr Surg. 2010 Dec;45(12):2419–22.

 

54.        Krings T, Ozanne A, Chng SM, Alvarez H, Rodesch G, Lasjaunias PL. Neurovascular phenotypes in hereditary haemorrhagic telangiectasia patients according to age. Review of 50 consecutive patients aged 1 day-60 years. Vol. 47, Neuroradiology. 2005. p. 711–20.

 

55.        Tomarchio S, Portale A, Praticò AD, Catanzaro S, Polizzi A, Belfiore G, et al. Wyburn-Mason Syndrome. Vol. 16, Journal of Pediatric Neurology. Georg Thieme Verlag; 2018. p. 297–304.

 

56.        Eker OF, Boccardi E, Sure U, Patel MC, Alicante S, Alsafi A, et al. European Reference Network for Rare Vascular Diseases (VASCERN) position statement on cerebral screening in adults and children with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT). Orphanet J Rare Dis. 2020 Jun 29;15(1).

 

57.        Garg N, Khunger M, Gupta A, Kumar N. Optimal management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 5, Journal of Blood Medicine. Dove Medical Press Ltd; 2014. p. 191–206.

 

58.        Easey AJ, Wallace F, Hughes JMB, Jackson JE, Taylor WJ. Should asymptomatic patients with hereditary haemorrhagic telangiectasia (HHT) be screened for cerebral vascular malformations? Data from 22 061 years of HHT patient life [Internet]. Vol. 74, J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2003. Available from: www.jnnp.com

 

59.        Faughnan ME, Mager JJ, Hetts SW, Palda VA, Lang-Robertson K, Buscarini E, et al. Second international guidelines for the diagnosis and management of hereditary hemorrhagic telangiectasia. Vol. 173, Annals of Internal Medicine. American College of Physicians; 2020. p. 989–1001.

 

60.        Brinjikji W, Iyer VN, Wood CP, Lanzino G. Prevalence and characteristics of brain arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A systematic review and meta-analysis. Vol. 127, Journal of Neurosurgery. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 302–10.

 

61.        Latino GA, Al-Saleh S, Carpenter S, Ratjen F. The diagnostic yield of rescreening for arteriovenous malformations in children with hereditary hemorrhagic telangiectasia. In: Journal of Pediatrics. Mosby Inc.; 2014. p. 197–9.

 

62.        McDonald J, Bayrak-Toydemir P, Pyeritz RE. Hereditary hemorrhagic telangiectasia: An overview of diagnosis, management, and pathogenesis. Vol. 13, Genetics in Medicine. 2011. p. 607–16.

 

63.        Kroon S, Snijder RJ, Faughnan ME, Mager HJ. Systematic screening in hereditary hemorrhagic telangiectasia: A review. Vol. 24, Current Opinion in Pulmonary Medicine. Lippincott Williams and Wilkins; 2018. p. 260–8.

 

64.        Beslow LA, Breimann J, Licht DJ, Waldman J, Fallacaro S, Pyeritz RE, et al. Cerebrovascular Malformations in a Pediatric Hereditary Hemorrhagic Telangiectasia Cohort. Pediatr Neurol. 2020 Sep 1;110:49–54.

 

65.        Vella M, Alexander MD, Mabray MC, Cooke DL, Amans MR, Glastonbury CM, et al. Comparison of MRI, MRA, and DSA for detection of cerebral arteriovenous malformations in hereditary hemorrhagic telangiectasia. American Journal of Neuroradiology. 2020 May 1;41(5):969–75.

 

66.        Valdivielso-Ramos M, Martin-Santiago A, Azaña JM, Hernández-Nuñez A, Vera A, Perez B, et al. Capillary malformation−arteriovenous malformation syndrome: a multicentre study. Clin Exp Dermatol. 2021 Mar 1;46(2):300–5.

 

67.        Sorenson TJ, Brinjikji W, Bortolotti C, Kaufmann G, Lanzino G. Recurrent Brain Arteriovenous Malformations (AVMs): A Systematic Review. World Neurosurg. 2018 Aug 1;116:e856–66.

 

68.        Jimenez JE, Gersey ZC, Wagner J, Snelling B, Ambekar S, Peterson EC. Role of follow-up imaging after resection of brain arteriovenous malformations in pediatric patients: A systematic review of the literature. Vol. 19, Journal of Neurosurgery: Pediatrics. American Association of Neurological Surgeons; 2017. p. 149–56.

 

69.        Hak JF, Boulouis G, Kerleroux B, Benichi S, Stricker S, Gariel F, et al. Pediatric brain arteriovenous malformation recurrence: a cohort study, systematic review and meta-analysis. J Neurointerv Surg. 2021 Sep 28;neurintsurg-2021-017777.

 

70.        Lim 2021.

 

71.        McDowell MM, Agarwal N, Mao G, Johnson S, Kano H, Lunsford LD, et al. Long-term outcomes of pediatric arteriovenous malformations: The 30-year Pittsburgh experience. J Neurosurg Pediatr. 2020 Sep 1;26(3):275–82.

 

72.        Lauzier DC, Vellimana AK, Chatterjee AR, Osbun JW, Moran CJ, Zipfel GJ, et al. Return of the lesion: a meta-analysis of 1134 angiographically cured pediatric arteriovenous malformations. J Neurosurg Pediatr. 2021 Sep 10;28(6):677–84.

 

73.        Steinberg JA, Brandel MG, Kang KM, Rennert RC, Pannell & JS, Olson SE, et al. Arteriovenous malformation surgery in children: the Rady Children’s Hospital experience (2002-2019). Available from: https://doi.org/10.1007/s00381-020-04994-9

 

74.        Hao Q, Zhang H, Han H, Jin H, Ma L, Li R, et al. Recurrence of Cerebral Arteriovenous Malformation Following Complete Obliteration Through Endovascular Embolization. Transl Stroke Res. 2023 Nov 13;

 

75.        Andreou A, Ioannidis I, Lalloo S, Nickolaos N, Byrne J V. Endovascular treatment of intracranial microarteriovenous malformations: Clinical article. J Neurosurg. 2008;109(6).

 

76.        Reig AS, Rajaram R, Simon S, Mericle RA. Complete angiographic obliteration of intracranial AVMs with endovascular embolization: incomplete embolic nidal opacification is associated with AVM recurrence. J Neurointerv Surg. 2010;2(3).

 

77.        Hofmeister C, Stapf C, Hartmann A, Sciacca RR, Mansmann U, TerBrugge K, et al. Demographic, morphological, and clinical characteristics of 1289 patients with brain arteriovenous malformation. Stroke. 2000;31(6).

 

78.        Langer DJ, Lasner TM, Hurst RW, Flamm ES, Zager EL, King JT. Hypertension, Small Size, and Deep Venous Drainage Are Associated with Risk of Hemorrhagic Presentation of Cerebral Arteriovenous Malformations [Internet]. Vol. 42. 1998. Available from: https://academic.oup.com/neurosurgery/article-abstract/42/3/481/2843342

 

79.        Brown RD, Wiebers DO, Forbes G, Michael O’fallon W, Piepgras DG, Marsh WR, et al. The natural history of unruptured intracranial arteriovenous malformations. Vol. 68, J Neurosurg. 1988.

 

80.        Davidoff CL, Lo Presti A, Rogers JM, Simons M, Assaad NNA, Stoodley MA, et al. Risk of First Hemorrhage of Brain Arteriovenous Malformations during Pregnancy: A Systematic Review of the Literature. Vol. 85, Clinical Neurosurgery. Oxford University Press; 2019. p. E806–14.

 

81.        Lee S, Kim Y, Navi BB, Abdelkhaleq R, Salazar-Marioni S, Blackburn SL, et al. Risk of intracranial hemorrhage associated with pregnancy in women with cerebral arteriovenous malformations. J Neurointerv Surg. 2021 Aug 1;13(8):707–10.

 

82.        lo Buono V, Bonanno L, Corallo F, Sidoti A, Bramanti P, Marino S. Evaluation of Qualitative Outcomes after Surgical Intervention on Patients Affected by Arteriovenous Malformations. Journal of Stroke and Cerebrovascular Diseases. 2016 Dec 1;25(12):2947–52.

 

83.        Pohjola A, Oulasvirta E, Roine RP, Sintonen HP, Hafez A, Koroknay-Pál P, et al. Long-term health-related quality of life in 262 patients with brain arteriovenous malformation. Neurology. 2019 Oct 1;93(14):E1374–84.

 

84.        van der Schaaf IC, Brilstra EH, Rinkel GJE, Bossuyt PM, van Gijn ; J. Quality of Life, Anxiety, and Depression in Patients With an Untreated Intracranial Aneurysm or Arteriovenous Malformation [Internet]. 2002. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/hs0202.102335?url_ver=Z39.88-
2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed

 

85.        Rohn B, Haenggi D, Etminan N, Kunz M, Turowski B, Steiger HJ. Epilepsy, headache, and quality of life after resection of cerebral arteriovenous malformations. J Neurol Surg A Cent Eur Neurosurg. 2014;75(4):282–8.

 

86.        Stapf C, Moy CS, Overbey J, Moquete E, Parides M, Vicaut E, et al. INTERNATIONAL STROKE CONFERENCE ORAL ABSTRACTS SESSION TITLE: VASCULAR MALFORMATIONS ORAL ABSTRACTS Abstract 155: Health-Related Quality of Life in Patients With Unruptured Brain Avm Managed With or Without Interventional Therapy-The Aruba Trial. Available from: https://www.ahajournals.org/doi/abs/10.1161/str.45.suppl_1.155

 

87.        Jansen O, Szikora I, Causin F, Brückmann H, Lobotesis K. Standards of practice in interventional neuroradiology. Neuroradiology. 2017 Jun 19;59(6):541–4.

 

88.        Choi IS, Lasjaunias P, Picard L, Bracard S, Byrne J, Feng L, et al. Standards of practice in interventional neuroradiology or endovascular neurosurgery: WFITN site conditions and technical operational guidelines. Interventional Neuroradiology. 2006;12(1).

Zoekverantwoording

Zoekacties zijn opvraagbaar. Neem hiervoor contact op met de Richtlijnendatabase.

Volgende:
Genetische aandoeningen met cerebrale AVM